膳食多酚与肠道微生物相互作用研究进展

杨 华，叶发银，赵国华*

（西南大学食品科学学院，重庆 400715）

膳食多酚与肠道微生物相互作用研究进展

杨 华，叶发银，赵国华*

（西南大学食品科学学院，重庆 400715）

近年来膳食多酚与肠道微生物的相互作用逐渐成为食品科学、营养学和生物学的研究热点。多酚的抗衰老、抗肿瘤、预防心脑血管疾病的功能发挥主要依赖于肠道微生物对其的代谢；多酚的肠道微生物代谢产物又会通过影响肠道微生物菌相进而影响人体健康。本文在广泛查阅文献的基础上，综述肠道微生物对膳食结合态多酚的释放、代谢和影响因素以及多酚及其代谢产物对肠道微生物菌相和酶的影响，以期为膳食多酚和肠道菌群相互作用的深入研究提供一定参考依据。

多酚；肠道菌群；代谢；相互作用

酚类化合物是指分子结构中有若干个酚性羟基的植物成分的总称。按照结构分为类黄酮和非类黄酮化合物两大类，前者包括花色苷和黄酮醇、黄烷酮等，后者包括咖啡酸、阿魏酸、绿原酸等小分子酚酸和单宁。来自于食物的酚类化合物称为膳食多酚，它是植物性食物中重要的功能成分，广泛存在于水果、蔬菜、谷物类、茶、咖啡等食物中［1］。大量研究表明膳食多酚对人体衰老以及诸如肿瘤、心血管疾病等代谢性疾病具有预防和控制作用。不可否认的是多酚在体内的代谢吸收对其功能发挥至关重要。在过去很长一段时间内，生物学界普遍认为多酚的消化吸收主要发生在小肠部位［2］。但近年来对食品中膳食多酚形态和肠道微生物的进一步研究使我们对多酚的代谢吸收有了新的认识。膳食多酚按其形态可分为游离态多酚与结合态多酚［3］。游离态多酚主要吸收部位在小肠，而结合态多酚需要在肠道微生物产生的一系列酶的作用下经游离、转化等过程后被人体代谢利用［4］。但同时发现，膳食多酚及其代谢物对肠道微生物的菌相有明显影响［5］。鉴于肠道微生物在维护人体健康中的重要作用，我们认为膳食多酚与肠道微生物的相互作用是多酚类物质发挥其生物调节作用的重要途径。目前有关这方面的研究还比较薄弱，但已逐渐成为食品科学、营养学和生物学的研究新热点。为加快该领域的研究，本文在广泛查阅文献的基础上，对膳食多酚与肠道微生物的相互作用进行综述。

1　肠道微生物对膳食多酚的影响

肠道微生物对膳食多酚的影响主要包括两个方面；1）食物中的结合态多酚在肠道微生物的作用下能够实现游离化；2）结肠中膳食多酚能在肠道微生物分泌的酶的作用下发生代谢。

1.1肠道微生物对膳食结合态多酚的游离化

水果和蔬菜中的多酚大部分以游离形式存在，而谷物中的大多数酚类呈结合态。玉米、小麦和大米中的结合态多酚大约分别占其总酚的85%、75%和62%。结合态多酚大多以共价作用与细胞壁结构成分如纤维素、半纤维素、木质素、果胶、蛋白质等结合而存在。如羟基苯甲酸通过苯环上的羟基与木质素连接成键，或者通过羧基与糖类和蛋白质形成酯。膳食中只有结构简单的酚类诸如苷元、黄酮醇单体及二聚体和部分多酚配糖体能在小肠中直接被吸收，这部分多酚只占膳食总酚的5%～10%［6］；而结合态多酚能够抵抗胃和小肠的消化作用到达结肠。结肠中的肠道菌群能够分泌多种多酚代谢酶，如α-鼠李糖苷酶、β-葡萄糖苷酶、β-葡萄糖醛酸酶等。这些酶能催化糖苷类多酚去糖基化、原花青素聚合物解离以及酯化酚酸水解等，这些反应最终使结合态多酚发生解离而释放成为游离态多酚。Couteau等［7］从人粪便分离出了能产肉桂酰酯酶的大肠杆菌（Escherichia coli，3 株）、乳双歧杆菌（Bifi dobacterium lacti）和加氏乳杆菌（Lactobacillus gasseri，2 株），该酶能催化绿原酸的酯键断裂而释放咖啡酸。苷元（如槲皮素）与鼠李糖、阿拉伯糖、木糖形成的糖苷只有到达结肠在肠道微生物所产鼠李糖苷酶等的作用下降解，苷元释放后才能被进一步消化吸收［8］。对于谷物类食品中常见的细胞壁多糖阿魏酸酯，小肠黏膜上的阿魏酸酯酶对其水解作用非常有限。而在结肠发酵过程，细胞壁多糖阿魏酸酯首先在多糖水解酶如木聚糖酶、纤维素酶、果胶酶等作用下降解形成可溶性的寡聚糖阿魏酸酯，进而在双歧杆菌等肠道微生物所产酯酶的催化将阿魏酸游离［9］。缩合单宁往往通过C—N、C—S等共价键与蛋白质结合而存在于食物中，这类结合态单宁消化的第一步是在植物乳杆菌等肠道微生物分泌的单宁酶等的作用下将缩合单宁与蛋白质分离［10］。

1.2肠道微生物对膳食多酚的代谢降解

表1　肠道微生物介导的多酚代谢降解的反应类型、参与酶及产酶微生物Table1 Reaction types， enzymes and enzyme-producing microbes for polyphenols degradation mediated by gut microflora

膳食中的结合态多酚被肠道微生物游离化后或直接进入结肠的游离态多酚能在肠道微生物作用下进一步被代谢降解。肠道微生物对游离态多酚的代谢降解主要是借助于其分泌的一系列酶的作用而实现。不同肠道微生物分泌的各不相同，因此对多酚的代谢方式也不一样。肠道微生物介导的膳食多酚代谢降解主要包括环裂解、官能团解离等反应（表1）。肠道微生物介导的黄酮醇、黄烷酮、黄酮化合物的代谢降解通常起始于碳环上相同位置键的断裂，继而引起A环形成羟基化芳香族化合物和B环形成各种酚酸。图1给出了柚皮素肠道微生物介导的代谢降解过程［17］。

图1　多酚的肠道微生物代谢途径（以柚皮素为例）Fig.1 Biotransformation pathway of polyphenols （phloretin） by gut microflora

实验研究表明不同来源的花青素由肠道微生物介导代谢降解后形成相似的降解产物。根据B环结构的不同，矢车菊色素代谢降解为原儿茶素，锦葵色素的降解产物为丁香酸，甲基花青素的代谢降解产物为香草酸［18］。到达结肠的缩合儿茶素在肠道微生物作用下主要降解为小分子酚酸［18］。Déprez等［19］的体外实验发现原花青素聚合物的肠道微生物代谢产物主要包括对（间）羟基苯乙酸、对（间）羟基苯丙酸和对（间）羟基苯戊酸。绿原酸的酯键在人类粪便微生物作用下迅速发生水解，并通过脱羧反应、双键还原反应或碳4位置去羟基化后转化为乙基儿茶酚或者3-羟基苯丙酸。形成的苯丙酸会进一步通过β-氧化形成苯甲酸［20］。阿魏酸在啮齿或反刍动物肠道微生物代谢下转化为3-羟基苯丙酸或其他酚酸。不同多酚在肠道微生物介导的代谢降解作用下形成的降解产物也因多酚种类和参与微生物种类而各异。常见的多酚肠道代谢降解产物有间苯三酚、3，4-二羟基苯甲酸、3，4-二羟基苯乙酸和3，4-二羟基苯丙酸等。表2给出了常见多酚的肠道代谢产物及参与微生物。

表2　常见多酚的肠道微生物介导的代谢产物及参与微生物Table2 Metabolites of common polyphenols and microflora involved in their biotransformation

影响肠道微生物对多酚代谢降解作用的因素主要包括：1）多酚类结构。来自反刍动物的丁酸弧菌能使芦丁和槲皮苷的C环裂解，但不能降解苷元槲皮素的C环。肠道微生物对C-型糖苷化多酚的游离作用明显弱于O-型糖苷化多酚［25］。体外实验发现在同样条件下发酵的麦麸膳食纤维中结合态阿魏酸游离化的速度明显低于甜菜纤维中的结合态阿魏酸，这主要是结合态多酚的结构差异造成的。麦麸中阿魏酸是与阿拉伯木聚糖结构中的阿拉伯糖残基酯化的，而甜菜中的阿魏酸是与果胶侧链中的阿拉伯糖残基和半乳糖残基（各占约50%）酯化的。2）微生物的种类。研究表明人的雌马酚代谢表型（即能否将大豆苷元转化为雌马酚）决定于其肠道的微生物组成，雌马酚产生者的肠道中拥有中间链球菌（Streptococcus intermedius ssp.）、产生消化链球菌（Ruminococcus productus spp.）、卵形拟杆菌（Bacteroides ovatus spp.）等微生物，而雌马酚非产生者的肠道中则缺少这些细菌［7］。

2　膳食多酚对肠道微生物的影响

2.1膳食多酚对肠道微生物菌群构成的影响

表3　多酚对肠道微生物影响的体内外实验研究结果Table3 Recently reported effects of polyphenols on intestinal bacteria both both in vivo vivo and and in vitro tro

现有的体内外实验结果表明多酚可选择性地抑制肠道致病菌，促进双歧杆菌等有益菌的生长，减少厚壁菌门（Firmicutes）和拟杆菌门（Bacteroidetes）的比例，从而优化肠道菌群结构，对健康产生积极意义（表3）。Tzounis等［15］的体内实验表明黄酮醇会引起乳酸杆菌和双歧杆菌的增多，Fogliano等［35］对水不溶性可可的体外研究也得到同样结论，这种改变会使血浆C反应蛋白（C-reactive protein，CRP）减少，预示着心脑血管疾病发生率的降低，CRP也是炎症和急性反应的血液标记物。有规律地摄食红酒多酚会使血压、高密度脂蛋白、甘油三酯显著减少，这和补充多酚引起的拟杆菌数量增加有关。此外摄食红酒引起变形杆菌数量的增加会降低尿酸水平［36］。

多酚对微生物的影响取决于酚类的结构、剂量和微生物的种类。对多酚抑制肠道微生物生长的机理研究表明儿茶素等多酚能与被抑制微生物的细胞膜结合而干扰细胞膜的正常功能从而达到抑制的作用。Sirk等［3］发现茶黄素和儿茶素的羟基能与细胞膜的脂质双分子层形成H键，这种H键形成能力与儿茶素的分子结构和聚合度有关。由于细胞壁结构的差异，G-菌对多酚的抵抗力通常要高于G+菌。再者，有些多酚（如儿茶素）通过产生过氧化氢的方式破坏细胞膜的通透性而起到抑制微生物（如大肠杆菌、绿脓杆菌）生长的作用。此外，据董璐等［37］茶多酚能够通过干扰细菌群体感应中信号分子的合成从而影响细菌成膜能力，但是Parker等［28］则认为对肠道微生物起调节作用的是多酚的代谢物而非多酚本身。限于我们当前的知识，有些多酚对肠道微生物的调节现象有时过于复杂而难于解释。如茶多酚能抑制产气荚膜梭菌、艰难梭菌、拟杆菌，但对某些梭菌、双歧杆菌和乳酸杆菌的影响很小。而表儿茶素能选择性地抑制溶组织梭菌，促进球形梭菌和大肠杆菌，对双歧杆菌和乳杆菌基本没有影响。

2.2膳食多酚对肠道微生物酶活性的影响

肠道微生物可产生与宿主能量代谢、物质代谢及遗传信息转运等系列生理过程密切相关而种类繁多的酶系统，主要包括水解酶、氧化还原酶、裂解酶和转移酶。研究发现，膳食多酚对肠道微生物的酶系统有显著影响，其影响途径主要包括：1）多酚通过改变肠道微生物的种类和数量，进而使微生物代谢酶的种类和数量发生相应改变，最终影响到酶参与的代谢反应［38］；2）多酚能与肠道中的金属离子螯合生成不溶性复合物［9］，这一方面使某些微生物的生长受到抑制从而影响到微生物的酶系，如多酚与铁结合后抑制了某些需氧型微生物血红素的生成，使该种微生物及其酶系统受到影响。另一方面，由于多酚对金属离子的螯合作用使多种以金属离子作为辅酶的微生物酶系由于缺乏辅基而无法合成；3）多酚能直接抑制某些肠道微生物酶系的活性。如体外细胞实验发现缩合单宁可以抑制内切葡聚糖酶等细菌胞外酶的活性。这种抑制作用主要是通过多酚与酶蛋白分子结合而实现的。Gradisar等［39］发现儿茶素能在旋转酶B亚单位的ATP结合位点上结合从而抑制了大肠杆菌DNA旋转酶（DNA gyrase）的活性。Plaper等［40］发现槲皮素也有类似作用。白藜芦醇灌胃（8 mg/（kg·d））能使大鼠粪便中与结肠肿瘤发病有关的酶活性降低，即β-葡萄糖醛酸酶、β-葡萄糖苷酶、β-半乳糖苷酶、黏多糖酶和硝基还原酶的活性分别降低了21%、45%、37%、41%和26%［36］。但尚不清楚这些酶活性的变化是由于白藜芦醇对酶的直接抑制作用还是白藜芦醇改变肠道菌群结构的结果。体外实验表明包括白藜芦醇在内的多种多酚对环氧合酶-2（cyclooxygenase-2，COX-2）有明显的抑制作用［41］。

3　结 语

近10 年来，随着肠道菌群在健康调控和代谢控制中的作用逐步得到确认，一些传统的营养理念得到挑战和更新，肠道菌群相关健康科学得到了飞速发展。就多酚类物质而言，肠道菌群的参与使我们对多酚类物质的体内代谢吸收有了新的认识。而利用膳食调节和优化肠道菌群进而提升人类的健康水平有着巨大的现实意义。膳食多酚与肠道菌群的相互作用的研究虽然最近得到了极大的重视，也取得一些可喜的研究成果，但总体来看，仍十分不完善，尚有很多悬而未决的问题值得进一步去探索。就作者的角度而言，今后针对膳食多酚与肠道菌群的研究应集中在以下几点：1）膳食多酚对肠道微生物的影响机理，如通过破坏毒力因子、抑制DNA的合成、产生活性氧等来抑制特定肠道微生物；2）以真实食物，如蓝莓或葡萄等，而非多酚提取物为实验对象研究膳食多酚对肠道菌群的影响；3）利用代谢组学研究膳食多酚在结肠中的代谢途径，而目前的这类研究以简单的体外模拟结肠发酵为主；4）总结膳食多酚对肠道菌群调节与预防或辅助治疗特定疾病的关系，为进一步膳食指导奠定基础。

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Advances in Interactions between Gut Microflora and Dietary Polyphenols

YANG Hua， YE Fayin， ZHAO Guohua*
（College of Food Science， Southwest University， Chongqing 400715， China）

In recent years， the interactions between the gut microbiota and polyphenols have gradually become a hotspot in food science， nutriology and biology. The functions of ployphenols such as antiaging， antitumor， and preventive effects on cardiovascular and cerebrovascular diseases mainly rely on their metabolism by the gut microbiota. The metabolites of ployphenols by intestinal microorganisms affect human health by influencing the gut microbial community. On the basis of an extensive review of relevant literature， this paper summarizes recent progress in understanding the release and metabolism of dietary bound phenolics by the gut microbiota under the influence of several factors， and the influence of polyphenols as well as their metabolites on the gut microflora and related enzymes， aiming to provide valuable

for in-depth study on the interactions between the gut microbiota and dietary polyphenols.

polyphenols； gut microbiota； metabolism； interaction

TS201.4

A

1002-6630（2015）03-0223-05

10.7506/spkx1002-6630-201503043

2014-02-09

国家自然科学基金面上项目（31371737）

杨华（1991—），女，硕士研究生，研究方向为食品化学。E-mail：1138399595@qq.com

赵国华（1971—），男，教授，博士，研究方向为食品化学与营养学。E-mail：zhaoguohua1971@163.com