东革阿里提取物对红火蚁工蚁的生物活性研究

摘要为明确东革阿里 Eurycoma longifolia提取物对红火蚁Solenopsis invicta工蚁的防治效果，本研究采用水试管喂毒法测定了其主要成分苦木苦味素对红火蚁工蚁的毒杀活性和行为能力的影响。结果表明，喂毒后1～10 d，苦木苦味素化合物ep6对红火蚁工蚁的毒杀活性与处理时间和浓度呈正相关，20 mg/L浓度下处理10 d后的死亡率为77.78%。ep6对红火蚁工蚁的聚集率、抓附率、行走率、爬杆率和食物识别率有显著抑制活性，但对红火蚁食物消耗率基本没有显著影响。20 mg/L浓度下处理10 d的聚集率、抓附率、爬杆率、行走率、食物识别率和食物消耗率与对照相比分别降低了73.86、50.27、44.99、27.78、6.67和10.81百分点。苦木苦味素化合物对红火蚁工蚁具有良好的毒杀和抑制行为活性。

关键词红火蚁;东革阿里;苦木苦味素;毒杀活性;防治

中图分类号：S 433.4文献标识码：ADOI：10.16688/j.zwbh.2023510Biological activity of Eurycoma longifolia extracts to the workers of

the red imported fire ant， Solenopsis invictaLIANG Biao FENG Weiming WANG Bing SHAO Xuehua（1. Foshan Agricultural Science Institute， Foshan528100， China; 2. Institute of Fruit Tree Research，

Guangdong Academy of Agricultural Sciences， Key Laboratory of South Subtropical Fruit Biology and

Genetic Resource Utilization， Ministry of Agriculture and Rural Affairs， Guangdong Provincial Key

Laboratory of Tropical and Subtropical Fruit Tree Research， Guangzhou510640， China）AbstractTo determine the control efficacy of Eurycoma longifolia extracts on the workers of Solenopsis invicta， the toxic activity of the major component quassinoids and the ants’ behavioral abilities were assessed using a water test tube feeding method. The results showed that the toxic activity of the compound ep6 was positively correlated with treatment time and concentration. The mortality rate of the ants was 77.78% ten days after treatment at a concentration of 20 mg/L. The compound ep6 significantly inhibited the aggregation rate， capture rate， percentage of walking ants， climbing rate， and food recognition rate， but had no significant effect on the food consumption rate in most treatment. The aggregation rate， capture rate， climbing rate， percentage of walking ants， food recognition rate， and food consumption rate decreased by 73.86， 50.27， 44.99， 27.78， 6.67， and 10.81 percentage points ten days after treated with 20 mg/L ep6， respectively， compared to the control group. These results indicate that the quassinoid compounds from E.longifolia have significant toxic and inhibitory activity against the worker ants of S.invicta.

Key wordsSolenopsis invicta;Eurycoma longifolia;quassinoids;toxic activity;prevention and control红火蚁Solenopsis invicta Buren隶属膜翅目Hymenoptera蚁科Formicidae切叶蚁亚科Myrmicinae，原分布于南美洲巴拉那河流域［1］，是一种危害性极大的外来入侵害虫，具有分布范围广、繁殖能力强、适应性强、习性凶猛、危害大等特点，已被我国列为入侵检疫性有害生物［23］。红火蚁于2004年在广东省吴川市首次发现，据《全国农业植物检疫性有害生物分布行政区名录》，目前我国12个省（区、市），448个县（区、市）发现红火蚁入侵。在广东省，红火蚁发生面积从2010年的7.3万hm²发展到2021年的20.0万hm²，分布县区也从62个增加到了127个，对公共安全、农林生产及生态环境造成了严重危害［47］。目前化学药剂防治虽然能在一定程度上控制红火蚁种群［8］，但其仍呈持续迅速扩张趋势，且化学药剂有效成分较单一，易导致靶标出现抗药性及农药残留等问题。物理防治方法主要有水淹法或沸水法，防治费时耗力，不具有实用性，且防治范围较小，无法满足大面积的红火蚁防治，难以持续性控制红火蚁灾情［910］。随着人们对维护生态环境安全的意识逐渐提高，迫切需要低毒、长效且选择性强的红火蚁防治方法。植物源农药是一类来源广、易获得的天然产物，且具有生物降解快，害虫不易产生抗性，对环境和非靶标生物安全等优势，现已成为开发红火蚁高效、低毒药剂研究的重点。

东革阿里Eurycoma longifolia Jack，又称长叶苦木，主要化学成分为苦木苦味素类化合物和生物碱两类，苦木苦味素类化合物是其主要活性成分［11］，该类化合物为高度氧化的降三萜类化合物，是苦木科植物的特征性成分，具有良好的抗肿瘤、抗疟疾、抗病毒、抗炎以及昆虫拒食作用，被广泛应用于医药中［12］。已有研究证明苦木苦味素对阿米巴原虫和疟原虫等具有很强的生理活性，且对宫颈癌细胞（HeLa）和白血病细胞（MOLT-4）具有抗癌活性［13］，同时该类化合物中的苦树酮具有杀蜘蛛及马铃薯蚜虫的作用［14］。目前尚无对苦木苦味素类化合物杀灭红火蚁的相关研究报道，故开展苦木苦味素化合物防治红火蚁方面的研究工作具有重要意义。

生物农药是从天然产物中提取和开发的防控产品，安全性高，对环境无污染［15］。研究发现，鱼藤酮和藜芦碱在较低剂量下对红火蚁工蚁具有毒杀活性和行为抑制活性，且处理时间越长效果越显著［1617］。利用‘皇帝柑’和‘脐橙’果皮挥发性物质在密闭条件下熏蒸，对小型红火蚁工蚁有一定的毒杀和行为抑制作用［18］。这些研究表明，生物农药对红火蚁有一定的毒杀效果，且对红火蚁行为影响显著。本研究通过测定苦木苦味素化合物对红火蚁的毒杀活性，及对其行为能力（聚集率、抓附率、行走率、爬杆率、食物的识别率和食物消耗率）的影响，为应用苦木苦味素类化合物防治红火蚁提供理论依据。

1材料与方法

1.1供试材料

供试药剂为从东革阿里中提取的7种化合物，分别为ep1、ep2、ep3、ep4、ep5、ep6、ep7，结构见图1，纯度为99.95%，由暨南大学馈赠。

2019年6月在广州高速公路附近的柑橘园采集红火蚁，捕捉方法参考吕利华等［19］。将带土的红火蚁铲入涂有滑石粉的塑料桶内，带回实验室放置在温度25℃、相对湿度60%左右的养虫室，在塑料桶内放入适量切块的火腿肠，放置3 d后采用水滴法诱使红火蚁聚集在土壤表面，并将红火蚁用铲子转移到涂有滑石粉的白色塑料盒中喂食火腿肠，并在塑料盒中放入2支装有水的试管，试管口用棉花塞住，使棉花湿润而水刚好不流出为宜，一周后进行试验。

1.2化合物活性初筛

采用水试管喂毒法［20］对东革阿里提取物的活性进行初筛。首先，将7种化合物用蒸馏水配制成不同质量浓度（3.125、6.25、12.5、25、50、100 mg/L）的水溶液;随后，将配制好的溶液分别加入到 2 mL 离心管中，对照只加等量蒸馏水，剪除离心管盖后，在管口塞上棉花，防止药液流出;最后，将装有不同质量浓度药液的离心管分别放入到一次性塑料杯中，每个杯中放入 20 头红火蚁（4 mm左右工蚁）。每个处理设 3 个重复。处理后3 d统计红火蚁死亡率，并采用寇氏法（Karber 氏法）［21］计算半致死浓度（LC₅₀）：Lg（LC₅₀）=1/2 （X_i+X_i+1） （P_i+1-P_i），式中：X_i为剂量或浓度的对数;P_i为死亡率。

1.3化合物ep6处理后红火蚁的死亡率和行为指标测定采用水试管喂毒法。在每个塑料杯（50 mL）壁上均匀抹上一层滑石粉，放入50头中等体型红火蚁，饥饿3 h。将ep6用水稀释为5、10、20 mg/L，以清水为空白对照，每个浓度处理和空白对照各设置3个重复，将药液加入2 mL离心管中，塞入适量棉花使棉花刚好吸收药液至不流出，随后将离心管放入塑料杯中。在加入药剂后1、3、5、7、10 d后测定红火蚁的死亡率，并统计聚集率、爬杆率、抓附率、行走率、食物的识别率和食物消耗率。每次测定完后将红火蚁转移至原来的塑料杯内。

死亡率=死亡的红火蚁数红火蚁总数×100%。

聚集率：测定聚集率时，轻轻振动塑料杯，待红火蚁分布在杯底并静置5 s后，观测红火的聚集情况，3只及以上能聚集成团的，便认为其具有聚集能力。

聚集率=红火蚁成团数/红火蚁总数×100%。

爬杆率：将红火蚁引上标记好距离的竹签上，在竹签上爬行6 cm则确定为具有爬杆能力。

爬杆率=爬上杆6 cm的红火蚁数量/红火蚁总数×100%。

抓附率：将1.5 mL的离心管从杯中拿出放置在一旁，用竹签将红火蚁均匀分散在杯中，振动塑料杯，待红火蚁分布在杯底并静置10 s后，将一张白纸紧贴于杯口，将杯子旋转180°，杯口朝下停顿5 s，再翻转杯子回原来位置，观察并记录杯中剩余的红火蚁数，杯中剩余红火蚁即为不具有抓附能力的红火蚁。

抓附率=红火蚁总数-掉落红火蚁数/红火蚁总数×100%。

行走率：将红火蚁置于50 cm×50 cm坐标纸中间，让其在纸上爬行，红火蚁连续行走3 s以上的确定其具有行走能力。每次挑出20头红火蚁进行测定，计算红火蚁的行走率。

行走率=具有行走能力的红火蚁数/红火蚁总数×100%。

食物的识别率：将离心管放入已编号的塑料杯中，并在每个塑料杯中放入适量已称量记录的新鲜火腿肠，在加入火腿肠后测定食物的识别率，观察塑料杯中红火蚁对火腿肠接触数量。

食物的识别率=

接触并取食火腿肠的红火蚁数/红火蚁总数×100%。

食物消耗率：称量塑料杯中的火腿肠的质量。

食物的消耗率=

对照组消耗食物质量-处理组消耗食物质量/对照组消耗食物质量×100%。

1.4数据处理

本试验结果均为３次以上重复试验所得，试验数据采用Excel 2016进行标准误差分析，利用SPSS 22.0软件分析数据，各处理组所得平均值之间的差异通过单因素方差分析和LSD进行检验评估，P＜0.05表示在统计学上具有显著性差异。

2结果与分析

2.1东革阿里提取物活性初筛

7种苦木苦味素类化合物ep1、ep2、ep3、ep4、ep5、ep6、ep7对红火蚁处理3 d后的LC50分别为19.01、27.85、32.05、23.90、20.01、11.46、14.10 mg/L（表1），其中ep6对红火蚁工蚁毒杀活性最强，故选用ep6进行后续试验。

2.2ep6对红火蚁的毒杀活性

在试验浓度下，ep6对红火蚁具有明显的毒杀活性，死亡率与浓度呈正相关（表2）。5、10、20 mg/L ep6喂饲红火蚁1、3、5、7、10 d，死亡率分别为9.33%～64.26%、12.00%～68.33%、17.67%～77.78%;随处理时间延长，红火蚁死亡率也逐渐上升，喂饲3、5、7、10 d的死亡率显著高于喂饲1 d，说明ep6喂饲3 d后开始发挥对红火蚁的毒杀活性。其中20 mg/L ep6对红火蚁毒杀活性最好，喂饲1～10 d的死亡率均显著高于对照（P＜0.05）。

2.3ep6对红火蚁聚集率的影响

在试验浓度下，ep6对红火蚁的聚集率具有显著降低作用，在相同处理时间下，聚集率与处理浓度呈负相关;在同一处理浓度下，聚集率与处理时间也呈负相关（表3）。5、10、20 mg/L ep6喂饲1 d，红火蚁聚集率分别为87.27%、87.78%和88.42%，喂饲10 d，聚集率分别显著下降28.96、50.27和77.60百分点;各处理与水喂饲（对照）相比均差异显著 （P＜0.05）。

2.4ep6对红火蚁抓附率的影响

在试验浓度下红火蚁抓附率与ep6浓度及喂饲时间呈负相关。由表4可见，用较高浓度（10、20 mg/L）的ep6喂饲红火蚁，其抓附率显著低于5 mg/L （P＜0.05）;同一浓度喂饲10 d抓附率显著下降。对照组红火蚁1～10 d的抓附率为85.25%～94.19%;5、10、20 mg/L ep6喂饲5 d，抓附率分别为87.48%，65.00%，58.36%，其中，20 mg/L处理与对照相比显著下降了34.82百分点;5、10、20 mg/L ep6喂饲10 d，红火蚁抓附率分别为58.68%、m6IkmUP/iLF+/6+9rpPjNg==46.52%、34.98%，与对照相比分别显著下降了26.57、38.73、50.27百分点（P＜0.05）。

2.5ep6对红火蚁行走率的影响

由表5可见，在同一处理时间下，红火蚁的行走率随处理浓度的升高而降低，20 mg/L ep6喂饲5 d后其行走率显著低于其他处理组;5 mg/L和10 mg/L ep6喂饲1～10 d行走率差异不显著（表5）。对照组红火蚁1～10 d行走率为65.56%～72.22%，变化不显著;5 mg/L和10 mg/L ep6喂饲10 d红火蚁的行走率分别从第1天的63.33%、64.44%下降为53.33%和54.44%，变化不显著，2个浓度处理间无显著差异;20 mg/L ep6喂饲10 d，红火蚁的行走率从第1天时的62.22%下降为37.78%，下降了24.44百分点（P＜0.05）。

2.6ep6对红火蚁爬杆率的影响

在试验浓度和时间下，ep6能显著抑制红火蚁的爬杆率，与对照相比，5 mg/L ep6喂饲7 d，10 mg/L和20 mg/L ep6喂饲5 d，红火蚁爬杆率显著下降（表6）。对照组1～10 d红火蚁爬杆率为99.19%～100.00%，随时间的变化不显著;5 mg/L和10 mg/L ep6喂饲1～10 d，红火蚁爬杆率分别从96.68%和97.81%下降至88.21%和85.45%，变化不显著，2个浓度处理之间也无显著差异。20 mg/L ep6喂饲10 d，红火蚁爬杆率从第1天的99.19%下降至54.20%，下降了44.99百分点（P＜0.05），且与5、10 mg/L和对照组相比差异显著（P＜0.05）。

2.7ep6对红火蚁食物识别率的影响

ep6可降低红火蚁对食物的识别率。在5 mg/L和10 mg/L ep6处理下，红火蚁食物的识别率与对照相比差异不显著，20 mg/L ep6喂饲1 d即可显著降低红火蚁对食物的识别率，喂饲10 d，红火蚁对食物的识别率与对照相比降低了6.67百分点，且显著低于5、10 mg/L ep6处理（表7）。综上可见，ep6在处理浓度为20 mg/L时，喂饲1 d以上可显著降低红火蚁对食物的识别率，而低浓度对红火蚁的识别率没有显著影响。

2.8ep6对红火蚁食物消耗率的影响

由表8可见，20 mg/L ep6处理10 d，红火蚁对食物的消耗率与对照相比差异显著，而其他处理时间和处理浓度间均无显著差异。可见，ep6对红火蚁食物消耗率的影响不大。

3结论与讨论

红火蚁是一种社会性昆虫，具有螫针，能够分泌毒液，有强烈的进攻性，对入侵地区生物有极大影响［22］，蚁群的聚集、抓附、爬杆、行走率、对食物的识别和消耗等行为能力在其生存和觅食过程中具有重大意义，降低其行为能力，能削弱其对人类、社会和生态环境的危害［23］。研究植物源提取物对红火蚁的毒杀及行为能力的影响具有重要现实意义。试验结果表明，7个东革阿里提取物对红火蚁均有较好的毒杀活性，其中化合物ep6 的LC50最低，为11.46 mg/L，该化合物的活性最好，故选择天然活性化合物ep6作为后续研究红火蚁工蚁行为能力的目标化合物。结果表明，ep6在20 mg/L浓度下处理红火蚁工蚁10 d后的死亡率为77.78%，进一步检测其对红火蚁工蚁的行为能力发现，ep6可明显降低红火蚁工蚁的聚集率、抓附率、爬杆率、行走率、和食物识别率，其中20 mg/L浓度下处理10 d的聚集率、抓附率、爬杆率、行走率和食物识别率与对照相比分别降低了73.86、50.27、44.99、27.78和6.67百分点。可见，苦木苦味素化合物对红火蚁工蚁具有良好的毒杀和抑制行为活性。

东革阿里的主要化学成分为苦木苦味素类、生物碱类，苦木苦味素多为四环三萜内酯及五环三萜内酯类化合物［2425］，该类化合物具有解热、降血糖、抗癌和驱虫等杀虫作用［26］。研究表明，苦木科植物中的苦木苦味素对白蚁有中等强度的拒食作用和毒杀活性［27］;从牛筋果Harrisonia perforata中提取得到苦木苦味素类化合物对蚜虫有良好的毒杀活性［28］;从鸦胆子Brucea javanica中分离得到的苦木苦味素类化合物对小菜蛾Plutella xylostella具有良好的拒食作用［29］。本文测定了苦木苦味素化合物对红火蚁的毒杀活性及行为能力的影响，结果证实了苦木苦味素化合物不仅对红火蚁工蚁具有毒杀活性，同时，还能抑制红火蚁的行为能力。由此可见，苦木苦味素化合物在红火蚁防控方面具有广阔的开发应用前景。

目前，生物农药已逐步发展为生物产业的基础和主体之一，上升为国家战略性新兴产业的重要生长点。使用植物源农药防控红火蚁有良好效果，宽叶毒芹Cicuta virosa提取物对红火蚁有一定毒力作用［30］;黄花蒿Artemisia annua和香樟Cinnamomum camphora中活性成分桉树脑和樟脑油对红火蚁有强烈的熏蒸毒性［3132］;九里香Murraya exotica提取物对红火蚁同样也有较强的熏蒸毒性［33］。相较化学杀虫剂，植物源杀虫剂更加安全，对环境友好，具有广阔的应用前景。因为植物源活性成分不同于化学农药，化学农药是喂毒后工蚁迅速死亡，会导致无法毒杀蚁后，也无法到达蚁穴;而植物源活性成分对工蚁的毒杀见效慢，可通过工蚁的传毒能力威胁其蚁后甚至整个蚁穴，故利用生物农药和化学农药相结合对红火蚁进行综合防治是彻底根除红火蚁的有效途径。

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（责任编辑：杨明丽）