中国栓皮栎上瘿蜂虫瘿内寄生蜂种类调查

谭林晏，任典挺，龙承鹏，张惠超，王义平＊

(1.浙江农林大学林业与生物技术学院，浙江 杭州 311300；2.三门县自然资源和规划局，浙江 台州 317100；3.天津市蓟州区林业局，天津 301900)

栓皮栎（Quercus variabilisBlume）隶属于壳斗科（Fagaceae）栎属（QuercusL.），是一种落叶阔叶乔木[1]。其分布范围较大，广布在我国北至辽宁、甘肃，南至广东、云南的温带、亚热带地区，是我国阔叶林重要组成树种之一[2]。栓皮栎经济价值高，它的树皮常用作工业原料，树叶可作为柞蚕的饲料，栎壳常被用来制作栲胶、提取黑色染料，种实可制作出多种食物、药物等[3-4]。

瘿蜂科（Cynipidae ） 隶属于膜翅目（Hymenoptera）瘿蜂总科（Cynipoidea），通常根据其能否刺激植物组织产生虫瘿而分为致瘿瘿蜂和客居瘿蜂两大类[5]。瘿蜂的虫瘿可发生在植物的各个部位，包括根、茎、叶、芽和果实等，但发生在叶上更为常见[6]，其瘿室内昆虫常被寄生蜂寄生。

寄生蜂在生态系统中占有重要地位，是自然控制害虫的有效手段之一[7-8]。因此，调查寄生蜂种类[9]，探究寄生蜂与寄主关系[10-11]，寄生蜂生物防治[12-14]等方向的研究长盛不衰。瘿蜂寄生蜂的研究多集中于种类的基础调查与研究，如检疫性害虫栗瘿蜂的寄生蜂调查与生物学[15-17]、经济作物玫瑰上的玫瑰瘿蜂寄生蜂调查与生物学[18-19]；也有针对寄生蜂实效，探究其控制瘿蜂种群数量的能力[16]；还有研究表明，瘿蜂虫瘿的外形、发育与其寄生蜂也有部分联系[20]。笔者及其实验室成员在全国的栓皮栎主要分布区广泛收集瘿蜂虫瘿，在饲养瘿蜂的过程中发现有大量寄生蜂。关于瘿蜂种类研究，其他学者已做了大量工作[21-23]，但瘿蜂虫瘿内寄生蜂种类调查研究还不是很多[16-17,24]。为探究不同虫瘿内的寄生蜂种类，不同虫瘿形态特征对应寄生蜂种类的关系，本文对不同虫瘿内的寄生蜂进行统计和鉴定，通过系统调查掌握栓皮栎上瘿蜂的寄生蜂资源，为今后研究其生物学特性及生物防治等方面奠定基础。

1 材料与方法

1.1 野外标本采集

本研究的虫瘿与寄生蜂材料由实验室成员从13 个省（辽宁省、甘肃省、河北省、陕西省、河南省、山东省、浙江省、江西省、湖北省、湖南省、广西省、四川省、云南省），2 个直辖市（北京市、天津市）的栓皮栎主要分布地区系统收集而来。野外采集时，首先调查栓皮栎不同瘿蜂虫瘿形态，拍下生态照片，而后挑选出接近成熟的虫瘿采摘带回实验室饲养，及时记录采集信息（采集人、采集地点、采集时间等）。采集袋选用40 cm ×30 cm 的自封袋，在自封袋底部用昆虫针扎孔以确保袋内水蒸气能够散出，防止标本潮湿腐烂。

1.2 室内饲养与鉴定

将野外采集的样品带回实验室，根据采集地点、虫瘿形态不同进行分类饲养，定期检查是否有瘿蜂或寄生蜂成虫羽化出瘿，若有成虫羽化出瘿，将其收集起来分别制作针插标本和酒精浸泡标本。

将收集到的寄生蜂成虫针插标本使用体式解剖镜（Leica M205C）进行观察，在观察过程中结合瘿蜂种类和虫瘿生物学性状，查阅瘿蜂关联的寄生蜂研究、寄生蜂分类研究等专业文献进行分类鉴定[25-40]并拍照。

2 结果与分析

2.1 不同形态虫瘿内寄生蜂种类调查

本次野外调查共采集到虫瘿12 种，从刺激产生虫瘿的致瘿瘿蜂种类来看，大体分为4 类：（1）毛瘿蜂属 （TrichagalmaMayr），图1A 虫瘿发生部位在叶正面叶脉处，表面具小颗粒，未成熟时虫瘿呈绿色，随着逐渐成熟，颜色由绿变红，成熟时间在6 月下旬至9 月初；图1B 虫瘿发生在枝条上，该种虫瘿根据成熟度不同形态特征不同，有玫红色杨梅状，表面具短刺，成簇发生；也有大型绿色圆球状，表面覆短毛，成熟时泛红，发生时间主要是8 月到10 月。（2）似凹瘿蜂属（CerroneuroterusMelika & Pujade-Villar），图1C虫瘿（无性世代）位于叶背面呈倒陀螺状，表面覆毛，大小不一，颜色随虫瘿成熟度不同，由粉红变浅棕，发生时间在8 月底；图1D 虫瘿（有性世代）在枝条上发生，呈蜂窝状，表面覆短毛，同时还会有一小团的淡棕色绒毛，发生时间在4 月。（3）二叉瘿蜂属（LatuspinaMonzen），图1E虫瘿会在叶片发生部位造成卷曲，叶背呈纽扣状，白色，外围有一圈淡绿色，叶正面似玉，翠绿色，形状不规则，发生时间为4 月至7 月底；图1F 虫瘿也会造成叶片的卷曲皱缩，在叶片发生处膨大呈硬瘤状，表面光滑，颜色浅绿，发生时间为4 月；图1G 虫瘿会在叶背面形成一个黑色小颗粒，发生时间在4 月下旬；图1H 虫瘿发生在叶背面主脉上，深红色，成一小簇覆于叶脉上，该种虫瘿只在甘肃发现，发生时间在8 月底；图1I 虫瘿发生在叶正面主脉上，成熟时呈浅棕色，成一小簇覆于叶脉上，发生时间7 月下旬和10 月。（4）瘿蜂未知，图1J 虫瘿发生于叶主脉上，叶正面形成一个小凸起，与叶同色，叶背面形成一个小凹陷，发生时间为4 月下旬和7 月下旬；图1K 虫瘿是在叶正面形成褐色小瘤，发生时间在7 月底；图1L 虫瘿在叶边缘发生，形成一个浅绿色凸起向外延伸，端部有一黑色小刺，发生时间为4 月下旬。

图1 栓皮栎瘿蜂虫瘿Fig.1 Cynipid wasp galls on Quercus variabilis

根据成虫形态鉴定，共计9 科17 属26 种寄生蜂，分别属于姬蜂总科（Ichneumonoidea）的姬 蜂 科 （Ichneumonidae ） 和 茧 蜂 科（Braconidae），小蜂总科（Chalcidoidea）的长尾小蜂科（Torymidae ）、 刻腹小蜂科（Ormyridae）、广肩小蜂科（Eurytomidae）、金小蜂科（Pteromalidae ）、 旋小蜂科（Eupelmidae）、姬小蜂科（Eulophidae）、蚜小蜂科（Aphelinidae）。表1 统计了不同虫瘿与寄生蜂种类的对应情况，如表1 所示：部分寄生蜂种类仅出现在一类虫瘿中，如姬蜂科寄生蜂仅在毛瘿蜂属虫瘿中发现；同时，也有多种寄生蜂具有虫瘿交叠现象，如横盾长尾小蜂（Torymus fasciscutellis）和光盾长尾小蜂（T.glabriscutellis）在毛瘿蜂属和二叉瘿蜂属虫瘿有出现，刻腹小蜂科的具点刻腹小蜂（Ormyrus punctiger）也在毛瘿蜂属和二叉瘿蜂属虫瘿有出现，厚刻腹小蜂（T.crassus）在毛瘿蜂属和似凹瘿蜂属虫瘿中出现。

表1 不同虫瘿对应寄生蜂种类Table 1 Parasitic wasp species corresponding to different galls

毛瘿蜂属虫瘿个体较其它虫瘿较大，且更规则，而在该类虫瘿中所发现寄生蜂种类最多，图1A 虫瘿发现了11 种寄生蜂，图1B 虫瘿发现了13 种寄生蜂。似凹瘿蜂属虫瘿个体较小，形状不规则，该类虫瘿内发现5 种寄生蜂。二叉瘿蜂属虫瘿总体上分为两大类，一类是造成叶片卷曲皱缩，如图1E、F，这类虫瘿发现的寄生蜂较多，共发现14 种不同种类的寄生蜂；一类是在叶片上形成不规则附着物如图1G～I，这类虫瘿发现3 种寄生蜂，其中图1H 未发现寄生蜂。未知虫瘿都是发生在叶片上，虫瘿个体较小，如图1J～L，发现5 种寄生蜂。

2.2 瘿蜂寄生蜂分类研究

2.2.1 球果卷娥光瘤姬蜂Liotryphon strobilellae(Linnaeus, 1 758)（图2A） 分布：云南（文山）。

图2 栓皮栎瘿蜂寄生蜂种类Figture 2 Gall wasp parasitoids on Quercus variabilis

2.2.2 细齿棱柄姬蜂Sinophorus petilidentisHan,Achterberg & Chen, 2021（图2B） 分布：云南（保山）。

2.2.3 瘿 蚊 茧 蜂Bracon asphondyliae(Watanabe, 1940)（图2C） 分布：湖北（秭归）。

2.2.4 哈氏大痣长尾小蜂Bootanomyia habui(Kamijo, 1962) (中国新记录)（图2D） 形态：体长4.2 mm，体浅红褐色，头顶黄色，前胸背板中部带有金属绿，中胸背板和小盾片中叶除边缘外带有金属蓝色；并胸腹节中部，后胸背板背部，触角鞭节以及产卵器鞘棕色；翅透明，翅脉棕色。头部颜面伴有白色毛，脸颊毛颜色更深。头：脸部有规则、低凸起的网状纹，有细横向条纹，但头顶伴有深粗糙条纹；触角短，触角着生部位低于下单眼。梗节长度是头宽的0.88 倍，柄节没有到达前单眼，接近圆柱形。胸：前胸背板中部宽是长的1.35 倍，其上伴有明显的、粗糙条纹，刚毛14 排；中胸背板宽是长的1.5 倍，伴有强烈的粗糙交叉条纹，侧叶片具细条纹；中胸盾片长是宽的1.86 倍，宽与高等长；前翅长是宽的2.5 倍，前缘室狭窄，是缘脉的1.2 倍长；透明斑窄，在下方闭合，闭合的基室内有部分刚毛；后翅长是宽的3.56 倍。腹：并胸腹节是小盾片的一半长；腹部是胸部的0.7 倍长，不扁平，高和宽等长，长是宽的1.6 倍，背侧面浅，有横向网状纹。长卵器鞘等于或长于体长，是后足胫节的3.5 倍长。

分布：河北（邢台）、陕西（周至）、湖南（怀化）、云南（文山）。

2.2.5 斑绿大痣长尾小蜂Bootanomyia stigmatizans(Fabricius, 1 789)（中国新记录）（图2E） 形态：体长1.8～2.3 mm，头部和足（除后足基节大部分外）柠檬黄色，头顶、中胸背板中叶和内边缘、小盾片、三角片上边缘、背小盾片中部、前胸背板中部至颈片金属绿，腹部背侧橘黄色，中部有一窄带红棕色，产卵器鞘黑色；翅透明，翅脉棕色，触角柄节和梗节橘黄色，鞭节棕色，体伴有浅色毛。头：颜面下部有规则条纹；触角着生部位低于下单眼，约为复眼长度的0.4 倍；触角丝状，梗节长为头宽的1.5 倍，复眼横径的4.7 倍，柄节没有到达前单眼，近圆柱形。胸：前胸背板长是宽的0.74 倍，其上伴有明显的、粗糙条纹，14 排横向条纹；中胸背板宽是长的1.8 倍，伴有强烈的粗糙条纹；中胸盾片长是宽的1.7 倍，宽与高等长；小盾片在基底部2/3 处有褶皱，长宽相等，其上伴有8 对刚毛；前翅长是宽的2.8 倍，透明斑窄，在下方闭合，基室闭合，伴有部分刚毛；后翅长是宽的4.1 倍。腹：并胸腹节是小盾片的0.6 倍长；腹部是胸部的0.9 倍长，不扁平，长是宽的0.8 倍，背侧面光滑；产卵器鞘是腹部的2.72 倍长，后足胫节的4.5 倍长。

分布：云南（文山）。

2.2.6 横盾长尾小蜂Torymus fasciscutellisLin,2005（图2F） 分布：河北（邢台）、湖北（秭归）、云南（文山）。

2.2.7 黄腹长尾小蜂Torymus flavigastrisMatsuo, 2012（图2G） 分布：河北（邢台）、山东（泰安）。

2.2.8 光盾长尾小蜂Torymus glabriscutellisLin,2005（图2H） 分布：天津（孙各庄乡）、甘肃（天水）、河北（邢台）、陕西（周至）、云南（文山）。

2.2.9 覆盆子长尾小蜂Torymus rubi(Schrank, 1 781)分布：甘肃（天水）。

2.2.10 厚刻腹小蜂Ormyrus crassusHanson,1992（中国新记录）（图2I） 形态：体长2.5～4.3 mm，体色蓝绿色，常伴有轻微的青铜色；翅基片褐色；触角柄节和足大部分黄褐色，各足基节、后足腿节同体色。头：宽是长的2.2～2.3 倍，触角鞭节呈棍棒状，有1 个环节，各索节近正方形（第1 索节呈锥形），横宽。胸：长是宽的1.3～1.4 倍；小盾片覆有粗糙的重叠瓦片状，顶点延伸至后胸背板；并胸腹节有部分斜线（背面观清晰可见），中间区域有粗糙刻点；前翅基室伴有刚毛，透明斑稍缩小，下部被肘脉的刚毛闭合；后足基节背侧斜具糙纹。腹：长是头和胸总长的1.3～1.4 倍，稍侧扁；T4～T6 伴有深凹圆点，其边缘覆瓦状，稍有抬高，尖端稍长于尖间距离，其后方覆瓦状；T7 无或轻微向上翘，与T6 背部平行。

分布：天津（孙各庄乡）、河北（邢台）、四川（西昌）。

2.2.11 具点刻腹小蜂Ormyrus punctigerWestwood, 1832（图2J） 分布：北京（平谷区）、河北（邢台）、湖南（怀化）。

2.2.12 犬蔷薇广肩小蜂Eurytoma caninaeLotfalizadeh & Delvare, 2007（中国新记录）（图2K）

形态：体长1.4～1.8 mm，体黑色；足跗节的3 节以及胫节端部的刺黄色；触角柄节基部、足基节端部、胫节的基部和端部红棕色；翅脉棕色；产卵器大多数黑色但端部带有棕色。头：头在背视图上相对横向，额前端轮廓笔直，其上覆有毛刺，上颊侧面轮廓笔直，颊上具刻点，唇基几乎没有凹口；脸上被有硬毛，脸侧面具刻点；触角有5 节索节，第一索节长于梗节，长是宽的1.7 倍，后几节索节的长度逐渐缩短，但第5 索节长仍大于宽；棒节两节，向顶点逐渐变窄呈一窄圆形。胸：前胸背板和中胸背板具密集刻点，三角片具褶皱网状纹，其上的细凹槽前半部分模糊，未到达横盾沟；盾纵沟深，小盾片背侧轮廓线强烈突出；中胸后侧片腹侧有大部分网状纹，背侧有细线或光滑；中足基节没有褶皱或脊，在其前背面有细纵线；后足基节基部背侧裸露。腹：并胸腹节强烈弯曲，几乎与中胸背板呈直角，中间部分宽且凹陷；第1 腹节背板通常伴随基部下凹，第4 和第5 节腹节背侧内缘线强烈分散，第4 腹节腹侧有刻点，第4 腹节和第5 腹节侧面不完全重叠，在背侧后缘上没有强烈的凹缺，第5 腹节背侧没有或只有轻微的刻点，第6 腹节背侧无隆脊。

分布：河北（邢台）、陕西（周至）、湖北（秭归）、云南（文山）。

2.2.13 玫瑰广肩小蜂Eurytoma rosaeNees,1834（图2L） 分布：辽宁（大连）、天津（孙各庄乡）、河北（邢台）、河南（内乡）、湖北（秭归）、云南（文山、保山）。

2.2.14 杂色食瘿广肩小蜂Sycophila variegata(Curtis, 1831)（图3A） 分布：河北（邢台）、山东（泰安）。

2.2.15 短迈金小蜂Mesopolobus brevisYao,2005（图3B） 分布：河北（邢台）、湖北（秭归）、湖南（怀化）。

2.2.16 金色金小蜂Pteromalus chrysosWalker,1836（图3C） 分布：河北（邢台）、山东（泰安）、湖北（秭归）、湖南（怀化）。

2.2.17 科氏平腹小蜂Anastatus colemaniGrawford, 1912（图3D） 分布：河南（内乡）。

2.2.18 基弗旋小蜂Eupelmus kiefferDe Stefani,1898（图3E） 分布：河北（邢台）、云南（文山）。

2.2.19 栗瘿蜂旋小蜂Eupelmus urozonusDalman, 1820 分布：河北（邢台）。

2.2.20 全异长尾啮小蜂Aprostocetus diversus(Förster, 1841)（图3F） 分布：河北（邢台）、河南（安阳）、山东（泰安）、湖北（秭归）、广西（田林）、四川（西昌）、云南（文山）。

2.2.21 瘿螨长尾啮小蜂Aprostocetus eriophyes(Taylor, 1909)（图3G） 分布：天津（孙各庄乡）、河北（邢台）、山东（泰安）、湖北（秭归）、湖南（怀化）。

2.2.22 胶蚧红眼啮小蜂Aprostocetus purpureus(Cameron, 1913)（图3H） 分布：河南（内乡）、湖北（秭归）。

2.2.23 日本奥姬小蜂Aulogymnus japonicus(Ashmead, 1904)（图3I） 分布：天津（孙各庄乡）、河北（邢台）。

2.2.24 离带曲纹姬小蜂Closterocerus separatusLi & Li, 2021（图3J） 分布：河南（内乡）。

2.2.25 绢毛新姬小蜂Neochrysocharis sericea(Erdös, 1954)（中国新记录）（图3K） 形态：体长1.0 mm。触角柄节浅色，梗节褐色，顶端颜色浅，剩余部分颜色深；唇基颜色浅；头胸金属绿，前足和中足基节浅色，基部褐色，后足基节基部1/2 处深金属色，顶点1/2 处浅色；足的剩余部分浅色，爪褐色；翅透明，翅脉带有浅黄棕色；腹部金属绿，有一大块浅色斑覆盖在第1～3 节腹背板后部以及第4 节腹背板前部。头：颚眼距的宽度是柄节的2 倍长；前头和头顶具强烈网状纹。胸：中胸盾片和小盾片具强烈网状纹；背小盾片小，微凸，其上的网状纹微弱；胸表面的沟槽笔直；前翅有一截面，后缘脉长度是痣脉的0.3 倍。腹：腹部卵圆形，各节覆白色刚毛，第1 腹节背侧有轻微网状纹。

分布：天津（孙各庄乡）、河北（邢台）、河南（安阳）、四川（西昌）。

2.2.26 长卵器蚜小蜂Aphelinus longiovipositorGeng, 2011（图3L） 分布：河北（邢台）、四川（都江堰）。

3 讨论

在自然条件下，寄生蜂能有效控制多数害虫的种群数量，使其不能对作物形成灾害；而在农林业生产实践中，寄生蜂种类调查是实施害虫生物防治的基础[41]。本研究通过野外采集和室内饲养，系统调查了中国栓皮栎上瘿蜂虫瘿类型，并明确虫瘿内的寄生蜂种类。在调查过程中发现，同种致瘿瘿蜂虫瘿在同时段的不同地区，形态特征会有所不同，有个体大小的差异，也有颜色和毛刺完全不同的情况；虫瘿个体大小的不同可能会引起寄生蜂种类差异，如毛瘿蜂属虫瘿相较于其它3 类虫瘿而言个体较大，形状较规则，发现的寄生蜂种类也更多；不同种虫瘿之间的寄生蜂会存在种类交叠的现象，如长尾小蜂科的横盾长尾小蜂（T.fasciscutellis）和光盾长尾小蜂（T.glabriscutellis）在毛瘿蜂属虫瘿和二叉瘿蜂属虫瘿中都有发现。

寄生蜂类群不仅存在拟寄生行为（Parasitoid behavior），还会因寄主资源有限、环境因素等产生其它寄生行为如重寄生（Hyperparasitism）行为和过寄生（Superparasitism）行为，重寄生现象在小蜂总科、姬蜂科和瘿蜂总科等里比较常见[42]。本研究所收集的寄生蜂都来自于瘿蜂虫瘿内部，观察和记录其寄生行为较为困难，故虫瘿内寄生蜂与瘿蜂或其它寄生蜂的寄生关系尚不明确。其中大多数寄生蜂可能是寄生瘿蜂的，但同时也可能存在重寄生蜂寄生其它寄生蜂，因此需要进一步探究瘿蜂虫瘿内寄生蜂的寄生关系，或可完善瘿蜂-寄主-寄生蜂整个体系。

同时在饲养过程中也发现我国栓皮栎瘿蜂虫瘿成熟时间主要集中在两个时间段，分别是每年的4—7 月和8—11 月，在虫瘿成熟但瘿内昆虫未羽化出瘿的时间段采集虫瘿最为合适[35]。寄生蜂通常在同批虫瘿内的瘿蜂出现部分羽化之后开始出虫，但常常因为枝条采下时间太久失水变枯而无法钻出虫瘿。因此，进一步观察了解不同寄生蜂的生物学特性，优化饲养方式，可能提高虫瘿出虫率。

寄生蜂的物种准确鉴定对后续生物学研究以及生物防治应用至关重要[41]。但因寄生蜂种类繁多，体型微小，形态差异较大，多数寄生蜂还存在雌雄异形的情况，同时还受地理分布的影响给传统分类学研究带来了巨大的挑战[41]。DNA 测序技术的迅猛发展，对于疑难物种的快速鉴定带来了技术革新，使用DNA 条形码技术进行寄生蜂辅助鉴定，也能帮助传统分类学研究提高鉴定准确性。此外，我国栓皮栎上的瘿蜂虫瘿形态类型多样，研究虫瘿与其内的寄生蜂对应关系，后续可以借助虫瘿性状进行寄生蜂辅助鉴定。

4 结论

本研究首次报道了我国栓皮栎上瘿蜂虫瘿内寄生蜂昆虫共计26 种，包括5 个中国新纪录种，同时详细记录了它们分布范围和对应的虫瘿类型；并描述了12 种栓皮栎上的瘿蜂虫瘿，提供了相关野外生态特征照片，为今后野外识别采集虫瘿奠定基础。