深圳福田土著和外来红树物种叶片的化学计量特征

朱德煌

(武夷学院生态与资源工程学院，福建省生态产业绿色技术重点实验室，福建 南平 354300)

红树植物是生长在热带、亚热带潮间带的木本植物，其具有泌盐机制[1]。植物生态化学计量学主要研究植物器官元素含量的计量特征以及它们与环境因素、生态系统功能之间的关系[2]。研究红树物种叶片的化学计量特征及其与叶片性状的关系，对红树林保护和认知红树林的生态功能具有重要意义。

植物的叶片能直接参与植物的光合作用和蒸腾作用，其对环境的响应比根和茎更为敏感。已经对各种类型湿地中植物的不同器官和全株样本的氮和磷元素的生态化学计量学特征开展了研究，植物叶片中的全氮和全磷含量明显大于植物的地上部分和茎[3]。长白山白江河天然和排水泥炭沼泽中的金露梅(Potentilla fruticosa)、狭叶杜香(Ledumpalustre)、小叶杜鹃(Rhododendroncapitatum)和油桦(Betula ovalifolia)叶片中的全氮和全磷含量都远大于根和茎[4]。由于常年受潮汐的影响，红树植物具有发达的支柱根，其获取营养物质的能力更强、机制更加复杂。对福建省漳江口红树林中的秋茄(Kandelia obovata)、桐花树(Aegiceraa corniculatum)、白骨壤(Avicennia marina)和 木 榄(Bruguiear gymnorrhiza)叶片的化学计量特征研究表明，成熟叶片的全碳、全氮和全磷含量都大于衰老叶片[5]；秋茄、木榄和桐花树叶片中的全氮和全磷含量都大于茎和根[6]。广东省、福建省和浙江省5处红树林中的秋茄成熟叶片全年平均热值都显著大于无瓣海桑(Sonneratia apetala)的成熟叶片[7]。种植无瓣海桑在一定程度上会导致秋茄明显发生个体发育漂变，并在一定程度上显著抑制秋茄的形态可塑性、生物量积累、增长速率和分配格局[8]。种植木榄、角果木(Ceriops tagal)、正红树(Rhizophora apiculata)、红海榄、白骨壤和桐花树120 d后，白骨壤叶片中的全氮含量最大，角果木叶片中的全钾含量最大，红海榄叶片中的全钙含量最大[9]。

本研究在福田红树林国家级自然保护区中，选择土著物种白骨壤、秋茄、桐花树和外来物种无瓣海桑、海桑(Sonneratia caseolaris)为研究对象，研究5种物种叶片的化学计量特征，分析5种物种叶片的化学计量特征与其性状的关系，旨在为该保护区的红树林保护和管理提供参考依据。

1 材料与方法

1.1 研究区

福田红树林国家级自然保护区位于广东省深圳市深圳湾东北部，是地处城市腹地的国家级自然保护区，其面积为367.64 hm2。该区域气候属于亚热带季风气候，年平均气温为22.6 ℃，年降水量为1 794 mm[10]。该保护区中的土著红树物种包括秋茄、白骨壤、桐花树、木榄和老鼠簕(Acanthus ilicifolius)等，从海南东寨港引进的外来红树物种包括海桑和无瓣海桑，秋茄群落、白骨壤群落、桐花树群落和无瓣海桑群落的面积占整个保护区红树群落面积的80%以上[11]。

1.2 采样地设置与样品采集

在福田红树林国家级自然保护区中的白骨壤群落区(22°31′43.28″N，114°0′10.84″E)、秋茄群落区(22°31′42.91″N，114°0′10.71″E)、桐花树群落区(22°30′50.79″N，114°1′52.60″E)、无瓣海桑群落区(22°31′39.63″N，114°0′10.67″E)和海桑群落区(22°31′40.62″N，114°0′10.71″E)中，分别设置1 处面积为200 m2的采样地。将每处采样地等分为2 个规格为10 m×10 m的样方。

白骨壤群落区、秋茄群落区、桐花树群落区、无瓣海桑群落区和海桑群落区采样地的海拔分别为0.40 m、0.40 m、0.10 m、0.25 m 和0.25 m。白骨壤、秋茄、桐花树、无瓣海桑和海桑的平均树高分别为5.60 m、5.92 m、3.51 m、11.44 m 和9.81 m，其平均胸径分别为17.54 cm、12.78 cm、6.12 cm、23.02 cm和18.20 cm。

于2020年7月1日至7日和8月10日至15日，采集5种物种的叶片样品。

每个采样日，在每处采样地的两个样方中，在东、西、南和北方向处，利用高枝剪，各采集成熟的叶片样品10 份，每份样品包括50 片叶片；在每处采样地中，利用探木钻，采集10 株成树的木芯样品。样品采集后，装袋、标记，运回实验室。

1.3 叶片功能性状测定方法

在每个物种的叶片样品中，选择10 片规格相近的叶片，用于测定叶面积、比叶面积和叶片干物质含量。利用EPSON 扫描仪，测定叶片的面积。叶片的比叶面积等于叶片面积除以其干质量。叶干物质含量等于叶片干质量除以叶片水饱和时的质量。

采用排水法，测定各物种木芯样品的木材密度。

将新鲜的叶片样品烘干、研磨、过2 mm筛，用于测定叶片的全碳、全氮、全磷和全钾含量。采用重铬酸钾氧化-加热法，测定叶片的有机碳含量。采用凯氏定氮法，测定叶片的全氮含量。采用钼锑抗比色法，测定叶片的全磷含量。采用火焰光度法，测定叶片的全钾含量。

1.4 数据分析方法

采用单因素方差分析方法，分析5种红树叶片中全碳、全氮、全磷和全钾含量及其化学计量比的差异。

采用变异系数，分析5 种红树叶片中全碳、全氮、全磷和全钾含量及其化学计量比的变异程度。

采用异速生长方程，描述5 种红树叶片中全碳、全氮、全磷和全钾含量在其生长过程中两两之间的关系。采用标准化主轴回归分析方法(SMA)，利用R 4.0.1 软件中的Smart 包，建立异速生长方程。

采用Pearson 相关分析方法，分析5 种红树叶片中全碳、全氮、全磷和全钾含量及其化学计量比与其叶片功能性状指标值之间的关系。

2 结果与分析

2.1 叶片中的全碳、全氮和全磷含量及其化学计量比

在5种物种叶片的全碳含量中，无瓣海桑叶片中全碳含量的平均值(454.27 mg/g)最大，其显著大于秋茄和海桑叶片中全碳含量的平均值，3种土著物种叶片中的全碳含量无显著差异(表1)。白骨壤、秋茄、海桑和无瓣海桑叶片中全氮含量的平均值分别为18.39 mg/g、16.56 mg/g、18.83 mg/g 和17.86 mg/g，其都显著大于桐花树叶片中全氮含量的平均值。在5种物种叶片的全磷含量中，白骨壤叶片中全磷含量的平均值(2.79 mg/g)最大，其显著大于其他物种叶片中全磷含量的平均值。在5 种物种叶片的全钾含量中，桐花树和秋茄叶片中的全钾含量的平均值分别为6.74 mg/g和9.55 mg/g，其显著小于白骨壤、无瓣海桑和海桑叶片中的全钾含量的平均值。

表1 5种红树物种叶片中的全碳、全氮、全磷和全钾含量Table 1 Contents of total carbon,total nitrogen,total phosphorus and total potassium in leaves of 5 mangrove species

由表2 可知，在5 种物种叶片的碳氮比中，桐花树叶片碳氮比的平均值(28.29)最大，其显著大于其他4 种物种叶片碳氮比的平均值。在5 种物种叶片的碳磷比中，秋茄叶片碳磷比的平均值(349.25)最大，其显著大于白骨壤和海桑叶片碳磷比的平均值，白骨壤叶片碳磷比的平均值(151.41)最小。在5种物种叶片的碳钾比中，桐花树叶片碳钾比的平均值(79.07)最大，其显著大于其他4种物种叶片碳钾比的平均值。在5 种物种叶片的氮磷比中，只有秋茄叶片氮磷比的平均值大于14，白骨壤叶片氮磷比的平均值显著小于其他4 种物种。秋茄和桐花树叶片氮钾比的平均值显著大于白骨壤、无瓣海桑和海桑。在5 种物种叶片的磷钾比中，桐花树叶片磷钾比的平均值(0.27)最大，其显著大于秋茄、无瓣海桑和海桑叶片磷钾比的平均值。

表2 5种红树物种叶片中碳、氮、磷和钾元素含量的化学计量比Table 2 The stoichiometric ratios of carbon,nitrogen,phosphorus and potassium contents in leaves of 5 mangrove species

无瓣海桑和海桑叶片中全碳含量的变异系数(都大于10%)较大，秋茄和桐花树叶片中全碳含量的变异系数(都小于3%)较小(表3)。在5种物种叶片全氮含量的变异系数中，只有桐花树叶片全氮含量的变异系数达到了10%。在5 种物种叶片全磷含量的变异系数中，桐花树、无瓣海桑和海桑叶片全磷含量的变异系数达到了20%及以上。5 种物种叶片全钾含量的变异系数都大于30%。5 种物种叶片碳氮比的变异系数都小于20%。5 种物种叶片碳磷比和氮磷比的变异系数分别变化在4%～31%和10%～32%，海桑叶片的碳磷比(31%)最大，桐花树叶片的氮磷比(32%)最大。5 种物种叶片的碳钾比、氮钾比和磷钾比分别变化在32%～64%、31%～58%和38%～53%，海桑叶片的碳钾比(64%)和氮钾比(58%)都最大，桐花树叶片的磷钾比(53%)最大。

表3 5种红树物种叶片中的全碳、全氮、全磷和全钾含量和碳、氮、磷和钾元素的化学计量比的变异系数Table 3 The coefficients of variation of total carbon,total nitrogen,total phosphorus and total potassium contents and stoichiometric ratios of carbon,nitrogen,phosphorus and potassium in leaves of 5 mangrove species

2.2 叶片营养元素含量之间的化学计量关系

由表4可知，只有桐花树叶片和无瓣海桑叶片中的全氮含量与全磷含量之间存在显著的异速生长关系，其异速生长指数分别为-1.82和2.69；只有桐花树叶片中的全磷含量与全钾含量之间存在显著的异速生长关系，其异速生长指数为-0.82。

表4 5种红树物种叶片中的全碳、全氮、全磷和全钾含量两两之间的通过显著性检验的异速生长方程的参数Table 4 The parameters of the allometric growth equations tested by significance test between the total carbon,total nitrogen,total phosphorus and total potassium contents in the leaves of 5 mangrove species

2.3 叶片化学计量特征与其功能性状的关系

5种红树物种的木材密度只分别与叶面积(n=50，r=-0.45，p＜0.01)、比叶面积(n=50，r=-0.42，p＜0.01)显著负相关；叶片中的全碳含量只与碳氮比显著正相关(n=50，r=0.62，p＜0.01)，只与胸径显著负相关(n=50，r=-0.30，p＜0.05)；叶面积只分别与比叶面积(n=50，r=0.39，p＜0.01)、叶片干物质含量(n=50，r=0.64，p＜0.01)显著正相关。

由表5 可知，5 种红树物种叶片中的全氮含量、全钾含量分别与植物的胸径显著正相关；叶片中的全氮含量、全钾含量分别与碳氮比、碳钾比、氮钾比、磷钾比显著负相关；叶片中的全磷含量与比叶面积显著正相关，与碳磷比、氮磷比显著负相关；除了氮磷比，叶片的其他营养元素含量化学计量比都分别与胸径显著负相关；叶片的比叶面积分别与碳磷比和氮磷比显著负相关；叶片干物质含量分别与全钾含量、胸径显著负相关，与叶片碳钾比、氮钾比和叶面积显著正相关。

表5 5种红树物种叶片中营养元素含量及其化学计量比与叶片功能性状指标值之间的相关系数Table 5 The correlation coefficients between contents of nutrient elements,and their stoichiometric ratios in the leaves of 5 mangrove species and the index values of leaf functional traits

3 讨 论

福田红树林国家级自然保护区中的外来物种无瓣海桑叶片的全碳含量大于土著物种秋茄、白骨壤、桐花树和外来物种海桑。研究表明，无瓣海桑具有较高的储碳能力[12]。这与无瓣海桑的高生长速率和较强的适应能力有关[13]。在本研究中，无瓣海桑叶片中全碳含量的变异系数较大；除了桐花树和秋茄叶片中全氮含量的平均值小于17.70 mg/g以外，其他3种红树物种叶片中全氮含量的平均值都大于中国湿地中主要植物叶片全氮含量的平均值(16.07 mg/g[3])和德国湿地中植物叶片全氮含量的平均值(17.70 mg/g[14])；秋茄和桐花树叶片中全碳含量的平均值都大于漳江口的秋茄和桐花树[6]，而其全氮含量则小于漳江口的秋茄和桐花树，说明纬度对红树物种叶片中的营养元素含量具有影响。5 种红树物种叶片中全磷含量的平均值都小于3.00 mg/g，其中，仅白骨壤叶片中全磷含量的平均值大于中国湿地中主要植物叶片全磷含量的平均值(1.85 mg/g[3])和德国湿地中植物叶片全磷含量的平均值(1.87 mg/g[14])。秋茄和桐花树叶片中全钾含量的平均值小于10 mg/g，而白骨壤、无瓣海桑和海桑叶片中全钾含量的平均值则大于中国陆生植物叶片中全钾含量的平均值(18.30 mg/g[15])。

不同物种叶片的化学计量特征存在差异[16]。植物叶片的碳氮比、碳磷比和碳钾比值能反映植物叶片中氮、磷和钾元素对碳元素的同化能力，也能在一定程度上表征植物对营养元素的利用效率[17]。研究发现，当植物叶片的氮磷比小于14时，植物生长会受到氮元素的限制；当14＜氮磷比＜16时，植物生长会受到氮和磷元素的共同限制；当氮磷比大于16 时，植物生长会受到磷元素限制[18]。在本研究中，除了秋茄以外，其他4 种物种叶片的氮磷比都小于14。5种物种叶片的氮磷比都大于中国湿地中植物叶片氮磷比的平均值(8.67[3])，但是都小于中国陆生植物叶片氮磷比的平均值(14.40[19])。全球植物叶片氮磷比的平均值为11.8[20]，白骨壤和桐花树叶片氮磷比的平均值都小于11.8，秋茄、无瓣海桑和海桑叶片氮磷比的平均值都大于11.8。与土著物种相比，无瓣海桑和海桑叶片氮磷比的平均值更接近14，说明土著物种比无瓣海桑和海桑更受氮元素的限制。秋茄生长可能受氮和磷元素的共同限制。因为秋茄耐寒而分布范围较广，故秋茄在中国东南沿海地区均有分布，其具有较宽的生态位[7-8]。本研究中的秋茄和桐花树叶片的碳氮比和碳磷比都大于漳江口的秋茄和桐花树，这与福田红树林国家级自然保护区中秋茄和桐花树叶片的全碳含量较大、全氮含量较小有关。除了海桑叶片的碳氮比和白骨壤叶片的碳磷比以外，5种红树物种叶片的碳氮比和碳磷比都大于全球植物叶片的碳氮比和碳磷比的平均水平[21]。福田红树林国家级自然保护区中白骨壤叶片的氮钾比(1.07)小于在海南省三亚市人工种植的白骨壤叶片的氮钾比(1.65[9])，而桐花树叶片的氮钾比(2.48)则大于海南省三亚市人工种植的桐花树叶片的氮钾比(1.07[9])，说明纬度能直接影响红树物种叶片的化学计量特征。本研究的桐花树叶片和秋茄叶片中的碳、氮、磷之比分别为106∶4∶1 和135∶6∶1，其小于漳江口的桐花树叶片和秋茄叶片中的碳、氮、磷之比[5]，这主要是因为地理位置不同所致。

在本研究中，5种红树物种叶片中全碳含量的变异系数都较小，可能是红树物种主要通过光合作用吸收碳元素，因此，红树物种体内的碳元素维持在相对稳定的水平上；3种土著物种叶片中全碳含量的变异系数都小于外来物种，说明外来红树物种叶片中的全碳含量受外界环境影响较大。5种红树物种叶片中全钾含量的变异系数都大于全碳、全氮和全磷含量。植物叶片中的钾元素能促进蛋白质的合成和参与糖的合成[22]。红树植物属于胎生植物，与非胎生植物相比，红树植物在脱离母体时已经形成相对完整的幼苗，因而红树植物具有较强的适应海岸环境的能力[23]。因此，红树植物叶片中营养元素含量的变异系数小于非胎生植物，并且比较稳定。

在本研究中，桐花树叶片中的全氮含量与全磷含量、全磷含量与全钾含量之间存在异速生长关系，其异速生长指数分别为-1.82 和-0.82；无瓣海桑叶片中的全氮含量与全磷含量之间存在异速生长关系，其异速生长指数为2.69，说明这两种物种叶片中的营养元素含量之间的关系明显不同。

5 种红树物种叶片中的全氮含量与碳氮比显著负相关，这是因为叶片中的全氮含量能决定叶片碳氮比的变化所致[24]。虽然红树植物叶片中的全碳含量与全钾含量不相关，但是叶片的碳氮比与碳钾比显著正相关，表明红树物种叶片的碳氮比与碳钾比之间的耦合关系主要由氮元素和钾元素含量主导[24]。5 种红树物种叶片的比叶面积分别与叶片中的全氮含量、全磷含量显著正相关，这是因为比叶面积表征植物的光合作用，而氮元素和磷元素直接参与植物的光合作用；比叶面积分别与叶片的碳磷比、氮磷比显著负相关，这是由于氮元素和磷元素的含量直接决定植物光合作用的效率所致；叶片干物质含量分别与叶片的碳钾比、氮钾比显著正相关，其原因是叶片中的钾元素在植物的新陈代谢和光合作用中起着非常重要的作用[15]。若红树物种体内缺乏钾元素，则植株枯萎和叶片变黄。

4 结 论

福田红树林国家级自然保护区的外来物种无瓣海桑叶片中的全碳含量显著大于土著物种秋茄，外来物种无瓣海桑和海桑叶片中的全氮含量都显著大于土著物种桐花树，2种外来物种叶片中的全磷含量都显著大于土著物种白骨壤，2种外来物种叶片中的全钾含量都显著大于土著物种桐花树和秋茄。5 种红树物种叶片中营养元素含量的变异系数都较小。2 种外来物种全碳含量和碳氮比的变异系数都大于土著物种。桐花树叶片中的全氮含量与全磷含量、全磷含量与全钾含量之间存在异速生长关系，无瓣海桑叶片中全氮含量与全磷含量之间存在异速生长关系。在5 种红树物种中，除了秋茄生长受氮和磷元素的共同限制以外，其他4种物种的生长都受氮元素限制。5种物种的功能性状可以改变其叶片中营养元素含量的化学计量比，而且两者存在一定的耦合关系。