水稻WRKY转录因子家族研究进展

刘梦佳，李海峰,2*

(1.西北农林科技大学 农学院/旱区作物逆境生物学国家重点实验室，陕西 杨凌 712100；2.新疆农业职业技术学院，新疆 昌吉 831100)

水稻WRKY转录因子家族研究进展

刘梦佳1，李海峰1,2*

(1.西北农林科技大学 农学院/旱区作物逆境生物学国家重点实验室，陕西 杨凌 712100；2.新疆农业职业技术学院，新疆 昌吉 831100)

综述了水稻WRKY转录因子响应逆境胁迫、调控发育和代谢等方面的生物学功能，介绍了水稻WRKY基因表达模式和作用机制研究的新进展，并在功能解析方面做了展望。

水稻； WRKY转录因子； 生物胁迫； 非生物胁迫； 胁迫应答

水稻(Oryzasativa)WRKY转录因子作为植物转录因子家族的一个重要成员，通过保守的WRKY结构域特异性结合到启动子区域的W-box，直接或间接调控抗病、干旱、冷热、高盐、氧化损伤、衰老等相关基因的表达，参与水稻的生物、非生物胁迫反应、激素信号转导途经、发育和代谢过程。近年来，水稻WRKY基因功能研究特别是在抵抗逆境方面的研究取得了很大进展。基于此，综述了水稻WRKY转录因子响应逆境胁迫、调控发育和代谢等方面的生物学功能，介绍了水稻WRKY基因表达模式和作用机制研究的进展，并在功能解析方面做了展望。

1 水稻WRKY转录因子家族成员、分类及进化

WRKY转录因子是近年来在植物研究中发现的特有新型转录调控因子，其参与调控多种逆境胁迫、发育和信号转导过程。Ishiguro等[1]从白薯中克隆得到第1个WRKY基因SPF1，继而在很多物种中发现WRKY基因。WRKY转录因子名称来源于含有1个高度保守60个氨基酸组成的WRKY结构域，其N末端有保守的WRKYGQ(K/E)K的氨基酸序列，在对靶标基因进行调控时，WRKY通过此保守序列对顺势作用元件中的W-Box((T)TGACC(A/T))特异性进行识别和结合，C末端为类似锌指蛋白的结构，该结构可能在植物进化中起到重要作用[2]。WRKY转录因子通常包含一个或者多个WRKY的结构域，锌指蛋白的类型也有2种：C2H2型和C2HC型。根据这2类特征，Gujjar等[3]把WRKY家族成员分为了3大类：Ⅰ类通常含有2个WRKY域，其锌指结构的氨基酸组成模式为C2H2(C-X4-5-C-X22-23-H-X-H，X为任意的氨基酸)；Ⅱ类通常只含有1个WRKY域，它们的锌指结构与第1类靠近C端的类似；Ⅲ类成员也只有1个WRKY域，但其锌指结构与其他2类不同，其结构模式为C2-HC型(C-X7-C-X23-H-X-C)。

水稻(Oryzasativa)作为全世界第一大粮食作物，也是单子叶模式植物，随着其基因组测序的完成，功能基因组研究也取得了很大进展。水稻基因组中共有112个WRKY基因[3]，分散在12个染色体上，但这种分布并不是随机的，其中1号染色体上的WRKY基因数量最多。除此之外，3、5、11和12号染色体上也含有相当数量的WRKY基因[4](图1)，根据它们的物理距离，77.7%的WRKY基因在复制区，这些结果表明，基因组规模的复制促成了WRKY家族成员的扩张[4]。大多数的WRKY基因呈单拷贝分布在染色体上，也有少数存在多拷贝，例如OsWRKY46存在的2个拷贝1个位于11号染色体上，另外1个在12号染色体上；粳稻中OsWRKY55和OsWRKY89分别形成串联重复序列在3和5号染色体上[2]。因此，基因组的复制，节段复制和串联复制是水稻WRKY基因家族扩张的机制。

图1 水稻WRKY基因在染色体上的分布

根据已知的水稻[5]、玉米(Zeamays)[6]、短柄草(Brachypodiumdistachyon)[7]WRKY蛋白的WRKY结构域序列，利用最大似然法，用软件MEGA5构建了系统发育树(图2)。从进化树上来看，这些WRKY基因被分为3大类，和Eulgem等[8]的划分是一致的，其中，Ⅱ类型的WRKY基因被分为Ⅱa、Ⅱb、Ⅱc、Ⅱd和Ⅱe 5类。比较基因组学研究发现，WRKY家族起源于真核生物，开花植物有着最大的WRKY家族，表明这些转录因子在开花植物中有着重要的调节作用。Ⅲ类型的WRKY基因在单子叶植物中大量扩张，进化为最高级的形式，并且具有更好的适应性[9]。

2 水稻WRKY转录因子功能的多样性

水稻WRKY转录因子广泛地参与病虫害、干旱、高温、低温、盐等生物和非生物胁迫过程，除此之外，它在发育代谢、机械损伤、紫外辐射等过程中也有重要作用。

2.1 生物胁迫

研究发现，很多水稻WRKY基因都参与抗病过程，主要涉及由病毒、细菌和真菌等引起的病害反应及水杨酸(SA)和茉莉酸(JA)相关的信号通路[10](图3)。WRKY家族成员参与抗病反应的主要途经是调节防御基因的转录表达，这些防御基因主要包括OsNPR1基因、苯丙氨酸氨裂解酶基因(ZB8)和过氧化物酶基因(POX22.3)。OsWRKY03可被多种信号分子如水杨酸、茉莉酸甲酯(MeJA)和乙烯利(ETH)和白叶枯菌所诱导，过表达OsWRKY03的转基因水稻中，抗病相关基因OsNPR1、ZB8、POX22.3等表达水平显著上调，抵抗白叶纹枯菌的能力提高[11]。异源表达OsWRKY06的转基因拟南芥中，防御相关基因AtPR1被激活，增强了抵抗十字花科蔬菜黑腐病菌的能力[12]。过表达OsWRKY22的转基因水稻株系诱导后通过激活PR基因提高了对稻瘟菌的抗性[13]。异源表达OsWRKY23的转基因拟南芥，PR基因的表达量增高，对细菌性病原体丁香假单胞菌的抗性增强[14]。稻瘟菌侵染水稻诱导OsWRKY53的表达，过表达OsWRKY53的株系提高对稻瘟病抗性。基因芯片分析结果表明，抗病相关基因OsPBZ1在过表达OsWRKY53的株系中表达上调[15]。过表达OsWRKY71的转基因水稻中，防御信号途经中2个标记基因OsNPR1和OsPR1b的表达增加了对稻瘟病的抗性，表明OsWRKY71位于这2个基因上游[16]。研究结果同时表明，OsWRKY71激活防御相关基因可能是间接完成的[17]。同样，过表达OsWRKY77的转基因拟南芥株系通过提高防御相关基因PR1、PR2和PR5的表达，降低对丁香假单胞菌PstDC300的敏感性[18]。在水稻和稻瘟菌的不亲和互作中，OsWRKY52的表达量很快升高，OsWRKY52转录因子可结合到OsPR1a的启动子上，通过激活OsPR1a参与稻瘟病防御反应[19]。

图2 水稻、玉米、短柄草WRKY基因家族进化树

WRKY转录因子除了调控下游防御基因的表达外，通过调控编码作用于信号转导途径的基因从而参与防御应答，这是WRKY转录因子参与生物胁迫的又一途径。过表达OsWRKY13提高了水稻幼苗期和成熟期对白叶纹枯菌和稻瘟菌的抗性，这个过程是伴随着SA合成和响应基因的激活以及JA合成和响应基因的抑制[20]。OsWRKY30能够被SA所诱导，进而上调SA响应基因OsWRKY45表达，可增强白叶纹枯病的抗性[21]。另外，Qiu等[22]发现，稻瘟菌也能诱导OsWRKY45的表达。OsWRKY45-2通过诱导JA的合成，从而引起防御基因的响应表达，提高对稻瘟病的抗性[23]。OsWRKY45的RNA干扰植株降低了对稻瘟菌的抵抗能力，苯并噻二唑(BTH)处理的水稻OsWRKY45的表达升高，说明OsWRKY45可能是BTH诱导的防卫反应所必需的[24]。水稻系统性抵抗稻瘟病可能是依赖OsWRKY45的水杨酸信号通路[25]。OsWRKY53作为OsMPK3/OsMPK6的下游基因，是真菌病原体相关分子模式(PAMP)响应丝裂原活化蛋白激酶(MAPK)级联反应的重要组成，磷酸化的OsWRKY53对水稻稻瘟病抗性菌株Ina86-137基础防御反应起调节作用。OsMKK4-OsMPK3/OsMPK6级联调节OsWRKY53的转录激活，转录组分析过表达OsWRKY53水稻株系，结果表明，一些防御基因被激活，进而抵抗稻瘟病[26]。抗性基因Pi36在抗稻瘟菌中表现出稳定高水平抗性，在Pi36/AvrPi36不兼容的相互作用研究中，OsWRKY30、OsWRKY32、OsWRKY64等通过JA和SA通路参与Pi36介导的防御反应[27]。OsWRKY82在接种稻瘟菌和白叶枯菌时被诱导，不亲和互作比亲和互作诱导表达水平上升更为剧烈[28]。过表达OsWRKY89提高了稻瘟病的抵抗性[29]。

在抵抗病原菌侵染中，除了正向地发挥防御技能，一些WRKY转录因子也可以作为负向调控因子抑制抗病反应。在早期稻瘟病反应中OsWRKY28的表达上调，抑制了防御基因的表达，从而负向调控抗病反应[30]。OsWRKY28对Ina86137的防御反应起负向调节作用，作为调制器通过降低防御相关基因表达的水平，保持防御反应在适当的水平[31]。OsWRKY62的2种可变拼接之一OsWRKY62-1作为水稻天然防御的负向调节因子，调节基础防御和Xa21介导的对白叶纹枯菌的防御[32-33]。过表达OsWRKY76植株中，一系列PR基因的表达被抑制，植物抗毒性降低，对稻瘟病的敏感性增加[34]。

图3 水稻生物胁迫相关WRKY基因通路

2.2 非生物胁迫

基因芯片和转录组测序等技术的应用使得对水稻WRKY转录因子的研究更为便捷，很多证据表明，WRKY转录因子在参与生物胁迫反应的同时，也参与了对外界许多非生物胁迫反应。

Ramamoorthy等[4]对水稻中103个WRKY转录因子在冻害、干旱、盐害等胁迫下的表达情况进行了分析，结果发现，其中的54个基因在不同的非生物胁迫下诱导表达，差异表达的WRKY基因中存在正、负调控和特异性、非特异表达之分。水稻中过表达OsWRKY07提高了对干旱和盐的耐性。异源表达OsWRKY08提高了拟南芥的渗透抗性[35]。Wu等[36]发现，水稻中过表达OsWRKY11表现出脱水耐性，叶片失水缓慢。基因芯片分析结果表明，OsWRKY11诱导激活棉子糖合成酶和肌糖半乳糖甘合成酶的基因，过表达株系中棉子糖含量升高，增强了水稻脱水耐性。Hsp101的启动子驱动OsWRKY11的表达，可以提高转基因水稻的热和干旱耐性[37]。OsWRKY13在抗病途径和SNAC1介导的非生物胁迫中通路，JA信号通路，萜类化合物代谢途径相互拮抗，通过OsWRKY13抑制盐胁迫，从而延缓水稻的生长发育[38]。Xiao等[39]发现，OsWRKY13是通过选择性结合SNAC1启动子，提高干旱抗性。OsWRKY24和OsWRKY28在缺水、冷和盐逆境条件下高水平表达[40]。在ABA(脱落酸)信号通路和盐胁迫条件下对OsWRKY45-1和OsWRKY45-2的研究结果表明，二者在盐胁迫条件下有着不同的生理反应：过表达OsWRKY45-1株系中ABA的敏感性降低，OsWRKY45-1的基因沉默株系中ABA的敏感性增加；相反，过表达OsWRKY45-2株系中增加了ABA的敏感性，降低了盐的耐受性。OsWRKY45-1和OsWRKY45-2尽管在ABA和盐胁迫下的功能不同，但在增强对冷和干旱胁迫耐性方面表现一致[23]。在不同发育时期和不同的处理条件下对OsWRKY23进行表达模式分析发现，OsWRKY23受到盐胁迫时表达升高[14]。Shen等[41]研究发现，OsWRKY30受MAP蛋白激酶的激活参与水稻抗旱，表明OsWRKY30可能作为MAPK级联途经的下游基因参与抗旱。

农作物面临的主要非生物胁迫，除了干旱还有温度胁迫，多个WRKY基因被报道参与响应高温胁迫(图4)。水稻从22/18 ℃(12/12 h)环境移到37/22 ℃的环境中，实时荧光定量PCR结果表明，2周的幼苗OsWRKY11表达量升高，相应地，过表达OsWRKY11可提高水稻的耐高温性[37]。OsWRKY45的表达同样受到高温诱导，表明其可能参与高温胁迫[22]。拟南芥AtWRKY75的直系同源基因OsWRKY72能够被PEG(聚乙二醇)、NaCl(氯化钠)、NAA(萘乙酸)、ABA和42 ℃所诱导，过表达OsWRKY72失去了受高温诱导下胚轴的伸长作用，表明OsWRKY72参与响应温度胁迫[42]。OsWRKY76可被低温所诱导，过表达OsWRKY76提高了冷胁迫抗性[34]。OsWRKY82的表达受机械损伤和热诱导，但不受ABA、冷、高盐、失水等诱导[28]。

图4 响应水稻非生物胁迫的WRKY基因

2.3 发育和代谢

WRKY 转录因子在植物逆境胁迫应答的同时，在植物衰老、发育以及糖类合成利用等过程也都具有重要作用。

OsWRKY4和OsWRKY82在水稻剑叶衰老早期表达升高，在缺铁导致衰老的过程中OsWRKY17表达水平上调。此外，正常条件下，OsWRKY23主要在水稻衰老叶片中表达，在过表达转基因拟南芥中，通过激活衰老相关基因SAG12和SEN1可促进离体叶片在黑暗中的衰老进程[14]。OsWRKY42在衰老的叶片中高水平表达，过表达OsWRKY42促使早期叶片衰老，引起活性氧过氧化氢的积累，叶绿素含量降低，进一步分析表明，OsWRKY42抑制了OsMT1d介导的ROS清除而促进叶片衰老[43]。

ABA和GA(赤霉素)在控制种子成熟、休眠和萌发等过程中表现出拮抗作用，但新的研究发现两者竞争性调节许多基因表达，OsWRKY24可同时抑制ABA和GA的信号通路[44]。生长素诱导OsWRKY31的表达，过表达OsWRKY31株系中早期生长素相关基因OsIAA和OsCrl1基因在幼苗中持续表达，引起侧根数目减少和伸长减缓[45]。异源表达OsWRKY72的拟南芥中侧根数目也减少，同时伴随着早花，顶端优势的丧失和向地性反应的增强[42]。水稻OsWRKY11基因的T-DNA插入突变体中，Ehd2/RID1以及下游开花基因Hd1、Ehd1和Hd3a等的表达被抑制，导致半矮化和晚花[46]。OsWRKY78主要在伸长的茎中表达，参与茎的伸长和种子发育，T-DNA插入突变体和RNA干扰的结果一致：转基因植株的细胞伸长受到影响，表现出半矮化和小谷粒表型[47]。

OsWRKY71在糊粉层细胞中大量表达，作为HvWRKY38的直系同源基因，它结合到Amy32b的启动子上，通过自身形成二聚体或者和OsWRKY51相互作用，通过激活淀粉的降解，影响种子的萌发和萌发后的生长[48]。异源表达OsWRKY72表现出糖饥饿，引起OsWRKY62、OsWRKY67和OsWRKY45的表达上调[42]。

3 调控机制

3.1 转录水平上调控靶标基因

WRKY转录因子通过转录激活、转录抑制直接或间接对下游的调控基因进行调节从而发挥相应的生物学功能。其保守的WRKY结构域结合到目的基因启动子区域的W-Box上调控靶基因的转录。最早在抗病途径中研究的OsWRKY71可转录激活防御相关基因参与抗病反应[17]。OsWRKY6、OsWRKY28、OsWRKY76等可通过调节OsPR基因参与水稻抗病反应。OsWRKY42可调控OsMT1d基因在叶片衰老中发挥作用。另外，WRKY基因启动子区富含W-box，在转录水平上可被自身或其他WRKY基因调控[49]。

3.2 通过磷酸化修饰和蛋白质相互作用进行调控

植物在抵御生物和非生物胁迫应答中，MAPK级联放大效应发挥着重要作用[50]。当接收外界刺激后MAPKKK激活MAPKK，进而磷酸化激活MAPK，一方面磷酸化的MAPK可通过磷酸化下游的WRKY基因发挥转录激活作用，另一方面，MAPK可与WRKY蛋白相互作用从而进行调节。水稻中OsWRKY33可被OsBWMK1磷酸化激活，增加OsWRKY33体外结合到W-box的能力[51]。Shen等[41]发现，OsWRKY30和OsMPK3、OsMPK4、OsMPK7、OsMPK14、OsMPK20-4、OsMPK20-5相互作用，并且可通过OsMPK3、OsMPK7、OsMPK14磷酸化参与水稻抗旱。在创伤和病原菌感染的条件下，磷酸化的OsMPK1直接和水稻防御因子OsWRKY53相互作用，通过OsMKK4-OsMPK1-OsWRKY53途径参与机械损伤的响应[52]。磷酸化的OsWRKY53对稻瘟病基础防御反应起调节作用，但其通路是通过OsMKK4-OsMPK3/OsMPK6级联调节OsWRKY53的转录激活的[26]。

在研究ABA与GA参与合成淀粉途经中，糊粉层细胞中OsWRKY71蛋白自身可以形成二聚体，同时可以与OsWRKY51互作共同参与对淀粉合成酶的调控[48]。

3.3 激素信号途经及其形成的代谢网络调控

WRKY 转录因子受外源激素类信号分子的诱导表达，如水杨酸、赤霉素、脱落酸、茉莉酸、乙烯等，而植物关键的内源激素信号分子在诱导防卫基因表达中也起着重要的作用。

水杨酸作为一种十分重要的病源信号分子，广泛地参与了植物局部基础防御和系统获得抗性(SAR)，WRKY蛋白可同时参与这2种抗病过程。在对SAR 建立过程中的关键因子NPR1基因的研究过程中发现，NPR1基因可以和WRKY转录因子相互调控，也可以和TGA 转录调控因子作用从而调控下游病程相关蛋白的表达[53]。OsWRKY45在系统性抗稻瘟病过程中受稻瘟菌的诱导，OsWRKY45可通过SA途径提高抗氧化能力而参与系统性抗稻瘟病[25]。OsWRKY77也通过SA途径正向调控抗细菌性病原体侵袭[18]。而防御半寄生和腐生型病源菌常常是激活JA介导的抗病信号途径[54]。OsWRKY82可受到MeJA的诱导，但却不受SA的诱导，在抵抗非生物胁迫应答中发挥作用[28]。OsWRKY24、OsWRKY51、OsWRKY71、OsWRKY72在糊粉层细胞中受到ABA诱导[55]，OsWRKY76也可受到ABA信号途经的影响[34]。

植物生活在复杂的环境中，信号的产生和传递并不是受到单一的某一激素的调控，往往是各种信号途经的交叉作用。在Pi36介导的防御系统中13个WRKY基因通过JA/SA途经起作用；OsWRKY82除了受MeJA诱导外，还受到ET的诱导；OsWRKY13作为SA信号途经的激活子，JA信号途经中的抑制子直接或间接调节SA、JA信号途经的上下游基因参与抗病；Ryu等[56]研究发现，在防御信号分子中，OsWRKY45和WRKY62受到SA诱导，OsWRKY10、OsWRKY82、OsWRKY85受JA诱导，OsWRKY30、WRKY83同时响应SA和JA诱导；GA和ABA信号通路交互作用研究OsWRKY51和OsWRKY71，在胚胎和糊粉层细胞中受ABA的诱导和GA的抑制。

4 展望

经过十多年的时间，水稻中WRKY转录因子家族的研究取得了很大进展。一些基因功能进一步得到明确，作用机制得到解析，这些结果为进一步深入研究奠定了良好的基础。但是由于水稻WRKY基因数量庞大，各基因之间可能存在冗余调节的作用，并且基因的调控也不仅仅是单一的途经，而是一个复杂的动态网络，因而对水稻WRKY家族功能解析仍是一个重大挑战。利用生物信息学分析、突变体表型分析、调控网络分析和组学分析技术，更多WRKY基因功能和基因间相互作用将会被阐明，建立一个WRKY基因响应逆境胁迫的调控网络，明确每个基因在调控网络中的位置和作用也将成为可能。另外，随着部分水稻WRKY基因抗逆功能的解析，应用这些基因进行作物改良和分子育种，将是另一大研究方向。

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Research Progresses on WRKY Transcritption Factors Family in Rice(Oryzasativa)

LIU Mengjia1,LI Haifeng1,2*

(1.College of Agronomy,Northwest A&F University/State Key Laboratory of Crop Stress Biology for Arid Areas,Yangling 712100,China; 2.Xinjiang Agricultural Vocational Technical College,Changji 831100,China)

In this paper,we reviewed the functions of rice WRKY transcription factors on response to stress,regulation in developmental and metabolic process.Furthermore,progresses in expression pattern and molecular mechanism were introduced,and a short prospect in function analysis was made.

rice； WRKY transcription factors； biotic stress； abiotic stress； stress response

2015-10-10

陕西省自然科学基金项目(2014JM3065)；高等学校中央基本科研业务费项目(2014ZZ009)；西北农林科技大学引进人才科研启动项目(Z111021201)

刘梦佳(1990-)，女，河南许昌人，在读硕士研究生，研究方向：水稻WRKY转录因子。 E-mail:liumengjia1120@163.com

*通讯作者：李海峰(1970-)，男，河南南阳人，副教授，博士，主要从事植物发育分子生物学方面的研究。 E-mail:lhf@nwsuaf.edu.cn

S685

A

1004-3268(2016)03-0001-08