非生物胁迫下植物表观遗传变异的研究进展

王淑妍,郭九峰*,刘晓婷,苑号坤,李亚娇,那　日

(1 内蒙古大学 物理科学与技术学院,呼和浩特 010021;2 电子科技大学 生命科学与技术学院,成都 610054)



非生物胁迫下植物表观遗传变异的研究进展

王淑妍1,郭九峰1*,刘晓婷1,苑号坤2,李亚娇1,那日1

(1 内蒙古大学 物理科学与技术学院,呼和浩特 010021;2 电子科技大学 生命科学与技术学院,成都 610054)

摘要:植物在整个生命过程中固着生长,不能主动躲避外界不良环境的危害,需要通过自身的防御机制来抵御和适应外界胁迫,而表观遗传修饰在调控植物应对不良环境胁迫中起重要作用。该文从DNA甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑和非编码RNA等方面进行了综述,主要阐述了近年来国内外有关非生物胁迫下植物的表观遗传变化,以期为利用表观遗传变异提高植物的抗胁迫能力提供参考。

关键词:非生物胁迫;DNA甲基化;组蛋白修饰;染色质重塑;非编码RNA

逆境胁迫是影响植物生长发育的重要因素之一。植物常暴露于环境胁迫中,能够建立自我保护和适应不良环境的机制[1]。胁迫对植物的生长发育及繁殖具有显著的影响[2]。它既可决定物种的分布,又可促进种群发生选择性进化[3]。一般来说,胁迫分为生物胁迫和非生物胁迫。植物中,引起生物胁迫的生物因素(感染与竞争)主要包括病害、虫害和杂草;而导致非生物胁迫的非生物因素则比较广泛,包括物理(如静电、辐射等)、化学(如盐碱土、除草剂等)、温度(如低温冷冻害和高温热害)和水分(如干旱、洪涝)等。由于植物没有像动物那样的运动机能,整个生命过程基本上是固着生长的,因此不能像动物一样主动躲避不良环境的影响,但植物可通过多种方式和一系列调控机制来适应或抵御不良环境的变化[4]。因此,研究植物对逆境胁迫的应答机制具有重要意义。植物应答逆境胁迫的机制主要有两种,一是改变植物的代谢途径;二是改变植物抗逆基因的表达水平,其中表观遗传修饰起重要调控作用[5]。

表观遗传学(epigenetics)最早由著名生物学家Conrad H.Waddington于 1939年在《现代遗传学导论》中提出[6]。1942年,他首次将表观遗传学定义为“基因与环境的互作导致表型的出现”[7]。随着生命科学研究的发展,20世纪70年代中期,Holliday对“表观遗传学”进行了系统表述,即在DNA序列不发生变化的情况下,发生的可遗传的基因表达的变化[8]。而且,表观遗传变异可通过有丝分裂或减数分裂遗传给下一代[9]。表观遗传修饰主要包括DNA甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑和小RNA等[10]。近年来,已有研究表明不同的生物和非生物胁迫可导致植物DNA甲基化水平、甲基化模式以及组蛋白修饰等发生变化,从而影响基因表达,使植物体能够适应或抵御不良环境,以求更好地生长发育。本文从DNA甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑和非编码RNA调控等方面简要阐述了非生物胁迫对植物表观遗传调控的影响及其研究进展。

1DAN甲基化

DNA甲基化指在共价催化酶(甲基转移酶)的作用下,将S-腺苷甲硫氨酸上的一个甲基转移到胞嘧啶的5位碳原子上,从而形成5-甲基胞嘧啶(5mC)的过程[11]。植物中存在较高水平的5mC,根据物种的不同,其范围大约在6%～25%之间[12]。在植物中,DNA胞嘧啶甲基化通常发生在CpG、CpNpG(N表示任何碱基)和CpNpN位点(不对称的,N代表A,C或T)[13]。DNA甲基化模式分为2种类型。一种是从头甲基化(de novo methylation),即2条链均未甲基化的DNA被甲基化;另一种是维持甲基化(maintenance methlation),即双链DNA中的一条链已发生甲基化,另一条未甲基化的链(半甲基化序列)被甲基化。由于位点对称性,CpG和CpNpG位点的甲基化通过甲基化维持机制实现,而非对称的CpNpN位点必须经DNA复制后进行从头甲基化[14]。不同位点的甲基化需要不同的甲基化转移酶来维持。MET1维持CpG位点的甲基化,CpG位点的甲基化最稳定;CMT3是植物特异性甲基化酶,通常维持CpNpG位点的甲基化;而CpNpN位点的甲基化则通过RNA指导的DNA甲基化(RNA-directed DNA methylation,RdDM)途径来维持[15-17]。DNA甲基化在调控植物应答环境胁迫中起重要作用。据报道,植物可通过甲基化和去甲基化作用调控不同发育阶段和不同环境下相关基因的表达,进而调节植物的生命活动[18]。高盐、干旱、温度、重金属等非生物胁迫都能通过诱导DNA胞嘧啶甲基化的变化来调控胁迫应答基因的表达,从而提高植物对不良环境的抗性,以保证植物正常的生长发育。

1.1高盐和干旱胁迫下的DNA甲基化

高盐会对植物造成渗透胁迫和离子胁迫,使植物细胞的渗透压降低,吸水困难,甚至迫使细胞脱水,从而影响植物的正常生理代谢和生长发育,严重时会导致植物死亡。因此,盐胁迫与干旱胁迫通常相伴发生[19]。Gianpiero等[20]对盐胁迫影响油菜籽DNA甲基化水平的研究表明:耐盐性油菜籽DNA甲基化水平降低,而盐敏感性植株DNA甲基化水平增加。李慧等[21]研究了经盐胁迫处理后红花幼苗DNA甲基化变化的情况,结果表明:与对照相比,红花经盐胁迫处理4、8、12 h后,甲基化水平分别降低了4.7%、0.8%和0.5%。棉花中,DNA甲基化水平随盐胁迫强度的增加而降低[22]。在高盐胁迫和冷胁迫下,烟草中NtGDPL(glycero-phosphodiesterase-like protein)编码序列的DNA甲基化水平降低,说明逆境应答基因的转录受DNA甲基化的调控[23]。然而,有文献报道,盐胁迫可导致基因组甲基化水平上升和位点特异性的低甲基化[24]。潘雅娇等[25]用甲基化敏感扩增多态性(methylation sensitive amplification polymorphism,MSAP)和高效液相色谱(high performance liquid chromatography,HPLC)方法研究了水稻抗旱回交导入系DK106和干旱敏感轮回亲本IR64在干旱胁迫前后DNA甲基化变化的情况。结果表明:水稻基因组中约有20%的CCGG位点发生了胞嘧啶甲基化,干旱胁迫导致DNA甲基化平均水平显著增加,根部变化较为显著,同时提出了DNA甲基化水平和状态在品种间存在差异且具有时期和组织特异性。Wang等[26]也研究了干旱胁迫对水稻基因组DNA甲基化水平的变化,结果表明,经干旱胁迫处理后,水稻叶和根中的DNA甲基化率分别下降了1.49%和0.41%,同时提出基因的去甲基化是水稻响应盐胁迫的一种重要的表观遗传机制。Tang等[27]在黑麦草的研究中发现干旱胁迫可导致基因组DNA甲基化水平下降,与对照相比,黑麦草的总DNA甲基化水平下降了10.28%。在豌豆中,干旱胁迫导致DNA甲基化水平增加[28]。Liang等[29]发现胡杨经干旱胁迫处理后,上游2 kb,下游2 kb和重复序列中胞嘧啶甲基化水平增加,同时发现转录起始位点(transcriptional start site,TSS)上游10 bp处的甲基化抑制基因的表达,而TSS上游100～2 000 bp以及基因内部的甲基化则促进基因的表达,同时发现基因的剪切方式也影响到甲基化水平,所有顺式剪接的基因都是非甲基化的,80%反式剪接的基因是甲基化的。此外,在干旱胁迫下,1 156转录因子与甲基化和基因表达水平的下降相关,而690 TFs则与甲基化和基因表达水平的增加相关,这说明这些转录因子(TFs)在干旱胁迫诱导DNA甲基化变化中起重要作用。唐晓梅等[30]发现干旱胁迫处理后,高羊茅基因组总甲基化水平下降了1.05%,发生甲基化/去甲基化变化的位点达27.58%,同时提出转座子可能在高羊茅应答干旱胁迫中起重要作用。研究表明,当植物暴露于高盐和干旱胁迫环境时,植物可通过DNA甲基化和去甲基化作用来调控相关基因的表达以抵御或适应不良环境。同一植物在不同的发育阶段或不同植物在不同强度的外界环境胁迫的刺激下,DNA甲基化水平发生了不同程度的下降或增加。DNA甲基化与去甲基化均可提高植物对高盐和干旱环境的适应性,使植物在维持正常的生长发育的同时发生进化,但这方面的研究还需要进一步深入。

1.2重金属胁迫与DNA甲基化

重金属胁迫也能使植物的DNA甲基化发生变化,从而导致转座子和基因的表达发生改变。重金属胁迫对植物的影响因物种和剂量的不同而不同。Massimo等[31]在重铬酸钾对油菜基因组DNA甲基化变化的研究中发现,铬胁迫增加了油菜DNA胞嘧啶甲基化水平,全基因组中甲基化/去甲基化是随机发生的,同时表明DNA甲基化的变化与剂量相关。此外,铬胁迫可诱导DNA从头甲基化[32]。杨金兰等[33]用MSAP技术分析了重金属镉对萝卜基因组DNA甲基化变化的影响,结果表明,在浓度为50、250和500 mg/L的镉胁迫下,萝卜基因组中甲基化敏感扩增多态性和全甲基化的比率分别增加了3%、9%、17%和1%、3%、5%,且引起甲基化水平增加的主要是从头甲基化。据报道,镉胁迫也能提高油菜[34]和拟南芥[35]基因组DNA甲基化的水平。然而,并不是所有的重金属胁迫都可以导致植物基因组DNA甲基化水平的增加。比如在镍、铬和镉胁迫下,三叶草和大麻基因组DNA胞嘧啶甲基化水平则表现出下降的现象[36]。重金属胁迫下水稻基因组DNA甲基化水平也发生了下降[37]。重金属胁迫是一个相对复杂的过程,不同植物防御重金属胁迫的确切表观遗传调控机制不同,但都是通过甲基化修饰改变DNA构象,进而导致染色体结构的变化,使DNA与蛋白质之间的相互作用受到一定的影响,从而调控基因表达以应答重金属胁迫。

1.3温度胁迫与DNA甲基化

温度是影响植物分布和生长发育的重要因素之一。植物生长对温度的反应有3个基点,即最低温度、最适温度和最高温度。低于最低温度植物就会受到冷害,而当超过最高温度时,植物便会遭受热害。植物可通过表观遗传修饰应答极端温度。比如冷害会导致玉米根部核小体核心区DNA甲基化水平下降[38]。转座子是植物基因组的重要组成部分,并在DNA甲基化的作用下保持沉默。研究表明,温度胁迫可诱导甲基化状态发生变化并激活转座子,从而影响基因组的稳定性,比如冷胁迫导致金鱼草DNA甲基化水平下降,使CpNpN位点的Tam-3转座子甲基化状态发生改变,引起Tam-3转座[39]。此外,冷胁迫诱导可导致玉米MET1表达下调及Ac/Ds转座子甲基化水平下降[40]。据报道,除冷胁迫外,高温胁迫也可引起植物基因组DNA甲基化的变化,比如,高温胁迫导致辣椒基因组中64.80%～75.89%的CCGG位点发生了胞嘧啶甲基化,且甲基化水平及其状态的变化存在品种差异[41]。研究表明,在热胁迫下,拟南芥DRM2,NUCLEAR RNA POLYMERASE D1(NRPD1)和NRPE1上调,基因组甲基化水平升高[42-43]。除此之外,在油菜[44]和栓皮栎[45]中也发现了类似的现象。然而,热胁迫似乎对不同物种的DNA甲基化水平的变化没有持续性影响,它能够改变特定位点的甲基化状态[46]。

综上所述,冷害和热害均可导致植物DNA甲基化水平发生变化,但均无持续性影响。这说明在不同的温度胁迫下,不同物种间DNA甲基化水平存在一定的差异。而且冷胁和热胁均可影响特定位点的甲基化状态,它们通过甲基化变化来调控胁迫应答基因的表达以抵御和适应不良环境的变化。

1.4电磁辐射等物理因素与DNA甲基化

地球本身就是一个巨大的磁场。因此,植物在生长过程不仅会受干旱、高盐、温度和重金属的胁迫,在一定程度上也受高压静电、电磁和离子辐射等物理因子的影响。据报道,自20世纪60年代起,陆续有科研工作者开始研究电场、激光、磁场等对植物生长发育的影响,直到90年代,才开始进行大量的研究并取得显著的成果,且已应用到实践中[47]。

李娜等[48]发现高压静电场可导致羽衣甘蓝基因组DNA总甲基化水平下降,其中有19.64%甲基化位点发生了甲基化状态的变化,且以去甲基化为主。熊建平等[49]研究表明,强电场辐射导致国稻6号甲基化水平下降,引起表观遗传变异。此外,高压可导致水稻转座子的激活及DNA甲基化模式的变化[50],且甲基化变化存在基因型差异[51]。Kovalchuk等[52]研究了辐射对松树基因组DNA甲基化水平变化的情况,发现辐射可增加DNA甲基化水平,且随辐射剂量的增加而升高。史金铭等[53]的研究结果显示,经空间飞行和重离子辐射处理后,植株当代表现出的表型变化、基因组序列多态性的增加以及抗逆基因表达的变化均与DNA 甲基化变化相关,这表明表观遗传调控机制可能参与调控相关基因的表达以应答辐射胁迫。因此,空间环境可导致水稻发生DNA甲基化和去甲基化,且个体无统一变化的趋势。同时,基因组CCGG位点的胞嘧啶的甲基化和去甲基化是随机发生的,且存在个体差异性[54]。激光辐射诱导水稻吉粳88号M1代基因组DNA发生去甲基化,且去甲基化比率达2.25%[55]。李思圆等[56]也证明了激光辐射可导致水稻发生去甲基化并且可遗传给后代。

2组蛋白修饰

在真核细胞中,组蛋白和基因组DNA结合形成染色质。核小体是染色质的基本单位,它是由大约146 bp的DNA和由H2A、H2B、H3、H4各2个分子生成的八聚体组成的[57]。因此,细胞可通过组蛋白修饰来调控基因转录的激活或抑制,同时可通过组蛋白修饰来影响DNA甲基化的变化以调控基因表达。组蛋白N端尾部可以进行多种翻译后修饰,主要包括乙酰化,甲基化,泛素化,磷酸化和类泛素化。每一个组蛋白都有不同基因编码的变体。在细胞中,组蛋白变体和翻译后修饰的组合以“组蛋白密码”的形式储存表观遗传记忆。这在染色质结构中具有关键作用,它决定了基因的转录状态和表达水平[58]。据报道,组蛋白修饰在调控植物应答非生物胁迫中具有重要作用[59-60]。不同的组蛋白修饰可促进或抑制基因的表达。比如组蛋白修饰中的乙酰化、某些磷酸化和泛素化可以促进基因的表达[61-62],而生物素化和类泛素化则抑制基因的表达[63-64]。

2.1组蛋白乙酰化

组蛋白乙酰化是组蛋白修饰中重要的修饰方法之一,组蛋白赖氨酸残基N末端的乙酰化在调控真核基因活性中起重要作用。核心组蛋白的乙酰化会导致染色质松散促进基因表达,而组蛋白去乙酰化则导致染色质结构“闭合”抑制基因表达[65]。组蛋白乙酰化和去乙酰化分别由组蛋白乙酰转移酶(histone acetyltransferase,HATs)和组蛋白去乙酰化转移酶(histone deacetylation transferase,HDACs)催化。

在植物中,HATs包含4个家族分别是GNAT(GCN5-相关N末端乙酰转移酶)家族,MYST(MOZ,Ybf2/Sas3,Sas2和Tip60)家族,CBP(CREB-结合蛋白)家族和TAFII250家族[66]。其中,GNAT家族中的GCN5是多个乙酰转移酶复合体的催化亚基,而ADA2接头蛋白是GCN5复合物不可或缺的部分。拟南芥中有2个与ADA2相关的因子,即ADA2a和ADA2b[67]。据报道,GCN5和ADA2在植物生长发育中起重要作用[68-69]。比如ADA2b对盐胁迫和ABA高度敏感[70]。盐胁迫下,拟南芥GCN5和ADA2b突变株H3和H4乙酰化水平下降,同时COR6.6,RAB18和RD29b基因的转录活性下降[71]。冷胁迫促进CBF1转录因子与GCN5和ADA2相互作用[72],诱导GCN5和ADA2调控拟南芥冷胁迫诱导基因的表达[73]。水稻[74]中也存在类似的现象,比如ABA导致OsHAC701、OsHAC703、OsHAG702、OsHAG703和OsHAM701的转录水平明显提高;盐胁迫促进OsHAC701、OsHAC703、OsHAC704和OsHAG703的表达,而冷胁迫则抑制它们的表达。因此,HATs可能在植物应答非生物胁迫中起重要作用。

环境和胞内信使可通过组蛋白去乙酰化抑制目的基因的表达,真核生物的组蛋白去乙酰化转移酶主要分为3个家族,即RPD3/HDA1超家族,SIR2家族和HD2家族。RPD3家族的HDA6和HDA19组蛋白去乙酰化酶可调控拟南芥对生物和非生物胁迫的应答,HDA6与基因沉默和RNA指导的DNA甲基化相关[75-76]。损伤、病菌感染和植物激素(JA和乙烯)都会导致HDA19/HD1/AtRPD3A基因的表达。转基因植物中HDA19的过量表达会导致组蛋白乙酰化水平下降,促进ETHYLENE RESPONSE FACTOR-1(ERF1)和PATHOGENESIS-RELATED(PR)基因的表达。胁迫和内源信使可促进HDA16和HDA19表达,影响多个位点的染色质修饰。对水稻分别进行冷、高盐及ABA和JA处理,发现不同胁迫处理可导致HDAC家族中不同成员的表达水平不同[77]。HOS15(high expression of osmotically responsive gene)能编码一种类似于TBL1(Transducin Beta-Like protein-1)的蛋白,与H4相互作用导致H4去乙酰化,抑制抗逆基因的表达[78]。

2.2组蛋白甲基化

组蛋白甲基化也是组蛋白修饰的重要方式之一,主要发生于赖氨酸和精氨酸残基上,分别由组蛋白赖氨酸甲基转移酶(histone lysine methyltransferases,HKMTs)和组蛋白精氨酸甲基转移酶(protein arginine methyltransferases,PRMTs)催化。组蛋白甲基化可通过组蛋白去甲基化酶消除[79]。一般来说,组蛋白H3K9和H3K27与转基因沉默相关,H3K4和H3K36与基因活性相关。

拟南芥中组蛋白赖氨酸甲基化主要发生在H3的Lys 4、Lys 9、Lys 27和Lys 36上,组蛋白赖氨酸甲基转移酶具有一个SET域(SET domain)。在植物中,SET 域分为4种类型:SU(VAR)3-9,E(Z)( enhancer of zeste),TRX(trithorax)和ASH1(absent,small,or homeotic discs 1)[80-81]。其中,TRX中的ATX1参与干旱胁迫应答。比如干旱胁迫导致atx-1突变株的抗旱性提高[82],拟南芥H3K4三甲基化(H3K4me3)的水平下降[83]。据报道,H3K27me3可标记多种胁迫基因[84]。植物中,K3K27me3标记的基因表达水平较低,同时参与植物对环境胁迫应答的调控[85-86]。水稻和拟南芥中大约有20%的基因由H3K27me3标记[87-88]。植物中由H3K4me3标记的基因大约有40%,主要集中于基因的5′端[89],具有较高的转录活性。H3K4me3在基因表达过程中具有重要作用,参与植物生长及对胁迫的适应性调控[90-91]。据报道,精氨酸甲基化主要发生在H3的Arg2、Arg8、Arg17、Arg26和组蛋白H4的Arg3上,由PRMTs催化,且SKB1(PRMT5)参与盐胁迫调控。SKB1与染色质相互作用,导致H4R3sme2水平增加,抑制胁迫基因的转录与表达。盐胁迫下,H3R3sme2与染色质分离,H3R3sme2水平下降,促进胁迫基因表达[92]。因此,SKB1可通过改变H3R3sme2胁迫基因的甲基化状态应答盐胁迫。

组蛋白去甲基化酶对调控生物体内甲基化平衡具有重要作用。据报道,有两种组蛋白去甲基化酶,一种是JMJs(jumonji proteins)蛋白家族,首次在人类和酵母细胞中发现[93],其中许多成员为组蛋白赖氨酸去甲基化酶(histone lysine demethylase,KDM)。另一种组蛋白去甲基化酶为赖氨酸特异性去甲基化酶1(lysine-specific demethylase1,KDM1/LSD1)[94]。目前,有关植物HDMs参与非生物胁迫应答的调控尚未报道。近期研究表明,组蛋白去甲基化可能参与植物胁迫应答,比如脱水处理会降低H3K4me和H3K4me3水平,H3K4me2表现出微量下降,这表明HDMs可能调控脱水胁迫基因的表达[95]。也有研究表明干旱胁迫可导致H3K4me3发生动态变化。干旱胁迫下,H3K4me3修饰水平的增加伴随着基因的低表达,而H3K4me3下降则与基因高表达相关,这说明水稻HDMs可能参与干旱胁迫的调控[96]。

3染色质重塑

染色质重塑是基因表达调控过程中出现的一系列染色质结构变化的总称。目前研究比较多的是ATP依赖的染色质重塑。在真核基因表达调控中,三磷酸腺苷依赖的染色质重塑复合物通过ATP水解释放的能量来改变染色质结构是一种重要的表观遗传调控机制[97]。据报道,ATP依赖的染色质重塑因子在植物非生物胁迫应答中起重要作用。ATP依赖的染色质重塑复合物主要分为3种类型:第1种是SWI/SNF;第2种是ISF;第3种是CHD。植物中研究较为广泛的是SWI/SNF染色质重塑复合物。比如干旱和热胁迫条件下,拟南芥中CHR12(一种SNF/BRM型染色质重塑因子)是一种负调控因子,将CHR12过表达突变体暴露于胁迫环境下会导致初生芽和初生茎生长停止[98]。高温胁迫下,AtCHR12基因敲除突变型表现出的生长停滞比野生型低;而无胁迫处理时,很难区分野生型和突变型,且生长停滞应答依赖于胁迫的严重程度。综上所述,CHR12参与植物对不良环境的胁迫应答。AtSWI3B是拟南芥SWI/SNF复合物的核心组成部分,ABA胁迫下swi3ba突变株的RD29B和RAB18胁迫应答基因表达水平下降,其对生长的抑制作用也出现了下降的现象[99]。豌豆中,ABA和干旱胁迫可促进SWI/SNF复合物组分PsSNF5基因表达[100]。研究表明,拟南芥SWI2/SNF2染色质重塑因子ATPase BRM(BRAHMA)在胁迫应答中起重要作用,比如干旱处理提高了brm突变体的抗旱性[101]。

4非编码RNA调控

非编码RNA(non-coding RNA)泛指那些不能编码蛋白质,但能够调控基因和蛋白表达的RNA。根据功能不同可将其分为调控非编码RNA(regulatory non-coding RNA)和看家非编码RNA(housekeeping non-coding RNA);调控非编码RNA根据长短不同可分为长链非编码RNA(long non-coding RNA,lncRNA)和短链非编码RNA(small non-coding RNA,sncRNA)。sncRNA主要包括siRNA、miRNA和piRNA。通常,sncRNA在转录水平(转录基因沉默,TGS)和转录后水平(转录后基因沉默,PTGS)上对基因表达表进行调控使基因沉默。在表观遗传学中,非编码RNA(non-coding RNAs)是一种重要的表观遗传调控方式。目前,研究比较多的是siRNA(small interfering RNA)和miRNA(microRNA)。

据报道,参与调控转录和转录后水平基因表达的内源siRNA分子有nat-siRNAs、ta-siRNAs和hc-siRNAs等。siRNA由长双链RNA通过不同的生物过程而来[102],dsRNA经DCLs蛋白剪切为21～24nt,即siRNA。siRNA通过RNA指导的DNA甲基化途径来调控基因的转录水平或转录后水平[103]。miRNA与mRNA高度互补,与mRNA的3′-UTR区结合,从而导致转录后基因沉默[9]。已有研究发现siRNA和miRNA在调控植物应答生物和非生物胁迫的过程中起重要作用。比如SRO5-P5CDH nat-siRNAs与P5CDH和SRO5蛋白是盐胁迫应答过程中的重要组成部分,P5CDH下调导致脯氨酸的积累,这在植物应对高盐胁迫中具有重要作用[104]。冷害、热害、盐胁迫及干旱胁迫导致小麦siRNA的表达水平发生不同程度的上调或下调[105]。miRNA在拟南芥应对高盐、干旱和冷胁迫应答过程中具有重要的调控作用[106]。Zhao等[107]发现干旱胁迫导致miR169大幅度上调,miR393则发生瞬时上调。热胁迫下,小麦miRNAs的表达水平发生了不同程度变化,如miR172表现明显的下降,而miRNAs(miR156、 miR159、 miR160、miR166、miR168、miR169、miR393和miR827)的表达则上调[108]。据报道,miRNAs除参与调控冷、热和干旱胁迫外,在作物应对盐、紫外辐射、低氧和氧化应激胁迫以及生物胁迫中也具有重要的调控作用。

5展望

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1965年，普林斯（E.F.Prince）等人根据模糊限制语的语用功能将其分为变动型模糊限制语（approximators）和缓和型模糊限制语（shields）。变动型模糊限制语（approximators），意思是可以改变话语结构的本来意义，并可以对所表达的话语做出一定程度的修正，又可分为变动型模糊限制语（adaptor）和范围变动语(rounder)。缓和型模糊限制语（shields），意为不改变话语结构的原意，只是表达了说话人的猜疑或有保留态度，或是应用的第三方的看法，它包括直接缓和语和间接缓和语。

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(编辑:宋亚珍)

Research Progress of Abiotic Stress Induced Epigenetic Variation in Plants

WANG Shuyan1,GUO Jiufeng1*,LIU Xiaoting1,YUAN Haokun2,LI Yajiao1,NA Ri1

(1 College of Physical Science and Technology,Inner Mongolia University,Hohhot 010021,China;2 School of Life Science and Technology,University of Electronic Science and Technology of China,Chengdu 610054,China)

Abstract:Because of sedentary life style,plants can not avoid bad environmental stimulus,hence need to defense and avoid environmental stress through their own defense mechanism.Epigenetic plays an important role in regulating plans response to environmental stress.This paper summarizes the current research status of epigenetic variations of plants induced by abiotic stress,including DNA methylation,histone modification,chromatin remodeling and non-coding RNA.We are expecting to exploit epigenetic changes improve the stress resistance of plants.

Key words:abiotic stress;DNA methylation;histone modification;chromatin remodeling;non-coding RNA

中图分类号:Q789

文献标志码:A

作者简介:王淑妍(1990-),女,在读硕士研究生,主要从事环境生物物理研究。E-mail:wsykk0914@126.com*通信作者:郭九峰,博士,教授,主要从事生物物理与生物技术研究。E-mail:guojf101@sina.com

基金项目:国家自然科学基金(51467014)

收稿日期:2015-12-07;修改稿收到日期:2016-01-18

文章编号:1000-4025(2016)03-0631-10

doi:10.7606/j.issn.1000-4025.2016.03.0631