上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠骨密度及骨组织形态计量学指标的影响

马 涛,李世昌,梁晓霞,罗 剑,李珍惜

上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠骨密度及骨组织形态计量学指标的影响

马 涛1,李世昌2,梁晓霞2,罗 剑2,李珍惜2

目的:以去卵巢手术小鼠模拟妇女绝经后骨质疏松症状,对比研究上、下坡跑台运动对于去卵巢小鼠骨密度和骨组织结构的影响。方法:32只8周龄C57 BL/6雌性小鼠随机分为4组:假手术安静组(SHAM)、去卵巢安静组(OVX)、去卵巢上坡跑组(OVX+UP)和去卵巢下坡跑组(OVX+DOWN)。SHAM组小鼠行去卵巢假手术,其余3组小鼠均摘除卵巢。训练方案:OVX+UP组进行上坡跑训练而OVX+DOWN组进行下坡跑训练,每次40 min,每周训练5次,共训练8周。8周后取左侧股骨和胫骨检测其干骺端骨密度,取右侧胫骨和第3腰椎做硬组织切片,检测其组织形态计量学指标。结果:与SHAM组相比,OVX组小鼠股骨和胫骨干骺端骨密度显著下降,胫骨和第3腰椎组织形态计量学指标也出现骨质疏松性变化;两运动组小鼠股骨和胫骨干骺端骨密度比OVX组小鼠明显提高,胫骨和第3腰椎组织形态计量学指标也比OVX组明显改善,且OVX+DOWN组比OVX+UP组的效果更明显。结论:跑台运动可有效预防小鼠去卵巢后骨质疏松症的发生,且下坡跑运动比上坡跑运动更有效。

跑台运动;运动方式;去卵巢;骨密度;骨组织形态计量;鼠;动物实验

绝经后骨质疏松是当前比较常见的一种疾病,给患者带来极大的痛苦和经济负担。而单纯的药物和饮食干预,其疗效往往不佳。体育运动作为一种既经济又行之有效的健康干预措施,其在预防及治疗骨质疏松中的作用也越来越被人们重视。前期的大量研究已表明,适当的运动训练可以有效地预防绝经后骨质疏松症的发生。因不同形式的运动对骨组织的刺激存在差异,而何种形式的运动对于提高骨密度最有效,至今仍无定论,所以,对各种具体的运动形式在提高骨密度的差异方面的对比研究则显得尤为重要,且对大众健身具有现实的指导意义。

1 材料和方法

1.1 实验动物

清洁级C57 BL/6雌性小鼠32只,约8周龄,体重20.26±2.13 g(由上海西普尔—必凯实验动物有限公司提供)。动物购回后在本实验中心动物房适应性喂养1周,然后随机分为4组,即假手术安静组(SHAM)、去卵巢安静组(OVX)、去卵巢上坡跑组(OVX+UP)和去卵巢下坡跑组(OVX+DOWN),每组8只。

1.2 去卵巢手术

动物以1%戊巴比妥钠(0.1 g/kg)经腹腔麻醉后,剪除长毛,分别在脊柱两侧切开背肌1 cm切口,SHAM组小鼠行去卵巢假手术,仅去除卵巢周围少量脂肪组织,其余3组小鼠均摘除卵巢,用可吸收的羊肠线缝合伤口,在伤口外涂少量红霉素软膏(图1)。

1.3 运动方案

SHAM组和OVX组在笼中正常饲养,没有进行任何训练;OVX+UP组和OVX+DOWN组于去卵巢手术后7天开始进行上坡跑或下坡跑训练(图2),训练方案如表1所示。

表1 本研究运动组小鼠训练方案一览表Table 1 Training Program of Exercise Group

图1 本研究小鼠去卵巢手术图Figure 1. Ovary Removal Surgery of the M ice

图2 本研究小鼠跑台训练图Figure 2. Treadm ill Training of the M ice

1.4 取材

于运动组小鼠最后一次训练结束24 h后,去眼球取血处死小鼠。取其左侧股骨和胫骨、右侧胫骨、腰椎骨(L 1～L 5),用镊子和剪刀小心地去除骨组织上附着的软组织。左侧股骨和胫骨用生理盐水浸透的纱布包裹好,放于-20℃冰箱保存,待测骨密度。右侧胫骨和腰椎骨投于4%多聚甲醛溶液中进行固定,待测组织形态计量学指标。

1.5 指标的测定

1.5.1 体重的测定

饲养期间每周日晚7点测试各小鼠体重并记录,最后一次体重测试在小鼠处死前一天晚上7点进行。

1.5.2 Kodak双能X射线骨密度仪测量股骨和胫骨BMD

从-20℃冰箱中取出左侧股骨和胫骨,室温自然解冻,用Kodak双能X射线骨密度仪和Carestream骨密度分析软件测量股骨远端和胫骨近端干骺端BMD(图3、图4)。

图3 小鼠股骨远端干骺端BMD测量图Figure 3. Distal Femur BMD Measurement

图4 小鼠胫骨近端干骺端BMD测量图Figure 4. Prox ima l Tibia BMD M easuremen t

1.5.3 MMA树脂切片检测第3腰椎和胫骨组织结构

取右侧胫骨和腰椎骨(L 1～L 5),4%多聚甲醛固定,酒精梯度脱水,MMA树脂包埋,行5μm硬组织切片, AME溶液脱去MMA,酒精梯度水化,行Von kossa/van gieson染色,酒精梯度脱水,二甲苯透明,中性树脂封片,用Leica DM 4000电子显微镜及Osteomesure体视学软件统计骨组织形态计量学指标并拍片。

1.6 统计学方法

各检测结果以±S表示,用SPSS 12.0软件进行统计处理,组与组之间比较用单因素方差分析,以P<0.05为差异显著性标准,以P<0.01为差异非常显著性标准。

2 实验结果

2.1 各组小鼠体重的增龄变化

实验期间各组小鼠体重随增龄的变化如图5所示:去卵巢手术3组小鼠体重增长均明显大于假手术组小鼠;其中,OVX组小鼠体重增长尤为明显,与SHAM组比较有非常显著性差异(P<0.01),与两运动组比较也有显著性差异(P<0.05);两运动组小鼠体重增长明显小于OVX组小鼠(P<0.05)而大于SHAM组小鼠(P<0.01);两运动组之间比较,OVX+UP组小鼠体重虽比OVX+DOWN组体重略有下降趋势,但差异不具显著性(P>0.05)。

图5 各组小鼠体重的增龄变化示意图Figure 5. Changes of Body Weight of Each Group

2.2 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠骨密度的影响

从表2和图6可以看出:OVX组小鼠股骨骨密度明显低于SHAM组小鼠(P<0.01),两运动组小鼠股骨骨密度明显高于OVX组小鼠(P<0.01),而两运动组相比较,则OVX+DOWN组小鼠股骨骨密度明显高于OVX+UP组小鼠(P<0.05)。胫骨骨密度变化亦表现出和股骨相同的趋势。

图6 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠胫骨和股骨干骺端骨密度的影响示意图Figure 6. Effect of Uphill or Downhill Running on Tibia and Femur Metaphyseal BMD in Ovariectomized M ice

表2 本研究上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠胫骨和股骨干骺端骨密度的影响一览表Table 2 Effect of Uphill or Downhill Runn ing on Tibia and Femur Metaphyseal BMD in Ovariectom ized M ice

2.3 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠骨组织形态计量学指标的影响

2.3.1 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠第3腰椎组织形态计量学指标的影响

从图7可以看出:SHAM组小鼠第3腰椎骨小梁立体网状结构正常;而OVX组小鼠第3腰椎骨小梁数目明显变少、骨小梁间距离增大、骨小梁厚度变薄而相互间排列较凌乱、正常的立体网状结构受到破坏;而两运动组骨小梁结构较OVX组有所改善,但仍然不及SHAM组骨小梁结构完整。如表3和图8所示:OVX组小鼠骨小梁体积密度(BV/TV)、骨小梁厚度(Tb.Th)和骨小梁数目(Tb.N)均明显低于SHAM组小鼠(P<0.01),而骨小梁间距(Tb.Sp)则明显高于SHAM组小鼠(P<0.01);两运动组小鼠BV/TV、Tb.Th和Tb.N均明显高于OVX组小鼠,而Tb.Sp则明显低于OVX组小鼠(P<0.05);两运动组之间相比较,则OVX+ DOWN组小鼠BV/TV、Tb.Th和Tb.N均明显高于OVX+ UP组小鼠,而Tb.Sp则明显低于OVX+UP组小鼠。

图7 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠第3腰椎组织结构的影响示意图40×Figure 7. Effect of Uphill or Downhill Runn ing on Organ izational Structure of the Third Lumbar Vertebra in Ovariectom ized M ice 40×

表3 本研究上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠第3腰椎组织形态计量学参数的影响一览表Table 3 Effect of Uphill or Downhill Runn ing on Histomorphometry Index of the Third Lumbar Vertebra in Ovariectom ized M ice

表4 本研究上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠胫骨干骺端组织形态计量学参数的影响一览表Table 4 Effect of Uphill or Downhill Runn ing on Histomorphometry Index of Tibial M etaphysis in Ovar iectom ized M ice

2.3.2 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠胫骨干骺端组织形态计量学指标的影响

从图9可以看出:SHAM组小鼠胫骨小梁立体网状结构正常;而OVX组小鼠胫骨骨小梁数目明显变少、骨小梁间距离增大、骨小梁厚度变薄、一些骨小梁形成盲端游离于骨髓腔中,骨髓腔扩大,正常的立体网状结构受到破坏;而两运动组小鼠骨小梁结构较OVX组有所改善,但仍然不及SHAM组小鼠骨小梁结构完整。如表4和图10所示:OVX组小鼠BV/TV、Tb.Th和Tb.N均明显低于SHAM组小鼠(P<0.01),而Tb.Sp则明显高于SHAM组小鼠(P<0.01);两运动组小鼠BV/TV、Tb.Th和Tb.N均明显高于OVX组小鼠,而Tb.Sp则明显低于OVX组小鼠(P<0.01);两运动组之间相比较,则OVX+DOWN组小鼠BV/TV、Tb.Th和Tb.N均明显高于OVX+UP组小鼠,而Tb.Sp则明显低于OVX+UP组小鼠(P<0.05)。

图8 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠第3腰椎组织形态计量学指标的影响示意图Figure 8. Effect of Uphill or Downhill Runn ing on Histomorphometry Index of the Third Lumbar Vertebra in Ovariectomized M ice

图9 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠胫骨骨骺和干骺端组织形态计量学指标的影响示意图40×Figure 9. Effect of Uphill or Downhill Runn ing on Epiphysisand Metaphysis Structure of Tibia in Ovariectom ized M ice 40×

图10 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠胫骨干骺端组织形态计量学指标的影响示意图Figure 10. Effect of Uphill or Downhill Running on Histomorphometry Index of Tibial Metaphysis in Ovariectom ized M ice

3 分析与讨论

3.1 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠体重的影响

本研究发现,去卵巢手术可致小鼠体重较正常小鼠增加,这在其他多项研究中已有阐述,而且研究表明,去卵巢手术造成的小鼠体重增加主要表现为脂肪组织的过量堆积,这和妇女绝经后肥胖的原因具有相似性[13,14]。合理的体育运动可以有效抑制妇女绝经后肥胖[5,12]。动物实验也表明,运动训练可以有效抑制动物由于去卵巢手术导致的体重过度增长。在本研究中,两运动组小鼠体重增长明显大于SHAM组小鼠(P<0.01)而小于OVX组小鼠(P< 0.05),说明本实验采用的跑台运动可以有效的抑制去卵巢手术造成的肥胖;而两运动组相比较,OVX+UP组小鼠体重虽比OVX+DOWN组体重略有下降趋势,但差异不具显著性(P>0.05)。提示,本研究所采用的上坡跑运动和下坡跑运动虽然在运动负荷上会有所差异,但两种运动都可以有效地抑制小鼠去卵巢手术造成的脂肪堆积,同时,也没有因运动负荷过大而显著抑制小鼠生长。

3.2 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠骨密度的影响

绝经后骨质疏松是当前全世界面临的一种多发病,越来越引起人们的重视,骨质疏松的治疗费用相当昂贵,且治疗效果不佳。所以,采取有效措施来预防骨质疏松就显得至关重要。除了摄取含钙丰富食品以及平衡饮食对预防骨质疏松具有重要作用外,运动训练可多方面影响骨骼。许多现象和科学研究结果都表明,骨骼的结构与功能在很大程度上依赖于其所处的力学环境,骨组织在外界刺激的作用下不断从力学角度进行重建[9,11]。适当的应力刺激有利于骨骼的健康,但不当或过量的应力刺激则对骨健康不利[15]。

本研究通过小鼠去卵巢手术来模拟妇女绝经后骨质疏松,发现小鼠去卵巢手术可导致骨密度的明显下降,表现为典型的骨质疏松症,表明本研究所采用的去卵巢手术模拟妇女绝经后骨质疏松的模型是成功的。这主要是因为去卵巢后动物体内雌激素水平明显下降,使得骨代谢异常活跃,骨吸收大于骨形成,从而导致骨质疏松症,其内在机理在其他诸多文献中已有阐述[6,7],这里就不再赘述。

通过对比研究上坡跑运动与下坡跑运动对小鼠骨密度的影响,本研究发现,上、下坡跑台运动对去卵巢引起的骨质疏松都有较好的预防作用,且下坡跑运动比上坡跑运动具有更好的效果。究其原因,主要是上坡跑运动和下坡跑运动在运动时对于骨的力学刺激不同。运动可以对骨产生应力,包括直接应力和间接应力,其中,运动对骨的直接应力是指来自地面的反作用力,运动对骨的间接应力是指运动中肌肉收缩对骨骼的拉力、挤压力和剪切力等作用。体育运动类型多种多样,不同类型的体育运动产生的运动负荷不同,对骨的影响也不一样。运动对骨的影响和运动时骨受到的应力具有密切关系,研究表明,高冲击性训练比低冲击性训练更能提高骨密度(BMD),如跑步运动员、体操运动员的全身BMD和股骨颈BMD显著高于游泳运动员和非运动员[8]。根据对骨影响作用的不同,可以把体育运动分为负重运动和非负重运动。负重运动是指对骨施加了重力负荷作用的运动,或者说是任何需要身体站立的运动,如走路、跑步、跳跃、体操、举重、篮球等。而非负重运动是指那些只克服阻力的运动,或者说那些不需要站立的运动,如游泳、划船、骑车等。近年来相关研究表明,负重运动比非负重运动对于骨质疏松的预防或促进青少年骨骼健康发育更有利,这是由于负重运动时骨受到了较大的力学刺激[10,16,17]。

在本研究中,虽然上坡跑运动和下坡跑运动的跑台速度与运动时间相同,但两种运动在跑动过程中骨组织所受到的应力不同。下坡跑运动每一步跑动在下落过程中所克服的垂直方向的冲量比上坡跑运动大,其骨组织所受到的地面应力也比上坡跑运动大。同时,分析两种跑台运动在跑动过程中骨骼肌做功的情况以及骨骼肌做功对于骨组织的牵拉应力时发现,上坡跑运动时骨骼肌做功对于骨组织的牵拉应力要远远大于下坡跑运动。然而,本实验结果表明,在预防去卵巢手术引起的骨质疏松中,下坡跑运动比上坡跑运动效果更好,这说明在运动时相对于骨骼肌对于骨组织的牵拉应力来说,骨组织受到的地面应力对于骨代谢的刺激效果更明显。此结果和本实验室前期有关纵跳运动对于骨密度的影响的研究结果相吻合[2,3]。

3.3 上、下坡跑台运动对去卵巢小鼠骨组织形态计量学指标的影响

形态计量学是对形态结构进行定量分析的科学;形态计量学用于测量骨组织形态结构,称为骨组织形态计量学。在骨的生长、重建过程中,板层骨组织具有在分散、微小位置上的不断转换、重排的动态特性,骨组织内部骨小梁的立体网状结构与骨的力学性能密切相关,骨组织形态计量学指标可以定量的反映骨量、骨结构以及骨的代谢情况。通过对这些指标的测定,可以定量的评价运动对于骨量、骨结构以及骨代谢的影响。房冬梅[1]研究发现,间歇跑台运动组大鼠胫骨的骨小梁体积、骨小梁平均宽度、皮质骨宽度、类骨质表面积和类骨质厚度极显著地高于对照组,骨小梁数目和生长板厚度显著高于对照组,而骨小梁分离度和侵蚀表面积却极显著地低于对照组。这些结果表明,大强度间歇跑台运动对大鼠长骨生长具有良好的促进作用。左群等研究[4]发现,随增龄小鼠左股骨近端骨小梁面积百分率、骨小梁厚度和骨小梁间隔增加;隔日游泳运动组骨小梁面积百分率、骨小梁厚度和数目均高于每日游泳运动组和安静对照组,骨小梁间隔则低于每日游泳运动组和安静对照组。表明增龄使骨组织形态结构发生改变,老年期骨小梁形态结构开始有退化现象,游泳运动在改善骨质量方面有一定的作用。

在众多的骨组织形态计量学评价指标中,本实验采用其中4个比较有代表性的指标,其中,骨小梁体积密度(BV/TV)是反映松质骨骨小梁整体疏密程度的指标,其值越大则说明骨量越多、骨密度越大;骨小梁厚度(Tb.Th)是反映松质骨骨小梁粗细程度的指标,其值越大说明骨小梁越粗壮、骨形成大于骨吸收;骨小梁数目(Tb.N)则反映的是松质骨单位体积内骨小梁的个数,松质骨内骨小梁数目越多则说明骨骨量越多、骨密度越大;骨小梁间距(Tb.Sp)是反映松质骨骨小梁之间的距离的指标,其值越大则说明骨小梁越稀疏、骨密度越小。本研究发现,去卵巢组小鼠第3腰椎骨小梁体积密度(BV/TV)、骨小梁厚度(Tb.Th)和骨小梁数目(Tb.N)均明显低于假手术组小鼠,而骨小梁间距(Tb.Sp)则明显高于假手术组小鼠;而且胫骨的变化也具有相同的趋势。这说明,去卵巢手术引起小鼠体内雌激素显著下降,导致骨代谢平衡被打破,骨吸收大于骨形成,骨小梁的立体网状结构被破坏,从而形成典型的骨质疏松症。两运动组小鼠骨小梁BV/TV、Tb.Th和Tb.N均明显高于OVX组小鼠,而Tb.Sp则明显低于OVX组小鼠,这说明,跑台运动对去卵巢造成的骨质疏松症具有较好的预防作用。并且,从两运动组上述数据的比较来看,下坡跑运动对于去卵巢造成的骨质疏松症的预防效果要优于上坡跑运动,这和本研究中各组骨密度指标变化趋势相一致。

4 结论

1.去卵巢手术可造成小鼠体重迅速增加、骨密度降低以及骨组织结构变化,表现出明显的妇女绝经后骨质疏松症状,说明去卵巢手术是一种较好的绝经后骨质疏松症造模方法。

2.跑台运动可明显阻止去卵巢手术造成的体重迅速增长,并可以有效地防止去卵巢后骨质疏松症的发生。

3.下坡跑运动比上坡跑运动对于去卵巢后骨质疏松症的预防更有效,这主要是由于两种运动方式在运动中骨组织所受到的应力不同而致。

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Effects of Uphill or Downhill Running on Bone M ineral Density and the Indexes of Bone Histomorphometry in Ovariectom ized M ice

MA Tao1,L IShi-chang2,L IANG Xiao-xia2,LUO Jian2,L I Zhen-xi2

Objective:Through surgical simulation in ovariectom ized m ice to women w ith postmenopausal osteoporosis,this paper comparatively studies the uphill and dow nhill running on bone mineral density and bone structure of ovariectomized mice.Method:32(8-w eek-old C57 BL/6)female mice were random ly divided into 4 groups:sham operation group(SHAM), ovariectomized group(OVX),uphill running group(OVX+UP)and dow nhill running group (OVX+DOWN).SHAM group mice were sham ovariectomized,and the remaining three groups of mice were ovariectom ized.Training p rogram s:OVX+UP group to do uphill running training,OVX+DOWN group to do dow nhill running training,40 minutes each training,5 times a w eek,trained a total of 8 weeks.A fter 8 weeks,the left femur and tibiametaphyseal bone mineral density w as detected,the right tibia and the third lumbar vertebrae w ere made a hard tissue sections and the histomo rphometry indexes w ere detected.Result:Compared w ith the SHAM group,OVX group were significantly low er in femo ral and tibia metaphyseal bone mineral density,tibia and third lumbar histomo rphometric indicato rs also show ed signs of osteopo rosis.Two exercise groups femoral and tibia metaphyseal bone mineral density significantly imp roved than OVX group,the tibia and third lumbar histomo rphometric indicato rs also imp roved significantly compared w ith OVX group,OVX+DOWN group is better than OVX +UP.Conclusion:Treadmill exercise can p revent osteoporosis in ovariectomized m ice,and dow nhill running is more effective than uphill running.

treadm ill exercise;m ode of exercise;ovariectom ized;bone m ineral density;bone histom orphometry;rat;anim al experiment

G804.2

A

1000-677X(2011)01-0048-08

2010-10-17;

2010-12-11

马涛(1979-),男,山东菏泽人,讲师,硕士,研究方向为骨组织运动适应的生物学研究,Tel:(0571)88320493,E-mail:m thdsfdx@126.com。

1.浙江工业大学体育军训部,浙江杭州310014;2.华东师范大学,上海200241

1.Physical Education and M ilitary Department,Zhejiang University of Technology,Hangzhou 310014,China; 2.East China No rmal University,Shanghai 200241, China.