乳酸菌在黄酮类化合物生物转化中的应用

魏朝治，辛雪，陈蕾蕾，李大鹏，张彦浩，王未名，王易芬，裘纪莹*

（1.山东省农业科学院农产品研究所/山东省农产品精深加工技术重点实验室，山东济南250100；2.山东农业大学食品科学与工程学院，山东泰安271018）

乳酸菌在黄酮类化合物生物转化中的应用

魏朝治1,2，辛雪1，陈蕾蕾1，李大鹏2，张彦浩1，王未名1，王易芬1，裘纪莹1*

（1.山东省农业科学院农产品研究所/山东省农产品精深加工技术重点实验室，山东济南250100；2.山东农业大学食品科学与工程学院，山东泰安271018）

黄酮类化合物具有抗炎、抗肿瘤、抗病毒等多种生物活性，但自然界存在的黄酮类化合物大多以黄酮糖苷的形式存在，大部分的黄酮糖苷在人体内不能通过小肠壁进入血液，生物利用度低。通过乳酸菌发酵去糖基化可以将黄酮糖苷转化成相应的黄酮苷元，使其更容易被人体吸收，从而大大提高黄酮类化合物的生物利用率。该文综述了黄酮类化合物生物转化的意义和研究进展，乳酸菌在黄酮类化合物生物转化中的应用等，以期加强对乳酸菌生物转化的了解，加速其在黄酮类化合物生物转化中的应用。

乳酸菌；生物转化；黄酮苷；应用

黄酮类化合物是一类由两个苯环通过中央三碳连接（C6-C3-C6）作为基本分子结构的化合物，广泛存在于高等植物及羊齿植物的根、茎、叶、花、果实等中[1]，是植物多酚的一个亚群。其种类繁多，目前发现的黄酮类化合物已经有9 000多种，根据C环结构的不同，可将黄酮类化合物分为黄酮类、黄酮醇类、黄烷酮类、黄烷醇类、儿茶酸类、花色素类、异黄酮类、查儿酮等[2]。现代医学研究表明，黄酮类化合物具有抗炎、抗肿瘤、抗病毒等多种生物活性，在肿瘤治疗、延缓衰老等方面具有重要的应用价值[3]。黄酮类化合物广泛分布在自然界，主要存在于植物体内，并且大多以黄酮糖苷的形式存在。黄酮糖苷作为一类大分子物质，不易渗入肠上皮细胞，从而难以被人体吸收，生物利用率低，降低了其实际应用价值。通过技术手段将黄酮糖苷转化为相应的黄酮苷元，可大大提高其生物利用率。然而，传统的化学转化方法环境友好度低，不利于大规模的工业应用。因此，近年来研究人员致力于研究新型黄酮糖苷转化方法。利用乳酸菌对黄酮类化合物进行生物转化是一种非常安全、高效和低成本的方法，必将成为今后研究的热点并得到更广泛的应用。本文对利用乳酸菌对黄酮糖苷进行生物转化的背景和国内外研究进展进行简要概述，并通过分析当前乳酸菌生物转存在的问题，提出解决方法，为新型黄酮保健产品的开发提供参考。

1　黄酮类化合物生物转化的方法

在自然界中，黄酮类物质多以糖苷类形式存在，少部分以游离性的苷元形式存在。但大部分的黄酮糖苷在人体内不能通过小肠壁进入血液，而是需要利用肠腔内益生菌（如乳酸菌和大肠杆菌）产生的水解酶，经过去糖基化反应后，转化成苷元才能被吸收进入血液。黄酮苷元的膜渗透性强，容易透过肠黏膜细胞，相对于黄酮糖苷更易被人体吸收，因此，通过改变黄酮类化合物的构型制备其苷元是提高其在人体内吸收率的重要途径。

黄酮糖苷的转化方法有以下两类：化学法和生物转化法。黄酮类化合物性质活泼，在结构上存在多个羟基，采用化学法进行转化时，区域选择性差，产生的副产物多且分离困难。如果采用基团保护措施，则存在步骤繁多，耗时长，引入试剂多，环境友好型差等缺点。采用化学法水解黄酮糖苷生产黄酮苷元的手段包括醚化、酯化、酰基化等化学衍生化反应，但这些反应过程往往屏蔽了黄酮化合物的主要官能团—酚羟基，从而降低了产物的抗氧化活性[4-5]。生物转化的本质是利用微生物体系中的酶对天然产物进行结构转化的生物化学反应[6]。由于生物转化是利用微生物体内的酶进行酶促反应，所以相对于化学法，具有更好的选择性，并且在对某一基团进行反应时，并不需要对其他基团进行保护。另外，生物转化法的条件更加温和，由微生物进行介导的生物转化一般在常温、常压的条件下进行，产生的公害和对环境的破坏较少，因此，在转化过程中其活性物质不遭受破坏。此外，微生物转化黄酮糖苷的过程也可以被视为微生物的发酵，由于条件温和，可以连续进行，并且设备、原料易获得，可以进行工业化的大规模生产。同时，伴随着现代生物技术的发展，生物转化研究中又融入了各种新兴技术，这不仅提高了转化效率，也使得人们能够更深层次的探知其反应机理[7-8]。

2　黄酮类化合物生物转化的研究进展

生物转化是指利用生物体系作用于外源性底物，在适宜的培养条件下，使得生物体系对底物进行特异性结构修饰，从而产生结构改变，其实质为酶催化反应[9-10]。崔莉等[11]研究认为，黄酮类化合物的生物转化反应主要有以下5种：去糖基化（水解）、酯化、糖基化、甲基化和成环。其中涉及到将黄酮苷转化成黄酮苷元的反应以去糖基化反应为主。根据研究表明，人体肠道存在大量的益生菌，分泌α-鼠李糖苷酶、β-葡萄糖苷酶、β-葡萄糖醛酸苷酶、葡萄糖碳苷酶等多种糖苷酶，这些酶参与水解黄酮糖苷类化合物，将O-糖苷和C-糖苷水解，把糖苷转化为苷元从而被人体吸收[12-13]。

近年来，众多研究者尝试使用上述酶进行黄酮苷的体外转化。其中，研究最多的黄酮糖苷水解酶是β-葡萄糖苷酶。β-葡萄糖苷酶是一类水解酶（EC3.2.1.21），广泛存在于各种生物体内，能够水解结合非还原性末端的β-O-葡萄糖苷键，同时释放出β-O-葡萄糖和相应的配基；亦能够在微水环境下催化逆水解反应合成糖苷类化合物[14]。其相对分子质量因其来源不同而有所差异，一般在40 000～250 000 u左右；等电点大多在酸性范围，pH 3.5～5.5时活性较高，对酸碱耐受性强；最适温度为40～110℃。其中，微生物来源的β-葡萄糖苷酶最适温度60～65℃，植物中的β-葡萄糖苷酶最适温度一般在40℃附近[15]。沈玥等[16]使用β-葡萄糖苷酶对大豆异黄酮进行水解，当加酶量为25 μg/mL，水解温度50℃，水解时间2.0 h，pH 6.5时，黄豆苷水解率可达96.51%；当加酶量为25 μg/mL，水解温度40℃，水解时间2.0 h，pH 5.5时，染料木苷水解率为92.36%。伍毅等[17]采用β-葡萄糖苷酶水解银杏叶提取物，当加酶量5 μg/mL，水解温度40℃，水解时间6 h，pH 5.0时，银杏黄酮糖苷被转化成黄酮苷元，苷元获得率为9.08%，纯度为68.24%，并且酶解产物中部分保留了银杏内酯等活性成分，有利于保留银杏叶提取物的综合生物活性。

上述研究均表明，利用酶作用于黄酮糖苷获得游离型苷元是可行的，并且相对于化学法，有着安全、反应简单以及环境危害小的优点。采用酶进行生物转化虽然效果明显，但由于种种条件的限制，部分酶并没有进行大规模的生产，因此，纯酶价格高昂，限制了其在黄酮苷生物转化中的应用。

为了降低黄酮类化合物的生物转化成本，研究者尝试研究产生上述水解酶的微生物对黄酮化合物进行生物转化。牛丽亚等[18]采用黑曲霉（Aspergillus niger）生物转化并提取麦胚黄酮，在发酵温度36℃，底物浓度7.5%，接种量10%，pH 6.5的条件下发酵54 h，提取率由0.031%提升至0.163%。孙杰心等[19]采用黑曲霉发酵豆粕生产大豆异黄酮苷元，研究发现，当乳酸质量分数0.8%，硫酸铵添加量0.2%，豆粕培养基固液比1∶4（g∶mL），发酵温度40℃，发酵时间18 h的生物转化率最高，大豆异黄酮苷元转化率为81.77%。崔美林[20]采用高产β-葡萄糖苷酶的灵芝菌（Ganoderma lucidum）对大豆异黄酮进行生物转化，将含有灵芝菌丝体的灵芝发酵液均浆混匀，以β-葡萄糖苷酶酶活为1.0 U/mL的灵芝均浆500 mL作为转化反应液，加入5 g大豆异黄酮提取物，在pH 5.0，60℃的条件下反应48 h，得到大豆苷元的转化率为96.63%。

上述实验中多以黑曲霉作为发酵菌种，这是因为黑曲霉具有丰富的酶系，可以更好地作用于黄酮糖苷进行生物转化[21]。但某些黑曲霉菌株能够产生赫曲霉素A，赫曲霉素A是一种剧毒化合物，从这一点来说，乳酸菌比黑曲霉更加安全，所以将乳酸菌应用于黄酮糖苷的生物转化更加安全，具有更大的应用前景[22]。

3　乳酸菌在黄酮类化合物生物转化中的应用

3.1乳酸菌生物转化的优势

选择黄酮类化合物的生物转化菌株应遵循以下几方面的考虑：（1）安全性：使用的菌株必须是安全的，不会产生毒副产物，最好是食品行业中普遍使用过的菌种，其他来源的菌种必须经过毒理学实验。（2）适用性：选用的菌株应能充分转化黄酮糖苷，具有相关的酶系，可以对糖苷进行去糖基化反应。（3）易发酵性：选用的菌株应该是易于培养，生产效率高，对环境、设备、发酵条件等要求较低的类型[23]。

在众多生物转化菌株中，乳酸菌被公认为是最传统、最安全的菌株。乳酸菌不仅可以对黄酮糖苷进行生物转化，还可以通过降低原料中的不良气味来提高发酵底物的风味。同时，乳酸菌发酵还能将大分子的蛋白质、糖和脂肪等分解为机体更容易吸收的小分子物质，并且增加了B族维生素和某些离子的溶解度，从而提升营养物质的消化吸收性能和营养价值。另外，乳酸菌生物转化黄酮糖苷还具有工艺简单，成本低廉和易于实现工业化的特点[24]。

3.2乳酸菌生物转化的研究进展

赖婷等[25]以桂圆肉浆为培养基，分别接入1%的植物乳杆菌（Lactobacillu plantarum）、嗜酸乳杆菌（Lactobacillus acidophilus）、戊糖片球菌（Pediococcus pentosaceus）、肠膜明串珠菌（Leuconostoc mesenteroides）、保加利亚乳杆菌（Lactobacillus bulgaricus）、德氏乳杆菌保加利亚亚种（Lactobacillus delbrueckii）和干酪乳杆菌（Lactobacillus casei）等7种乳酸菌，在30℃的条件下静置发酵48 h，然后对发酵前后桂圆肉中游离态和结合态总黄酮变化进行分析。与发酵前相比，发酵后游离态总黄酮含量增加2.8%～19.6%，结合态总黄酮含量下降19.6%～70.6%。但不同菌种，其转化能力也有所不同，其中植物乳杆菌的生物转化能力最强，游离态总黄酮增加19.6%，结合态总黄酮下降70.6%。WEI Q K等[26]采用乳酸杆菌（Lactobacillus）和双歧杆菌（Bifidobacterium）发酵豆乳并对大豆异黄酮的转化情况进行定量分析，结果表明，约62%～96%的大豆异黄酮糖苷被转化成游离型异黄酮苷元，提高了大豆异黄酮的活性价值。马利华等[27]以槐花为原料，研究乳酸菌发酵对黄酮类化合物的影响。采用10%的槐花制成的培养液，接种3%的乳酸菌，在pH 6.7，42℃的条件下发酵12 h，结果发现，槲皮素含量由1.821 7 mg/kg上升到3.168 4 mg/kg，比发酵前提高了73.9%。李俶等[28]以南酸枣为主要材料，利用驯化后的乳酸菌（嗜热链球菌（Streptococcus thermophilus），保加利亚乳杆菌（Lactobacillus bulgaricus），制备南酸枣功能型乳酸菌饮料。在接种3%乳酸菌（嗜热链球菌，保加利亚乳杆菌），发酵7 h，发酵温度40℃的条件下，发酵液中的游离型黄酮从6.81 mg/kg增长至7.68 mg/kg，增加了1.1倍。王静波[29]使用苦芥米、苦芥芽、黑米为原料，在42℃的温度条件下，接种量为3%，发酵4 h来生产苦芥复配酸奶。发酵后样品中的总黄酮含量有了明显的变化，从发酵前的0.021 1 mg/kg增加至0.051 5 mg/kg，增加2.4倍。其中芦丁的含量从0.016 2 mg/kg增加至0.047 9 mg/kg，增加2.9倍。董竟[30]使用植物乳杆菌和鼠李糖乳杆菌（Lactobacillus rhamnosus）混合发酵制备胚芽乳，结果表明，植物乳杆菌和鼠李糖乳杆菌以2∶1（V/V）接种时黄酮苷的转化效率最高，黄豆苷元含量增至8.338 2 mg/kg，较未发酵胚芽乳增加了5.926 7 mg/kg，是未发酵胚芽乳的3.46倍。染料木黄酮含量增加至4.106mg/kg，较未发酵胚芽乳增加了3.355 mg/kg，是未发酵胚芽乳的5.46倍。王欣欣等[31]利用植物乳杆菌、戊糖片球菌和肠膜明串珠菌对黄浆水进行发酵，将益生菌以107CFU/mL的接菌量接种到黄浆水中，37℃转化24 h，糖苷型大豆异黄酮含量明显减少，游离型异黄酮苷元含量明显增加，大约增加了10倍。陈相艳等[32]采用恶味乳杆菌（Lactobacillus perolens）发酵银杏花粉。使用20%的花粉制成培养基，接种4%的乳杆菌，在37℃条件下培养4～10 d。银杏花粉中的黄酮糖苷（山奈素-3,4-双葡萄糖苷、3-O-6-O-L-鼠李糖基-D-葡糖基山奈素、山奈酚-3-葡萄糖苷）的转化率均高达99%以上，主要转化产物山奈酚的含量可提高100倍以上。

3.3乳酸菌生物转化的影响因素

不同菌株、接种量、发酵时间、温度、起始pH值等都是影响乳酸菌转化效果的重要因素。由于生物转化实际上是酶对底物的作用，不同的菌种具有不同的酶系，因此，可以作用于不同的黄酮糖苷。不同的接种量会导致菌体生长速度的不同，从而影响对黄酮糖苷的转化效率。发酵时所接菌种如果处在不同生长期，会对发酵菌体生长情况产生影响，并影响发酵终产物的组成。所以，培养基配方、发酵温度、发酵时间、起始pH等要根据底物、所含黄酮以及菌株的特性进行确定。

对乳酸菌生物转化黄酮苷的工艺优化主要采用单因素试验和正交试验。一般先对众多因素进行单因素分析，确定正交试验的关键因素及大概范围，最后再进行正交试验。同样是利用乳酸菌对大豆异黄酮进行生物转化，王欣欣等[33]的正交试验结果表明，发酵菌株配比为植物乳杆菌/戊糖片球菌1∶2（V/V），发酵温度37℃，发酵时间11 h，葡萄糖添加量2%，乳粉添加量6%，接菌量5%，此时获得苷元型大豆异黄酮达31.31 mg/L。而于国萍等[24]的正交试验发现，乳酸菌发酵法水解大豆异黄酮最佳工艺参数为：采用乳球乳酸菌脂亚种（Lactococcus lactissubsp.Cremoris）进行发酵，发酵温度41℃、发酵时间28 h、接菌量4%，苷元型大豆异黄酮获得量为1.29 mg/L。翟清燕[34]则使用植物乳杆菌发酵水解大豆异黄酮，发现最佳工艺参数为：发酵温度43.77℃、初始pH 7.12、接种量5.25%，获得苷元型大豆异黄酮理论值可达到1.18 mg/L。上述三个试验表明，即使针对同一种黄酮类物质，但由于采用的乳酸菌菌种不同，其发酵条件也会有所不同。发酵条件的确定要根据试验目的、底物、菌种以及黄酮糖苷类型的不同而进行具体的试验获得。但总体而言，发酵条件和黄酮糖苷的分子结构、菌种的繁殖以及酶活特性等有着密切关系。

3.4存在的问题和解决方法

3.4.1目前采用乳酸菌生物转化的底物较少

近年来，国内外大部分研究者把注意力集中在大豆异黄酮的乳酸菌生物转化上，底物一般为大豆固体培养基或者相关豆制品。而其他含有大量黄酮类化合物的底物则鲜有人问津。但有部分研究者尝试使用啤酒花、果汁等富含黄酮的物质作为底物，使用酶解或者微生物发酵的方法对黄酮进行生物转化，其活性大幅升高，取得了较好的结果[35-36]。所以，采用乳酸菌发酵其他天然底物，对其中的黄酮类化合物进行生物转化势在必行，这也将是新的创新点所在。

3.4.2乳酸菌生物转化黄酮产品较少

乳酸菌生物转化可产生大量游离苷元型黄酮并且产物中的蛋白质、糖等被分解为小分子物质，营养价值大大提高，但目前市场上相关产品很少，没有将技术转化为生产力，缺乏相关工业化生产的典范。所以，可以依托现有技术，研发具有市场化潜力的乳酸菌转化黄酮类药品及保健食品，可获得巨大的经济效益。

3.4.3乳酸菌生物转化黄酮苷的理论研究不够深入

乳酸菌对黄酮糖苷进行生物转化的实质是乳酸菌分泌的β-葡萄糖苷酶将黄酮糖苷结构中的β-O-糖苷键水解，使糖苷大分子转化为小分子的游离苷元，从而提高黄酮的利用价值。有关生物转化底物的选择、发酵条件规律性的研究较少；对转化规律的总结、生物催化机制的解释相对不足；针对生物转化机理的研究尚待深入，现有技术难以达到有目的地进行定向转化。不过可喜的是，伴随着分析技术、生物分子技术的飞速进步，这些新兴技术正在逐步应用于生物转化相关领域的研究中，该领域研究必将获得长足的进步[37]。

4　展望

由于黄酮类化合物具有抗氧化、抗肿瘤、抗炎、抗菌等生物活性，因此，该类物质作为药品和功能性食品具有广泛的开发前景。黄酮苷虽然广泛存在于自然界，但人体吸收消化利用率低，将黄酮苷经乳酸菌生物转化成苷元可提高其生物活性，同时，因其生物反应条件简易、反应程度高、环境友好度高等特点，必将成为今后研究发酵以及生物转化的热点与发展趋势。

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Application of lactic acid bacteria in the biotransformation of flavonoids compounds

WEI Chaozhi1,2,XIN Xue1,CHEN Leilei1,LI Dapeng2,ZHANG Yanhao1,WANG Weiming1,WANG Yifen1,QIU Jingying1*
(1.Shandong Provincial Key Laboratory for Agricultural Product Processing/Institute of Agricultural Product, Shandong Academy of Agricultural Sciences,Jinan 250100,China; 2.College of Food Science and Engineering,Shandong Agricultural University,Taian 271018,China)

Flavonoids compounds have a variety of biological activity,such as anti-inflammation,anti-tumor,anti-virus,etc.However,flavonoids in nature mostly exist in the form of flavonoid glycoside.Most of the flavonoid glycoside cannot be directly absorbed into the bloodstream through the small intestine,and their bioavailability is low.Flavonoid glycosides can be transformed into the corresponding flavonoid aglycone by lactic acid bacteriafermentation and deglycosylation,and can be absorbed by the body more easily,which greatly improves the bioavailability of flavonoid.This paper reviewed the significance and research progress of flavonoids biotransformation,the application of lactic acid bacteria in the biotransformation of flavonoids,etc.,and aimed to strengthen the understanding of biotransformation by lactic acid bacteria,and to accelerate the application in the flavonoids biotransformation.

lactic acid bacteria,biotransformation,flavonoidal glycosides,application

TS201.3

0254-5071（2016）10-0013-05

10.11882/j.issn.0254-5071.2016.10.004

2016-06-29

山东省自然科学基金三院联合基金项目（ZR2014YL020）；山东省农业科学院青年科研基金项目（2014QNM47）；泰山学者建设工程专项；山东省农业重大应用技术创新课题（鲁财农指2015[16]号）

魏朝治（1992-），男，硕士研究生，研究方向为食品微生物发酵。

裘纪莹（1981-），女，助理研究员，硕士，研究方向为食品生物技术与农产品加工。