苹果响应水涝胁迫的研究现状与进展

摘要：涝害是中国频发的自然灾害之一，通过低氧胁迫、能量短缺和过氧化物毒害等方式抑制植物的生长发育，严重影响苹果（Malus domestica）的产量和品质，造成一定的经济损失。为提高苹果在水涝胁迫下的抗性，本文阐述了苹果对水涝胁迫的响应，分析了苹果在此过程中的适应机制，讨论了提高苹果耐涝渍性的遗传机制，总结了苹果水涝灾害的防御和补救措施，展望了关于苹果抵抗水涝危害的研究方向，以期为深入研究苹果抗水涝胁迫机制和培育抗水涝苹果提供理论指导。

关键词：苹果；水涝胁迫；植物生理生化；分子生物学；防御措施；补救措施

中图分类号：S661.1 文献标志码：A 文章编号：2097-2172（2024）11-0981-07

doi：10.3969/j.issn.2097-2172.2024.11.001

Research Status and Progress on Apple Response to

Waterlogging Stress

YANG Zehua， YIN Xiaoning， NIU Junqiang， DONG Tie， SUN Wentai， MA Ming

（Institute of Fruit and Floriculture Research， Gansu Academy of Agricultural Sciences， Lanzhou Gansu 730070， China）

Abstract： Waterlogging is one of the frequent natural disasters in China， which inhibits plant growth and development through hypoxic stress， energy shortage， and peroxide toxicity， and severely affects the yield and quality of apples （Malus domestica）， causing certain economic losses. In order to improve the resistance of apple to waterlogging， this paper describes the response of apple to waterlogging stress， analyses the adaptive mechanism of apple in this process， discusses the genetic mechanism of improving waterlogging resistance in apple， summarizes the defensive and remedial measures of apple waterlogging disaster， and looks forward to the direction of the research on the resistance of apple to waterlogging， with a view to providing theoretical guidance for the in-depth study of the mechanism of waterlogging resistance in apple and the cultivation of waterlogging-resistant apples.

Key words： Apple; Waterlogging stress; Plant physiology and biochemistry; Molecular biology; Defersive measure; Remedial measure

苹果（Malus domestica）属于蔷薇科苹果属，其果实富含维生素和多种微量元素，具有较高的营养价值。苹果产业在中国果业中占据重要地位，已形成渤海湾和黄土高原两大主产区，使中国成为全球苹果产量最大的国家之一。然而，随着全球气候变暖，极端气候事件频发，部分地区降水量显著增加，洪涝灾害日益严重。苹果的年需水量约为500～800 mm，适宜的土壤相对含水量为60%～80%，过多的水分会严重影响苹果的生长、产量和品质，甚至导致苹果树的枯萎和死亡［1 ］。目前，关于水涝胁迫的研究主要集中在水稻、小麦等粮食作物和樱桃、葡萄等果树类作物上，有关苹果水涝研究的报道尚少［2 - 5 ］。为此，我们系统总结并阐述了苹果应对水涝胁迫过程中的生理生化变化及其分子机制，以期为苹果耐涝性遗传改良以及保障中国苹果产业的稳步和可持续发展提供参考。

1 苹果对水涝胁迫的响应

近年来，我国水涝灾害频发（表1），部分苹果主产区遭遇了大范围且集中的降水，导致严重的内涝和洪水，造成了果树死亡、落果严重、大面积减产、病害发生严重等危害，给苹果产业造成了巨大的损失。

1.1 苹果形态对水涝胁迫的响应

根系是植物在水涝胁迫下最直接和最初受影响的部位。当植物根系处于水涝胁迫状态时，其生长受到抑制，根系数量显著减少，根尖变褐，根系体积缩小［14 ］。研究表明，水涝胁迫会导致苹果树势下降、细根死亡，并诱发或加重根部病害［15 ］。李占营［16 ］研究发现，变叶海棠在水涝胁迫后植株根系的总长度减少了6.6%，根尖数量减少了6.8%。水涝胁迫下，植物会消耗前期积累的干物质来维持生命，从而导致植株高度和生物量的减少。对平邑甜茶和变叶海棠等苹果属砧木进行水涝处理后，植物的株高、生物量、鲜重、茎干重、地下部干重和叶片干重等均呈不同程度降低［17 - 18 ］。

研究发现，长期水涝胁迫会导致平邑甜茶、湖北海棠、变叶海棠等叶片叶绿素含量下降，花青素和类胡萝卜素含量上升，引起叶片发黄或发红，甚至出现干枯、萎蔫，最终导致叶片脱落［19 - 22 ］。水涝胁迫会引起植物解剖结构发生变化，具体表现为细胞排列疏松、细胞间隙增大等［23 ］。苹果在水涝胁迫后，幼叶表皮细胞表面积增大、成熟叶栅栏组织变薄且表面积增大，叶片厚度降低［16， 20 ］。此外，水涝胁迫会导致平邑甜茶和变叶海棠的叶片组织结构紧密度下降［22 ］。苹果通过形成不定根来应对水涝胁迫造成的危害，在水涝胁迫下，根系中的1-氨基环丙烷-1-羧酸（ACC）合成酶（ACS）被激活，ACS的产生合成大量的ACC，并且集中在根部，ACC又在O2和ACC氧化酶（ACO）的共同作用下生成乙烯［24 ］。乙烯在水涝胁迫响应过程中被认为是与水涝相关的关键转导分子，能激活下游信号传导途径，诱导活性氧（ROS）的产生，导致覆盖原基顶端的表皮细胞死亡，生成不定根［25 ］。新生的不定根更接近地面，可以缩短向根尖供氧的距离，代替初生根系的功能，还能对植株起支撑的作用［26 ］。在苹果上，有研究表明，随着水涝胁迫时间的延长，垂丝海棠中乙烯含量也随之升高，说明垂丝海棠可以通过促进体内乙烯的合成来应对水涝胁迫所造成的伤害［27 ］。在水涝胁迫下，GL-3野生型苹果和过表达MhYTP2的转基因苹果中ACO1、ACO2、ACS1、ACS3的表达量均上调，ACC含量均显著高于各自对照组和野生型苹果［28 ］。

水涝胁迫下，植物还可以形成纵向的通气组织来运输氧气，以便应对水涝胁迫造成的伤害。通气组织包括初生通气组织和次生通气组织。初生通气组织形成于根部，分为溶生性和裂生性两种［2 ］。溶生性通气组织是由水涝产生的ROS诱导根皮层程序性细胞死亡（Programmed cell death，PCD）形成的；裂生性通气组织是裂生性植物通过细胞有规律的分离和分化形成的细胞间隙［29 ］。次生通气组织形成于茎、下胚轴、不定根和根瘤中，呈白色海绵状。在苹果中，水涝胁迫时的通气组织比正常供水发达，尤其是长时间水涝处理后，通气组织的变化更加显著，其分子直径变大，通过扩大通气组织的气腔直径，苹果树能够更有效地维持氧气供应，支持细胞呼吸和能量代谢，减轻水涝对生长和发育的负面影响，从而提高抗水涝胁迫的能力［20 ］。

1.2 苹果呼吸作用对水涝胁迫的响应

水涝胁迫会造成植物缺氧，作为线粒体电子传递链末端电子受体的氧气供应不足，导致线粒体内的ATP合成和NADH的氧化受阻，使受涝的植物细胞迅速耗尽可利用的ATP，这使得植物只能依赖无氧呼吸产生少量的能量来维持生存［30 ］。然而，在无氧呼吸过程中，糖酵解（EMP）的终产物丙酮酸无法进入三羧酸循环（TCA），从而无法进一步产生植物所需的能量。丙酮酸会在无氧条件下转化为乳酸、乙醛和乙醇，生成少量能量以支持植物的基本生存，然而这些物质积累过多会对植物产生毒害。李翠英［17 ］对平邑甜茶和变叶海棠进行水涝处理15 d发现，乙醛、乙醇和乳酸含量均呈先增后减的趋势。

正常情况下，植物通过EMP-TCA循环途径进行有氧呼吸，为植物的生长发育提供足量的ATP。在水涝胁迫后，植物有氧呼吸受到抑制，启动乙醇发酵、乳酸发酵和丙酮酸发酵等无氧发酵途径。乙醇发酵途径通过诱导PDC和ADH的产生，将EMP形成的丙酮酸生成乙醇和CO2［31 ］。乳酸发酵途径主要是通过诱导LDH的产生，将EMP形成的丙酮酸还原成乳酸。植物在乳酸发酵途径及质子泵的作用下引起胞质pH下降［32 ］，抑制LDH的活性，活化PDC和ADH增强乙醇发酵途径。杨泽 华［28 ］在苹果进行水涝胁迫发现，PDC、LDH和ADH的活性较对照都有所增加，说明在水涝胁迫下，苹果启动了乙醇发酵和乳酸发酵途径。丙酮酸发酵是由谷氨酸和丙酮酸生成丙氨酸的发酵途径，这种发酵方式必须有氨基酸转移酶的诱导，只在个别植物中存在［33 ］（图1）。

1.3 活性氧代谢对水涝胁迫的响应

与干旱胁迫相同，水涝胁迫后植物体内的ROS含量会显著增加。在水涝胁迫条件下，植物细胞内ROS的产生与清除失去平衡，导致超氧阴离子（O2-）、羟自由基（OH-）和过氧化氢（H2O2）等活性氧的积累。这些活性氧会破坏细胞膜的选择透性，加剧膜脂过氧化反应，使植物细胞受到伤害，甚至导致整个植株死亡。ROS的产生主要通过非酶促和酶促2种途径［34 ］。非酶促方式主要发生在线粒体和叶绿体的电子传递链上，O2接受电子后被部分还原形成超氧化物及其他活性更强的ROS［34 ］；酶促方式则发生在过氧化物酶体、细胞壁、质膜和外质体等细胞器和细胞组分中，通过酶促反应生成ROS［35 ］。例如，RBOH基因编码的NADPH氧化酶介导的反应可以将O2转化为O2-并产生H2O2［36 ］。水涝胁迫下，八棱海棠叶片中丙二醛（MDA）、O2-、H2O2的含量均显著升高［37 ］。在对水涝胁迫后的平邑甜茶和变叶海棠叶片进行NBT和DAB染色时，均产生大量蓝色斑点，且变叶海棠的染色面积明显高于平邑甜茶，表明平邑甜茶的耐涝性强于变叶海棠［38 ］。类似的研究还发现，对嘎啦-3苹果进行水涝胁迫后，其叶片的NBT和DAB染色面积明显大于未受水涝胁迫的叶片［28 ］。以上结果表明，水涝胁迫会导致苹果幼苗积累大量的ROS，进一步影响其生长和生存。

为了清除ROS，植物细胞内的抗氧化机制做出应激响应，产生抗坏血酸（Vc）、谷胱甘肽（GSH）等多种抗氧化剂，还有超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）等抗氧化酶，以及与抗氧化物质合成有关的脱氢抗坏血酸还原酶（DHAR）等［39 ］。植物细胞也可通过抗坏血酸（Ascorbate，AsA）和谷胱甘肽（Glutathione，GSH）循环来清除ROS［40 ］。在苹果上，砧木31和平邑甜茶的SOD活性随着水涝胁迫时间的增加均呈先增后降的趋势［16 ］；寒富苹果的叶片在水涝处理4、5 d时，SOD和POD活性达到最大值，随之逐渐下降［41 ］；与寒富苹果变化相似，括岳华/辽砧2号/山荆子（YH/L2/Mb）、岳华/GM256/山荆子（YH/GM256/Mb）、岳华/77－34/山荆子（YH/ 77－34/Mb）、岳华/山荆子（YH/Mb）等4种砧穗组合在水涝胁迫下，SOD和POD的活性随水涝时间的增加均呈先升后降的趋势，水涝后3 d迅速上升，水涝后7 d达到最高值，之后持续下降，35 d降至最低［42 ］。

1.4 遗传水平对水涝胁迫的响应

植物遭遇水涝时会启动或抑制一些相关基因的表达（表2），通过改变部分形态和生理生化反应来应对水涝胁迫，这也是造成植物之间抗涝性差异的主要原因。在苹果上，甲基紫精（methyl viologen；MV）处理可以引起ROS迅速产生。王娜［33 ］用MV处理来模拟由于水涝胁迫而产生大量ROS的现象，发现过表达MhYTP1或MhYTP2基因可以通过提高转基因拟南芥的根长来提高对MV处理的抗性，并且MhYTP2发挥着主要功能。杨泽华［28 ］在此基础上，对过表达MhYTP2的转基因苹果植株进行水涝胁迫处理，发现过表达MhYTP2的转基因苹果植株的株高、茎粗、干鲜重、无氧呼吸相关酶（ADH、LDH、PDC）的活性均优于对照组植株，进一步明确了MhYTP2对水涝胁迫的抗性，并且通过m6A-seq的结果，发现MhYTP2可以结合并稳定MdERF54 mRNA，说明MhYTP2是通过调控MdERF54来进一步调节乙烯通路信号来增强植株的水涝抗性。苏丽艳等［43 ］发现MdCaM基因可能参与了苹果适应采后损伤、高温、抗低氧胁迫的过程。

随着高通量测序技术的发展，转录组测序（RNA-Seq）、全基因组测序（WGS）、全基因组关联分析（GWAS）等技术被逐渐应用到苹果抗逆品种的培育中。陈晓菲［22 ］通过对水涝胁迫下的两种苹果砧木进行转录组测序得出，与对照相比，平邑甜茶有5 110个基因上调，3 732个基因下调；变叶海棠有3 204个基因上调，4 321个基因下调，筛选到了一个ERF转录因子MdSHN1，并获得过表达MdSHN1转基因的拟南芥，发现野生型拟南芥在水涝处理后，电导率与过表达MdSHN1转基因拟南芥相比显著升高，这说明过表达MdSHN1基因的拟南芥细胞膜受到的损害更低，抵抗力更强，MdSHN1可以提高耐涝性。Meng等［44 ］研究发现，水涝条件下生长的苹果愈伤组织中，有18个MdWRKY基因下调，16个基因上调；在水涝条件下的苹果叶片和根系中，MdWRKY90和MdWRKY125在水涝胁迫的前3 d表达量升高。白团辉［45 ］利用苹果砧木Ottawa 3×Robusta的杂交后代F1群体构建了多个标记位点的连锁图进行定位分析，检测到2个耐涝QTL分别位于在第5染色体的CH3a09和GD154_3区间和第13染色体E41M48_75和Hi7b02_2区间上，贡献率分别为15.1%和10.9%。Zhang等［38 ］对水涝胁迫下的M. hupehensis和M. toringoides进行了RNA- Seq，共筛选出13 913个共同差异表达基因（DEGs），发现脱落酸受体（MD15G1060800）、茉莉酸酰胺合成酶（MD17G1081081000）、乙烯响应传感器（MD11G1306200）、生长素转运样蛋白（MD10G1 121700）、生长素诱导蛋白（MD10G1061300）和生长素响应因子（MD01G1083400）的表达量升高。

2 苹果水涝的防御和补救措施

2.1 防御措施

在规划苹果园时，选择地势较高、排水良好的地区，避免低洼易涝、山涧谷底或地下水位过高的地方，建设有效的排水系统［46 ］。合理规划果园的种植布局，保证果树之间的通风透光良好。起垄结合覆盖的栽培模式，通过增厚根际土层，提高果树的生长发育，并有效降低地下水位，以减轻水涝对果园的不利影响［47 ］。

2.2 补救措施

在果园遭遇水涝后，及时采取排水的措施，开挖临时排水沟，进行灾后疏通，迅速排出积水，维持果园土壤湿度相对稳定［48 ］。清除根际淤泥，并对树盘或全园进行翻耕，以促使土壤水分及时散发，改善土壤的通气状况。及时在土壤中增施无机复合肥和有机肥来补充养分，并在叶面上喷施铁、磷、钾微肥，促进树势恢复［49 - 50 ］。水涝过后田间湿度增大，为虫害和细菌的滋生提供了便利，要及时进行病虫害防控［51 - 52 ］。

3 展望与建议

水涝灾害作为我国农业领域的主要威胁之一，对我国农业的影响不可忽视。苹果作为中国第一大水果，在中国的种植历史悠久。近年来，中国苹果种植面积和产量呈稳中有增态势［53 ］。但由于全球气候变化的影响，水涝灾害频繁发生，严重影响了苹果的正常生长发育，直接导致其产量和品质下降，使苹果产业受损严重。因此，对水涝胁迫的深入研究显得尤为重要，未来应该加强以下几个方面的研究。

3.1 建立简单高效的苹果抗涝性评价指标

关于苹果水分胁迫的研究中，大部分是关于干旱胁迫的，对水涝胁迫的研究少之又少，致使确定苹果抗涝性评价指标变得更加艰难。科研工作者发现，在水涝条件下，耐涝树种的普遍特征是茎干增粗、皮孔肥胖、形成不定根、基部叶片延迟衰老、ADH和SOD活性增强、气孔导度和净光合速率降幅小［54 ］。因此苹果抗涝性评价指标可以通过借鉴其他树种研究结果，主要从形态结构、生理代谢、植株的生长、存活率等方面来确定。

3.2 提升对苹果水涝灾害的监测预警和防御能力

目前对苹果水涝灾害的研究成果还不足以满足中国苹果产业的需求。我们需要更精确、更及时的监测和预警系统，来帮助果农及时采取措施应对水涝灾害。为此，我们需要构建基于苹果水涝灾害过程的监测指标和预警模型，并建立相应的应用服务系统，以提升对水涝灾害的监测、预警和防御能力。

3.3 利用现代分子生物学手段加强选育苹果抗涝性强的新品种或砧木品种

通过对不同苹果品种在水涝条件下进行基因组测序等手段，筛选和定位与抗涝性状相关的候选基因；深入研究功能基因组学，探究抗涝相关基因的功能和调控机制，解析其在水分胁迫下的表达模式及信号传导途径，有助于理解抗涝基因的作用机制，为精准选育提供理论基础。利用单核苷酸多态性（SNP）标记、简约序列重复（SSR）标记等技术对抗涝性状进行分子标记辅助选择，加速苹果抗涝性状的遗传改良过程。

3.4 合理开发外源物质提高苹果耐涝性

通过前人的研究发现，施加外源褪黑素、水杨酸、硫化氢、黄腐酸、抗坏血酸和一氧化氮等物质可以增强苹果属植物在水涝胁迫下的抗性［18， 27， 37， 55 - 57 ］（表3）。通过借鉴别的物种上能够有效提高抗涝性的外源物质，开发出多种新型的外源物质，应用到苹果上以增强水涝胁迫的抗性。

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