丛枝菌根共生体中酚类物质研究

李建福等

摘要菌根是丛枝菌根真菌侵染植物根系后形成的互惠共生体。在菌根形成过程中诱导植物产生多种酚类物质，如槲皮黄酮、黄酮醇、咖啡酸、对羟基苯甲酸、类黄酮等。酚类物质是植物重要的次生代谢产物，在菌根形成、水分及矿物质营养的吸收、植物生长发育和植物防御机制等方面具有重要作用。主要对丛枝菌根共生过程、植物酚类物质的合成途径、酚类物质的检测方法、酚类物质的生理效应、酚类物质在菌根共生方面的分子作用和酚类物质在寄主植物抗病虫害的作用等方面进行了论述，旨在为深入研究丛枝菌根真菌共生体中植物酚类物质提供依据。

关键词菌根共生；酚类物质；生理效应；分子作用

中图分类号S435.313文献标识码A文章编号0517-6611（2014）14-04252-04

Study on the Phenolic Compounds in AM Symbiosis

LI Jianfu， WANG Mingyuan（College of Chemical Engineering， Huaqiao University， Xiamen， Fujian 361021）

Abstract Arbuscular mycorrhiza （AM） is a root endosymbiosis between plants and glomeromycete fungi. In the process， AM fungi can induce plants to produce phenolic compounds such as quercetin， flavonols， caffeic acid， phydroxybenzoic acid， flavonoids and so on. Phenolic compounds are important secondary metabolites in plant tissues， their roles in the formation of AM symbiosis， their roles in uptake of mineral nutrients and water， their roles in the growth and development of plants and their roles in defense mechanisms. This review describes the formation of AM symbiosis， biosynthesis of phenolic compounds， the physiological effects of phenols， detection methods of phenolic compounds， molecular response of microsymbionts to phenolic compounds and phenols as defense molecules operating against plant diseases and insect pests， so as to provide a basis for the further study of phenolic compounds induced by AM fungi.

Key words Mycorrhizal symbiosis； Phenolic compounds； Physiological effects； Molecular mechanisms

叢枝菌根（Arbuscular mycorrhiza，AM）是古老的球囊菌门真菌与70%～90%的陆生植物种之间形成的一种根内共生体[1]。AM真菌能够促进植物对水分和矿物质元素（特别是磷）的吸收，同时寄主植物为AM真菌提供维持其生命周期所必需的碳水化合物[2]，并且丛枝菌根真菌的其他作用相应被揭示，如抵抗病原体侵害[3]，其机制是AM真菌促进植物酚类物质的合成[4]。在菌根形成过程中诱导植物产生多种酚类物质，如槲皮黄酮、黄酮醇、咖啡酸、对羟基苯甲酸、类黄酮等。类黄酮能促进菌丝分枝，为宿主植物提供更多的矿质营养和水分，从而促进植物的生长发育[5]。笔者主要从丛枝菌根共生体形成过程、植物酚类物质的种类和生物合成、植物酚类物质的生理效应及可能的作用机制、酚类物质在菌根共生的作用机制和酚类物质在植物抗虫害等方面进行综述。

1丛枝菌根的形成过程

大多数AM真菌在土壤中以孢子的形式存在，当遇到适宜的环境条件，孢子开始萌发，在宿主植物存在下生成根内菌丝并完成其生活史[6]。丛枝菌根的形成主要包括3个过程：①孢子的萌发；②菌丝的生长；③宿主植物的识别和丛枝的形成[7]。丛枝菌根真菌能感知植物根际产生的许多信号物质，如独角金内酯，促使菌丝分枝并逐渐靠近宿主植物，在根的表面形成附着枝（hyphopodium）[8]。BESSERER等[9]发现高粱的独脚金内酯即使在浓度低于10-13mol/L都能强烈而快速地促进AM真菌玫瑰红巨孢囊霉（Gigaspora rosea）新陈代谢，且在其处理1 h后，AM真菌细胞分裂速度加快，线粒体数量增多，形状和运动发生明显改变[9]。在菌丝到达表皮细胞之前形成一个具有引导菌丝进入表皮细胞和侵入外皮层细胞的新的细胞骨架结构——PPA（prepenetration appaatus）[7]。菌丝通过附着枝进入根的内皮层细胞，胞内菌丝在内皮层细胞不断分枝形成营养物质交换的主要场所——丛枝（arbuscular）[10]。由此可见，酚类物质在丛枝菌根形成过程中具有重要作用。

2植物酚类物质的种类及生物合成

目前为止，植物界约有8 000种酚类物质已被了解鉴定，是植物次生代谢产物的主要类型之一，主要有类黄酮、酚酸和单宁3类物质构成[11]。它是一类芳香族环上的氢原子被羟基或功能衍生物取代后生成的化合物。酚类物质通常以2种状态存在于植物种：一种是游离态的酚类物质，另一种以与碳水化合物结合的形式存在。按酚羟基的数目酚类物质可以分为一元酚、二元酚、三元酚和多元酚等[12]。

酚类物质的生物合成途径有莽草酸途径或丙二酸途径，其中莽草酸途径是植物真菌酚类物质合成的主要途径[13]，合成过程涉及苯丙氨酸解氨酶（phenylalanine ammonia lyase，PAL）和査耳酮合成酶（chalcone synthase，CHS）[14] 等酶。PAL催化苯丙氨酸合成肉桂酸，是初生代谢和次生代谢的关键分支点，也是酚类物质合成的最关键的限速酶[15]。研究表明，PAL参与细胞的分化、木质化花青素的合成和病虫害的防御等多种生理反应[16]。PAL是一种由4个相同或者不同的亚基构成的寡聚体，多数双子叶植物中PAL亚基通常由小型的基因家族编码（一般2～5个成员），这些基因家族又可以分为2或3个亚族。在转基因烟草中发现有一个小的PAL基因家族，由不同的2个亚族（PAL1和PAL2）组成，PAL1有助于苯丙氨酸的生物合成进入不同的分支途径[17]。PAL的表达具有物种的特异性，如在原核生物Streptomyces maritimus的encP基因抑制了肉桂酸的合成[18]。且在同一植物种不同部位PAL基因的表达水平也不同，在花和根中比叶和茎较高，在花成熟过程中，PAL基因表达的mRNA有下降趋势，而在叶成熟过程中有上升趋势，此外，在叶受到创伤时，PAL基因的表达产物也随之升高[19]。

3酚类物质的生物活性

3.1抗氧化作用酚类物质是一类具有抗氧化和清除自由基的活性物质，阎林茂等[20]研究发现百合花瓣酚类物质的体外抗氧化效果，在清除羟基自由基、DPPH自由基、ABTS+等体系均有较好效果。其抗氧化作用机理一般可分为以下4类：①酚羟基能提供活泼质子，通过再生其他抗氧化物使连锁反应中断从而抑制脂质过氧化作用，如类黄酮通过将H原子传递给α生育酚而使其再生。②直接清除自由基（·HO、O2-、1O2等），酚类物质可以捕捉自由基反应链中的过氧自由基，将自由基转变成稳定产物，阻止或延缓自由基链反应的进行，如山楂果实中的原花青素组分能显著清除脂质过氧化链式的羟自由基[21]。③与诱导氧化的变价金属离子络合，在一定程度上间接抑制脂质的过氧化。在生物体内存在变价的游离金属离子，如Fe2+，主要通过Fenton和HaberWeiss反应催化H2O2生成羟自由基而引起分子损伤。酚类物质的化学结构使其能更好地络合金属离子，从而降低金属离子的催化反应，间接地实现抗氧化作用。如槲皮素有3个络合铁离子的位点[22]。④酚类物质具有调控抗氧化酶活性而抑制自由基活性[23]。如山楂果实提取物和山核桃叶总黄酮可通过显著增加小鼠肝脏中超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化氢酶（CAT）和谷胱甘肽过氧化物酶（GSHPx）等基因的表达激活体内的抗氧化酶体系，使血清中的SOD、CAT和GSHPx显著增加，丙二醛含量下降，从而起着重要的抗氧化作用[24]。

3.2预防心脑血管疾病和抗癌作用研究表明，酚类物质能显著降低血管中低密度脂蛋白（LDL）、胆固醇（TC）含量和升高高密度脂蛋白含量（HDL）而改善动脉粥样硬化，且这种作用与酚类物质（绿原酸、槲皮素、原儿茶酸、原花青素等）含量直接相关[25-26]。如葡萄籽中的多酚可以显著降低血清脂蛋白和低密度脂蛋白的浓度；柿中的单宁可以清除自由基，因此可以减少脑出血和脑梗塞的发生。由此可以看出，酚类化合物是预防脑血管疾病的一种有效化合物。

酚类的防癌和抗癌作用是因其具有抗氧化、抗突变、调节免疫、抑制致癌物、促癌剂、以及癌细胞增殖、诱导癌细胞凋亡、抑制致癌因子表达、调控信号转导及影响机体酶活性等特点[27]。FAN等[28]研究证实酚类物质能够显著抑制小鼠肝癌HepG2細胞和结肠癌HT29细胞；KAO等[29]研究发现山楂中酚类物质通过抑制炎症和氧化应激以阻断激活蛋白1和NF-KB信号通路，阻断诱变因子诱发癌症的转化。因此，酚类物质作为抗癌药物的开发具有巨大前景。

4 酚类物质的检测方法

植物酚类物质的检测广泛采用高效液相色谱法（HPLC）和高效液相色谱/质谱法（HPLCMS）等，目前也出现了一些新的检测方法，如电喷雾质谱（ESI/MS）、基质辅助激光解吸附电离飞行时间质谱（MALDITOFMS）和超高液相色谱电喷雾四级杆飞行时间质谱（UHPLC ESIQTOF）等[30]。HPLC和HPLCMS操作简单，具有分离效率高、分析速度快、灵敏度高等优点。孙洪圳等[31]采用高效色谱外标法对苹果树皮中酚类化合物进行定性定量分析，采用色谱柱Eclipse XDB C18（150 mm×4.6 mm i.d 5 μm）；流动相：甲醇和1%的乙酸，流速1 ml/min；进样体积10 μl；检测器VWD；柱温35 ℃；分析结果表明，苹果树皮中有12种酚类物质，包括没食子酸、儿茶酚、儿茶素、绿原酸、咖啡酸、表儿茶素、香豆酸、阿魏酸、芦丁、根皮苷、榭皮素、根皮素。高学玲等[32]利用HPLCMS/MS法测定黄山贡菊花、叶和茎中酚类物质，结果表明黄山贡菊花、叶、茎中酚类物质主要为黄酮类化合物和酚酸化合物。

5AM共生体酚类物质的产生及其作用机制

5.1AM真菌对植物酚类物质产生的影响DEHNE等最先注意到AM真菌与植物酚类物质产生有关，将番茄接种漏斗孢球囊霉发现木质素和可溶性酚的含量增加。随后又发现漏斗孢球囊霉能引起豌豆根系内总酚酸含量升高[33]，而聚生球囊霉可以促进落花生根系内总酚酸类化合物含量增加[34]。DEVI[35]等将落花生接种漏斗孢球囊霉，发现根系和地上部分酚类物质的含量均有所升高，且将其进行AM真菌和根瘤菌双接种试验，发现酚类物质的含量均高于单接种的处理。

随着AM真菌对植物酚类物质影响研究的不断深入，人们开始研究某种特定功能的酚类物质，如植保素、细胞壁酚酸、黄酮类化合物等。在AM形成共生系统过程中，植物酚类物质起着信号物质的作用。宿主植物被AM真菌侵染后酚类物质种类和含量明显增加，LOPEZRAEZ等[36]以番茄为研究材料接种AM真菌检测到根系阿魏酸含量显著提高。HARRISON等研究发现AM形成共生系统通过调节苯丙氨酸、黄酮、类黄酮代谢基因来改变根系分泌黄酮类化合物的含量。在接种Glomus intraradices的白三叶草研究中发现，通过调节黄酮类化合物的组成及含量以适应寄主植物根的生长，这可能说明黄酮类化合物在不同菌根共生过程中具有促进、抑制或没有任何影响[37]。

5.2酚类物质对AM真菌的影响研究证明，酚类物质能够促进孢子的萌发、菌丝的分枝和菌根的侵染等，如ZHANG等[38]研究发现银杏根系甲醇溶提物中的黄酮类化合物对离体条件下的AM真菌生长发育有明显的促进作用，能显著提高孢子的萌发率，增加菌丝生长长度。研究表明，以转基因烟草为材料接种Glomus intraradices发现浓度为10 mg/L的酚类能显著增大菌根侵染率[39]。特别是黄酮类化合物[40]。也已证实，使用黄酮类化合物能够促进菌丝的生长[41]。FRIES等[42]研究表明，对香豆酸、对羟基苯甲酸和槲皮素具有促进丛枝菌根真菌球囊霉属侵染以及寄主植物的生长发育的作用。但其他酚酸化合物在丛枝菌根真菌—植物形成共生作用仍了解较少，因此，这些物质的作用还值得进一步探索。

5.3酚类物质在AM真菌-植物共生体中可能的作用机制根据目前已有的研究结果，酚类物质在AM真菌与宿主植物形成共生过程中可能的作用机理：AM真菌侵染植物根系后，植物产生一种酚类物质——水杨酸（SA），其作为信号物质，进一步加强酚类物质合成的关键酶PAL的活性，此时，侵染部位酚类物质含量明显增加；同时，SA传递到未被侵染的根段，诱导了与酚类合成相关基因的表达，从而未被侵染根段的酚类物质含量显著提高[43]。酚类物质能促进菌根的侵染，因此，酚类物质增强了AM真菌与宿主植物的共生。

6病虫害入侵AM植物时产生的酚类物质及其作用机制

次生代谢产物在植物抵御病虫害方面具有重要作用，尤其是植物产生的酚类物质起主要作用[44]。研究表明，植物种子和根系分泌酚类物质于土壤中以抵御土壤病原体、线虫或食根昆虫的侵害[45]。在病虫害胁迫下，植物通过积累酚类物质来增强细胞壁交联、抗菌活性物质和防御信号物质的释放[46]。阿魏酸是木质素形成的前提，其含量增加可为木质素合成提供更多底物，促进木质素的积累，增加细胞壁的厚度，也增加组织木质化的程度，产生细胞结构抗性，从而形成病虫害入侵的机械屏障。胡玉林等[47]用香蕉接种枯萎病菌后，发现SA、阿魏酸和绿原酸含量均比接种前高。AM真菌的侵染增加了侵染根系酚类物质的合成，同时也诱导了非侵染根系酚类物质的变化。ZHU等[48]利用番茄作试材接种Glomus versiforme证实酚类物质含量不仅在侵染根段增加，也发生在未被侵染根段，同时AM真菌诱导番茄对青枯菌产生抗性。ABDELFATTAH等[49]将Glomus mosseae接种于豆，总酚的含量和苯丙氨酸解氨酶的活性明显高于未接种的植株，同时植株被虫害侵袭显著低于未接种。陈可等[50]将西瓜球囊霉Glomus versiforme，发现AM真菌能激活防御性酶PAL以抵抗病虫害的侵入。因此，酚类物质的积累与植物抗病虫害具有密切关系。

7展望

酚类物质在AM真菌孢子萌发、菌丝生长、识别宿主植物和形成丛枝结构等植物与真菌共生的各个阶段具有重要作用。深入了解菌根-植物共生体形成过程中产生的酚类物质，对于进一步研究共生植物共生机制具有十分重要的意义。然而，植物次生代谢产生的酚类物质种类繁多，不同的酚类物质具有不同的生理活性和特定的代谢途径。丛枝菌根诱导植物产生的酚类物质研究还处于初级阶段。因此，可以从以下几个方面开展酚类物质的进一步研究：①鉴定AM真菌-植物共生体中酚类物质的种类，研究酚类物质精确的代谢途径；②分析AM真菌-植物共生體不同时期，酚类物质的种类、含量及作用机制；③利用现代分子手段，研究酚类物质合成相关基因的表达量；④借助突变体植株，通过体外施加一定浓度的酚类物质，研究不同种类酚类物质生理功能。因此，随着基因组学、蛋白质组学、分子标记等新兴技术在AM真菌诱导植物产生酚类物质研究中的运用，人们将逐渐了解酚类物质在菌根共生系统的本质，同时，为病虫害生物防治等农业生产实践方面奠定理论基础。

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