黑木耳多糖生物功能的研究进展

卞　春，王振宇，John Shi

（1.哈尔滨工业大学化工学院，黑龙江哈尔滨150090；2.哈尔滨学院工学院，黑龙江哈尔滨150086；3.加拿大农业及农业食品部圭尔夫食品研究中心，加拿大安大略省圭尔夫N1G 5C9）

黑木耳多糖生物功能的研究进展

卞春1，2，王振宇1，*，John Shi1，3

（1.哈尔滨工业大学化工学院，黑龙江哈尔滨150090；2.哈尔滨学院工学院，黑龙江哈尔滨150086；3.加拿大农业及农业食品部圭尔夫食品研究中心，加拿大安大略省圭尔夫N1G 5C9）

黑木耳是一种药食同源类食用菌，黑木耳多糖是其含量最高、最主要的功能性成分。黑木耳多糖集多种生物功能于一身，具有广阔的食用和药用开发利用前景。本文系统阐述了不同提取方法制备的黑木耳多糖、分级黑木耳多糖和修饰黑木耳多糖的抗氧化、抗癌（肿瘤）、提高免疫力、降血脂、抗凝血、降血糖和抗病毒等生物功能；并介绍了各种生物功能的相应实验方法及结果。为黑木耳多糖的进一步研究以及应用提供借鉴。

黑木耳多糖，生物功能，实验方法

黑木耳（Auricularia auricular）是生长在朽木上的一种腐生菌，其子实体为食用部分。黑木耳是我国非常广泛食用的一种药食同源的山珍食品［1］，《本草纲目》中记载：“木耳生于朽木之上，性甘平，主治益气不饥，轻身强志，并有治疗痔疮，血痢，下血等作用。”食用历史1000多年。黑木耳多糖（polysaccharides of Auricularia auricular，AAP）是黑木耳中含量最高的、最重要的功能性成分之一。本文主要介绍了AAP的抗氧化、抗凝血、抗凝血、提高免疫力、抗肿瘤和降血脂等生物学功能的研究进展。

1　黑木耳多糖

多糖，是相同或不同的单糖组分通过糖苷键链接在一起形成的单糖的多聚物，广义上的多糖类物质还包括糖蛋白、蛋白聚糖、神经鞘糖脂和凝集素等。从结构上来讲，多糖要比蛋白质和核酸更加复杂，同一种原料，采用不同的提取方法，甚至是同样的提取方法的不同工艺参数，得到的将是组分完全不同的多糖类物质，而不同的分子组成和结构决定了多糖不同的生物学功能。AAP是黑木耳经粉粹以后，利用热水［2］或碱液［3］，辅助以酶［4］、微波［5］和超声［6］等制备的粗多糖。AAP经进一步的分级、分离纯化可得不同的分子量均一组分多糖，AAP和分级AAP均具有许多明显的生物学功能。

2　黑木耳多糖的生物学功能

2.1AAP与抗氧化

自由基通常可以由机体的几个至关重要生物反应产生，而自由基又能损伤这些至关重要的生物分子，如果不能有效的回收机体产生的自由基，将会导致心血管疾病、癌症和神经病变性疾病的发生［7-9］，或是在食物中引起氧化反应，尤其是油脂的氧化，从而引起食物的变质。抗氧化剂可以清除自由基从而阻止自由基对机体的损伤［10-11］以及防止食物中油脂氧化反应的发生。日常饮食中，多食用抗氧化性强的食物，可以有效的达到清除自由基从而保证健康延缓衰老的功效。

Zenga等［5］的研究表明，利用95℃的热水对黑木耳细粉进行浸提，微波功率860 W，处理25 min，过滤后，利用5倍体积的无水乙醇沉淀得AAP。通过气质色谱（GC-MS）测定AAP为杂多糖，其分子组成为：葡萄糖、半乳糖、甘露糖、阿拉伯醛糖和鼠李糖，且摩尔比为37.53∶1∶4.32∶0.93∶0.91；高效排阻色谱法测定相对平均分子质量为2.77×104u，主要由葡萄糖（1→3）糖苷键链接。通过体外实验（ABTS，DPPH，过氧化物和羟基自由基活性）得知，AAP有显著的抗氧化活性。Hua Zhang等［6］通过超声辅助方法制备AAP，利用溴化十六烷基三甲铵（CTAB）进一步纯化，得AAP I-a，50只雄性昆明鼠的体内实验［过氧化物歧化酶（SOD），谷胱甘肽过氧化物酶（GSH-Px）和丙二醛（MDA）］得出，AAP I-a对受试物的胸腺和脾脏的SOD、GSH-Px指数有显著增加的效果，降低MDA过氧化物产物含量，即AAP I-a对受试物的血清、心脏和肝脏的抗氧化酶的活性有显著增强的效果，表明AAP I-a有较强的抗氧化活性并有延缓衰老和潜在的治疗作用；Wu等［12］除得到上述类似实验结果以外，还通过左心室射血分数（EF）和缩短分数（FS）值证明AAP可以延缓成年模型鼠的衰老。

通过水溶醇沉方法制备AAP抗氧化功能的其他相关研究：易清玲等［13］和Peng等［14］分别利用长波联合中波紫外线照射小鼠制备皮肤光老化模型，体内实验［SOD，GSH-Px，脂褐素（LF）和MDA］表明AAP的抗氧化功能对模型鼠有明显的治疗功能，AAP为杂多糖组成分别为：葡萄糖和木糖（33.1∶4.2）以及葡萄糖和甘露糖（82.97∶12.93）；史亚丽［15］通过对力竭小鼠进行AAP灌胃，AAP可明显降低力竭小鼠心肌、肝脏MDA及心肌和血浆LF水平，降低血浆谷丙转氨酶（GPD）及谷草转氨酶（GOD）水平，表明黑木耳粗多糖可明显提高力竭小鼠心肌、肝脏抗氧化能力；王振宇等［16］制备的AAP抗氧化活性较强，其ABTS、DPPH、超氧阴离子和金属离子螯合的清除率较高；田志杰［17］和白海娜等［18］分别给高强度微波辐射和电离辐射鼠进行AAP灌胃，通过血清SOD和肝脏MDA指数表明AAP对辐射有一定的防护作用；李雪华［19］的研究表明AAP对全血的自由基的清楚效果较好。Fan等［20］将AAP粉，添加到面包制品中，当添加量为9%时，不影响面包的感官质量，并通过DPPH实验，表明AAP粉在面包中有很好的抗氧化效果。

2.2AAP与心血管疾病

心血管疾病的起始和发生在过去的三十年里已经研究的比较清楚了，产生的主要原因源于脂蛋白的异常代谢、氧化应激和慢性炎症等［21］。心血管疾病发生的危险因素主要包括血液中高浓度的TC、TG、同型半胱氨酸、HDL-C，高血压、肥胖和糖尿病等［22］。许多菌类的多糖有很强的抗氧化功能，从而起到预防心血管疾病的生理功能。

Ma等［23］通过Box-Behnken实验设计优化了超声辅助提取AAP的条件，制备的AAP含有葡萄糖、木糖、甘露糖和核糖酸，摩尔比6.8∶34.2∶50.7∶8.9；对高脂肥胖鼠模型饲喂后，发现AAP饲喂组的血液高密度脂蛋白胆固醇（HDL-c）水平明显升高，血液总胆固醇（TC），甘油三酯（TG）和低密度脂蛋白胆固醇（LDL-c）水平明显降低，心肌和血液的SOD、CAT和GSH-Px值显著升高，表明AAP可以在一定程度上预防心血管疾病的发生。相似的降血脂功能，Luo等［24］通过血清总抗氧化能力（TAOC）、SOD和MDA实验得到了验证，受试物为AAP-山楂新型功能食品。其他与心血管疾病有关的研究见表1。

表1　AAP与心血管疾病Table 1　AAP and cardiovascular disease

2.3AAP与免疫调节和肿瘤

癌症是人类世界第一位的死亡原因，致死的主要原因是它破坏了肿瘤部位的免疫系统，因此发现一种新型的抗肿瘤并具有免疫防护作用的物质就显得非常的重要［34］。许多具有生物活性的多糖被作为能够影响免疫细胞核细胞因子分化的免疫调节剂，由于识别位于白细胞和其他免疫细胞的某些受体、白细胞介素和受体产物，从而导致增强先天和细胞间的免疫应答。

Misaki等［35］报道了黑木耳多糖具有抗肿瘤活性，并研究了多糖的结构与抗肿瘤活性之间的关系。从黑木耳中分离出来的水溶性2-（1→6）-分支（1→3）-β-D-葡聚糖（I）对植入的恶性毒瘤180（S180）小鼠实体瘤有明显的抑制作用，而同时制备的、黑木耳中的主要成分碱不溶性的带分支（1→3）-β-D-葡聚糖（II）没有表现出明显的抑制肿瘤细胞的活性，但是当将葡聚糖（II）经修饰后，生成的（1→3）-β-D-葡聚糖的0～6位上共价链接羟基，变成水溶性多糖即表现出明显的抗肿瘤活性。Ma等［36］制备的水溶性AAP，主链为β-（1→6）-D-葡萄糖、支链为β-（1→4）-D-葡萄糖、相对分子质量2.88×105，体外分别对腺细胞癌和肿瘤细胞肉瘤180（S-180）有较强的抑制活性。另外肿瘤组织的组织学检查实验表明AAP可以导致大量的坏死和渗透；AAP处理的肿瘤组织表现出细胞凋亡，实验结论通过原位末端标记（TUNEL）实验得到验证。宋广磊［37］制备的分级AAP，表现出对S180的抑制作用，测定S180荷瘤鼠腹水细胞的游离脂肪酸含量、唾液酸（SA）和细胞膜脂流动性（LFU），标明AAP对S180的抑制作用可能是源于对细胞膜的破坏作用；张秀娟等［38-39］研究了AAP对荷瘤小鼠细胞和红细胞免疫功能的影响，可能为其具有抗肿瘤活性的原因之一；张会新等［40］也通过免疫器官发育、溶血素生成和巨噬细胞吞噬等指标的研究，发现AAP对小鼠免疫功能有明显的增强作用。

2.4AAP与抗凝血

血液凝固和血小板凝集在缺血性疾病的发病过程中，起到了至关重要的作用［41］。凝固的过程导致凝血酶的生成。血小板很容易被激活，同时产生各种不同的内源性物质，激活以后的血小板参与到血栓栓塞的传播，从而导致缺血性的疾病。一些抗血栓形成的物质可以用于此类疾病的预防和治疗。肝素较为广泛的用于抗血栓药物［42］，但会导致出血并发症等副作用［43］，具有抗凝活性的多糖，是良好的无副作用的替代品。目前抗凝活性多糖较多的来源于海洋藻类和动物的硫酸化葡糖氨基葡聚糖（SP），而淡水水葫芦［44］中的SP也得到了分离并验证了其具有抗凝功能，Yoon等［45］和Ham等［46］分别从高等植物Porana volubilis、黑木耳和灵芝中分离出非硫酸化的多糖也具有抗凝活性。

Yoon等［47］通过活化部分凝血活酶时间（APTT）实验，验证碱法制备的AAP具有较好的抗凝活性。分级后的AAPS2，进行体外实验包括APTT、血浆凝血酶原时间（PT）和血浆凝血酶时间（TT），一定剂量的AAPS2与对照组相比抗凝活性差异显著，其化学组成包括甘露糖、葡萄糖、木糖和己糖醛酸，摩尔比为0.35∶0.26∶0.25∶0.14。利用AAP进行体内实验，也表现出明显的抗凝活性。王辰龙等［48］通过酶、超声辅助提取的AAP也具有上述相似实验结果。樊一桥等［49］研究认为AAP明显延长异性血栓形成时间（CTFT）和纤维蛋白血栓形成时间（TFT）、降低家兔血液黏度，血小板黏附率无明显变化，表明AAP有较好的抗血栓形成作用。

2.5AAP的其他生物功能

AAP还可能具有降血糖、抗病毒、抗疲劳、促进胃肠蠕动等多方面的功能。与AAP相关的其他生物功能的报道见表2。

表2　AAP其他生物功能Fig.2　Some other biological functions of AAP

2.6修饰AAP的生物功能

化学修饰是改善多糖的溶解特性和增强其生物功能的一种有效的手段［60］。多糖的修饰，根据被修饰的功能基团的专一性程度可分为选择性与非选择性修饰，在生物学领域中常用的是化学修饰方法，主要包括硫酸酯化、羧甲基化、磷酸酯化、高碘氧化和酰基化等［61］。

2.6.1羧甲基化与AAP衍生物的生物功能Yang等［60］通过羧甲基作用，将AAP的溶解度从0.1 mg/mL的提高到0.6 mg/mL，羧甲基化AAP（CMAAP）取代度为0.857，离子交换树脂纯化得分级CMAAP，由甘露糖和葡萄糖组成（1.06∶1），相对分子质量3.4×106u，红外光谱（IR）和13C核磁共振（NMR）波普检测表明，-CH2COOH的取代位置为C2、C4和C6，通过DPPH和ABTS+等指标的检测，CMAAP的抗氧化活性为AAP的两倍。

张华等［62］通过对黑木耳酸性多糖和中性多糖的羧甲基化作用（如图1），通过MTT法测定HepG2肿瘤细胞增殖抑制率影响，得出未羧甲基化的黑木耳多糖对HepG2细胞的抑制作用明显高于羧甲基化的；且中性AAP对HepG2细胞的抑制作用明显高于酸性AAP。表明并不是羧甲基化作用对AAP的所有生物学功能都有增强的效果。

图1　多糖羧甲基化原理Fig.1　Reaction mechanism of carboxymethylation polysaccharide

2.6.2硫酸酯化与AAP衍生物的生物功能Nguyena等［2］通过柱层析的方法将AAP分级成AAP1和AAP2，对三者分别通过氯磺酸-吡啶法进行硫酸酯化，得sAAP、sAAP1和sAAP2，IF法确定硫酸酯化的结果；通过鸡周围淋巴细胞增殖实验，对比了上述六种受试物的免疫增强活性，结果表明sAAP有最明显的免疫增强活性；同样受试物的另一项研究［63］表明，sAAP和sAAP1有明显的抗菌（Newcastle disease virus，新城鸡瘟病毒）活性。李公斌［64］制备的硫酸酯化AAP对金黄色葡萄球菌和大肠杆菌的抑菌效果较未酯化的AAP明显增强。

3　展望

多糖将会成为继蛋白质和核酸之后的，人类生命科学研究领域里的又一个新的里程碑，由于多糖结构的多样性，并且其不是基因直接指导合成的，因此很多研究是基因组学和蛋白质组学无法完成的，而多糖生物功能的研究程度又直接影响其应用。自1969年《Nature》杂志刊出了香菇多糖的抗肿瘤活性，香菇多糖的生物功能及构效关系已经基本清楚，因此香菇多糖是目前应用于药物中最重要的多糖类物质。而黑木耳多糖的相关研究中，还主要集中在功能的验证上，缺少功能机理的研究，亟待更深入细致的探讨其最主要的生物功能，并阐明其作用机理，以使黑木耳多糖乃至黑木耳最大程度发挥其保健功效。

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Research progress of Auricularia auricular polysaccharide（AAP）biological functions

BIAN Chun1，2，WANG Zhen-yu1，*，John Shi1，3
（1.Harbin Institute of Technology，School of Chemical Engineering and Technology，Harbin 150090，China；2.Harbin University School of Engineering，Harbin 150086，China；3.Agriculture and Agri-Food Canada Guelph Food Research Center，Guelph，N1G 5C9，Canada）

Auricularia auricular is an edible and medicinal fungi.The amount of Auricularia auricular polysaccharide（AAP）is the highest in Auricularia auricular and it also is the most crucial functional components in it.Some significant biological functions of various AAPs and grading AAPs had been expounded systematically，including antioxidation，radioresistance，anticancer effection，immuno-enhancing，blood cholesterin-reducing，anticoagulation，anti-hyperglycemic and antiviral effection，and the corresponding experimental method and result of above biological functions are introduced.This paper will provide reference for further research and application of AAP.

Auricularia auricular polysaccharide；biological function；experimental method

TS201.2

A

1002-0306（2015）16-0390-06

10.13386/j.issn1002-0306.2015.16.071

2015－01－08

卞春（1980-），女，博士研究生，讲师，研究方向：天然产物开发，E-mail：ji3526183@126.com。

王振宇（1957-），男，博士，教授，研究方向：天然产物开发，E-mail：wzy219001@163.com。

黑龙江省“十二五”重大专项（GA13B202）；黑龙江省教育厅科研项目（12543044）。