林龄和季节交互对杨树人工林土壤节肢动物群落结构的影响

刘兴婕,吴琪祺,李媛媛, *,阮宏华,丁学农,曹国华,沈彩芹

(1.南京晓庄学院食品科学学院,江苏 南京 211171;2.南京林业大学生态与环境学院,江苏 南京 210037;3. 江苏省东台市林场,江苏 东台 224200)

土壤节肢动物作为森林生态系统的重要功能组分[1-4],影响土壤有机质分解及养分循环过程[2, 5-6],进而调控植物生长、植物群落多样性及植被演替[7]。同时,土壤节肢动物群落受植物群落的反馈调控。研究表明,林分年龄能够显著影响土壤节肢动物群落的种类组成、结构和多样性[8]。而林龄对土壤动物类群影响也存在一定的地域差异性。在欧洲云杉(Piceaabies)林研究中,甲螨的数量在腐殖质丰富的成熟林(林龄136 a)高于次生林(林龄24 a)[9],而其物种丰富度在25年生林中最高[10];在北方针叶林中,弹尾纲物种的数量和丰富度在幼龄林高于成熟林[11]。目前,大多数研究仅关注土壤动物特定功能种群随林龄的变化情况,而土壤节肢动物群落结构如何随林龄变化尚不清楚。 降雨和气温的季节变化在调控土壤温湿度时一方面直接影响土壤节肢动物[12-13],另一方面改变土壤微生境及养分状况间接影响土壤节肢动物群落结构[14]。有研究表明季节动态变化强烈影响土壤节肢动物群落[15-16],但也有研究表明林分年龄对土壤节肢动物的影响更为显著[17]。因此,目前关于林龄、季节变化对土壤节肢动物群落结构影响的认识仍然比较模糊。杨树(Populusspp.)因生长迅速、提供木材并有助于改善盐碱地土壤质量在中国广泛种植,对生态系统的固碳增汇具有重要的作用[18-19]。本研究以江苏沿海地区杨树人工林为对象,探讨不同林龄(5、10和21年生)和采样时间(5、8、11、2月)对土壤节肢动物群落结构及多样性的影响,旨在为人工林生物多样性保护和生产力维持提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区域位于江苏东台黄海国家森林公园(102°07′～102°53′E,32°33′～32°57′N),属于北亚热带海洋性季风气候。过去10年中年平均气温约15.4 ℃, 降雨量1 050.0 mm,相对湿度 76.0%。森林公园占地约3 000 hm2,大部分为杨树(Populusdeltoides)纯林,林龄3～23 a。 林下植被中,灌木类主要有竹叶花椒(Zanthoxylumarmatum)、三裂绣线菊(Spiraeatrilobata)、白马骨(Serissaserissoides)、桑树(Morusalba)、构树(Broussonetiapapyrifera);草本主要有淡竹叶 (Lophatherumgracile)、求米草(Oplismenusundulatifolius)、芒(Miscanthussinensis)、鹅观草(Elymuskamoji)、一年蓬(Erigeronannuus)、小蓬草(Erigeroncanadensis)、光果田麻 (Corchoropsiscrenatavar.hupehensis);藤本主要有乌蔹莓(Causonisjaponica)、薯蓣(Dioscoreapolystachya)。

1.2 试验设计

根据森林公园提供的管理记录,选择造林前管理措施和植被群落结构组成相似,地势平坦(高程差异小于5 m)的杨树人工林,分别为5、10和21年生杨树纯林。每个林龄内设置样地20 m × 30 m,3个重复(重复样地间的空间隔离500～600 m),共设置9个样地。样地内林木胸径大于5 cm的树测定记录树高(m),5、10和21年生人工林的树高分别为(15.65 ± 1.03)、(21.1 ± 1.05)和(26.5 ± 0.62)m。用数码照片提取林冠盖度,目测估计法调查灌木和草本的盖度[20],5、10和21年生人工林冠盖度分别为43%、55%和75%。

1.3 样品采集及分析

2013年8月至2014年5月进行样品采集,分别在2013年8和11月、2014年2和5月共采集4次。每个样地内随机选取5个采样点,用直径为5 cm的土钻采集0～20 cm土层土壤节肢动物样品,所有土壤动物样品装入透气的收集袋保存,迅速带回实验室。采用Tullgren漏斗法(Tullgren Funnel Unit,BURKARD,UK)分离收集土壤动物[21]。土壤节肢动物分类到目[22],多样性指数选用丰富度(物种种数)、Simpson优势度指数、Shannon-Wiener多样性指数和均匀度指数[23-24]。

参照文献[25-26]进行土壤理化性质的测定,土壤含水率采用鲜土烘干法测定,pH采用电位法测定,土壤总氮和碳含量用元素分析仪(Elementar,Vario ELIII,Elementar Analysen Systeme GmbH,Hanau,Germany)测定,铵态氮和硝态氮含量分别采用纳氏试剂比色法[25]和紫外分光光度法[26]测定。实验地林分土壤基本理化性质见表1。

表1 不同林龄杨树人工林土壤性质

1.4 数据处理

采用lme4 包混合线性模型[27]检验林龄和时间对土壤节肢动物密度、丰富度指数和均匀度指数的影响,模型如下:

Yijkl=Ai+Dj(k)+Ai×Dj(k)+πk+εl(ijk)。

式中:Y表示土壤节肢动物个体总数量以及主要类群[前气门亚目(Prostigmata)、甲螨亚目(Oribatida)、弹尾纲(Collembola)、膜翅目(Hymenoptera)和鞘翅目(Coleoptera)]的数量、土壤节肢动物类群的物种丰富度和均匀度指数;A表示林龄;D表示采样时间;π表示样地随机效应;ε表示随机采样误差。公式中小写字母的数值i(i= 1, 2, 3)表示3个林龄;j(j= 1, 2, 3, 4)表示4次采样;k(k= 1, 2, …, 9)表示9个样地;l(l= 1, 2, 3)表示3个重复。对原始数据作 lg(x+1)转换以使数据符合或近似符合正态分布。非参数多元方差分析(PerMANOVA)检验林龄和时间对土壤节肢动物多样性及群落结构的影响[28]。所有的统计分析用 R 3.4.1进行。

2 结果与分析

2.1 土壤节肢动物类群组成及数量变化

分析发现,在0 ～20 cm 土层中,主要为中小型土壤动物,在3个林龄杨树人工林4次采样中共捕获土壤动物795只。土壤节肢动物优势类群排序为前气门亚目、甲螨亚目、膜翅目、弹尾纲、双翅目和鞘翅目。 林龄、采样时间及两者间的交互作用显著影响土壤节肢动物个体总数量(表2)。主效应林龄的方差大于采样时间的方差,且两者交互作用的方差大于主效应方差之和(表2)。

表2 林龄和采样时间对杨树人工林土壤节肢动物 数量的双因素方差分析

从不同林龄来看,5、10和21年生杨树人工林土壤节肢动物个体总数分别为(9.3 ± 2.3)、(34.3 ± 7.3)和 (22.7 ± 3.7)只;总体平均而言,10年生人工林的土壤节肢动物个体数量最高,5年生人工林的最低。从季节变化看,2、5、8和11月土壤节肢动物个体数量分别为(12.4 ± 3.1)、(32.7 ± 10.2)、(24.6 ± 6.3)和(18.7 ± 2.2)只;各月土壤节肢动物个体总数从大到小表现为:5月>8月>11月>2月。

研究发现,5月时土壤节肢动物个体总数10年生人工林的最高,5年生人工林的最低;8月,土壤节肢动物个体总数随林龄增加而增加(图1)。2和11月时土壤节肢动物个体总数受林龄影响不大。从不同优势类群来看,前气门亚目物种个体数量变化和土壤节肢动物个体总个体数变化趋势基本一致。2、5和8月甲螨亚目物种数量在10年生人工林中最高。膜翅目物种数量5月在10年生人工林中最高,8月在21年生人工林中最高。8月和11月弹尾纲物种个体数量随林龄增加而增加,而在2和5月林龄作用减弱。林龄、时间及其交互作用均不影响鞘翅目物种数量。

均值与自举法95%置信区间不重叠表示差异显著(P<0.05)。下同。Difference is a statistically significant at α = 0.05 when 95% bootstrapped confidence intervals do not overlap other means. 图1 杨树人工林土壤节肢动物个体总数和优势类群个体数随林龄和季节的变化Fig. 1 The effects of stand age and sampling time on the total and main soil arthropods number in poplor plantctions

2.2 土壤节肢动物群落多样性变化

分析发现,林龄、时间及两者间的交互作用显著影响土壤节肢动物物种丰富度指数,主效应时间比林龄解释更多的差异(表3、图2)。从林龄变化来分析,土壤节肢动物物种丰富度指数在10年生人工林中的高于5年生的,20年生与10年和5年生人工林间没有差异。从季节变化分析,土壤节肢动物物种丰富度指数在5月和8月显著高于2月和11月。5月时10年生人工林的物种丰富度最高;2月和8月时10年和21年生人工林的物种丰富度高于5年生人工林的;11月时3个林龄间物种丰富度没有显著差异。林龄及其与时间的交互作用显著影响均匀度指数(表3、图2)。2月时10年和21年生人工林的物种均匀度指数高于5年生人工林的;5月和10月时10年生人工林的最低;8月时10年生人工林的最高。

图2 杨树人工林土壤节肢动物类群的物种丰富度和均匀度指数随林龄和采样时间的变化Fig. 2 The effects of stand age and sampling time on the richness and evenness of soil arthropods in poplar plantations

表3 非参数多因素方差分析杨树人工林土壤节肢 动物群落结构组成随林龄和时间变化

表3 林龄和采样时间对杨树人工林土壤节肢动物 多样性指标的双因素方差分析

2.3 林龄和季节对土壤节肢动物群落结构的影响

采用非参数多因素方差分析(PerMANOVA)方法,对杨树人工林土壤节肢动物类群的群落结构组成随林龄和季节变化进行解析,结果表明林龄、时间及其交互作用显著影响土壤节肢动物群落结构组成,共解释74%类群群落结构组成差异 (表 3)。

非度量多维度(NMDS,胁迫系数为0.099)分析显示,从林龄来看,10年生杨树人工林土壤动物群落结构组成位于图的左上部与5年和21年生杨树人工林分离,尤其是在2、5和8月。从采样时间看,5月和8月位于图的上方,2月和11月位于图的下方(图3)。表明10年生杨树人工林土壤节肢动物类群的群落结构组成不同于5年和21年生人工林的。杨树人工林土壤节肢动物类群的群落结构组成在5月和8月不同于2月和11月。

非度量多维度控制胁迫系数为0.099 The best NMDS solution was attained at a stress of 0.099图3 非度量多维尺度分析杨树人工林土壤节肢 动物群落结构组成随林龄和时间的变化Fig. 3 Nonmetric multidimensional scaling ordination (NMDS) showing two-dimensional representation of soil arthropod composition in poplar plantations

3 讨 论

3.1 林龄的影响

土壤节肢动物数量和丰富度在中龄林最高,随着林龄的增加而增加均有报道[9, 16, 29]。首先,林下植被类型和地表凋落物的形成时间影响土壤节肢动物食物的数量和质量,成熟林地表凋落物层较厚且腐殖质形成时间较久富含真菌菌丝,为食真菌物种如甲螨提供更多的食物[9, 30]。其次,土壤物理结构和有机质质量影响土壤动物群落[2, 31-33],土壤质量较差时林下植被对土壤水分和养分利用较多,留给土壤动物的资源较少,导致土壤动物数量减少[34]。本研究中,土壤水分和有效氮含量在10年生人工林中高于5年和21年生人工林,因此10年生人工林土壤节肢动物总数较高。由于优势物种的数量例如前气门亚目和甲螨亚目在10年生人工林中急剧增加,从而导致10年生人工林中物种均匀度指数降低。再次,由于不同研究具体林龄的差异,本研究结果很难与之直接对比。正如中度干扰假说预测,本研究10年生人工林土壤节肢动物物种丰富度最高,可能是物种组成从演替初期先锋物种组成逐渐发展到演替后期的结果[35]。

3.2 季节的影响

季节变化是大多数生态系统的一个重要特征,不同生态系统土壤动物群落结构的季节变化特征已有研究[16, 36]。本研究结果表明,土壤节肢动物数量和物种丰富度在5月和8月较高,物种群落结构组成在5月和8月也与2、11月显著不同。横断山脉6个不同生境的土壤动物群落结构组成表现明显的季节变化,可能与降水和温度的季节变化相关[13]。欧洲云杉(Piceaabies)林中土壤动物数量在朝南方向最高可能与较多的阳光照射提供更多的资源相关[37]。本研究进一步表明,季节比林龄对土壤节肢动物群落结构组成的影响更大。这表明土壤节肢动物群落结构组成在不同林龄的采样周期内变化较大,并可能与季节变化所引起的微气候环境和食物资源相关。气候变化是影响土壤节肢动物的关键因素,土壤节肢动物数量和多样性直接或间接地受到气候因素如降雨、紫外线以及土壤温、湿度[12, 38]等因素的影响。本研究区域,降水和温度从秋季到春季增加,并在夏季达到最高,土壤湿度可能是影响本研究土壤节肢动物关键因素[39]。

3.3 林龄和季节的交互作用

林龄、时间及两者交互作用显著影响土壤节肢动物的数量、多样性和群落结构组成,林龄的影响在温暖潮湿的季节比寒冷干燥的季节更显著。研究结果与荒漠草原[16]和干燥的热带森林[39]研究结果相一致。林龄和时间主效应可以解释土壤节肢动物数量、多样性和群落结构组成的差异,但是林龄和时间交互作用超过了主效应之和,表明林龄对土壤节肢动物的影响依赖于季节的差异。杨树人工林为落叶林,不同林龄林分冠层盖度无差异,因此冬季林龄间小气候差异较小。夏季林龄间土壤水分、养分和枯枝落叶量的差异较大[40-41],可能是导致10年生杨树人工林土壤节肢动物数量、物种丰富度最高的重要因素,进而10年生人工林群落结构也显著不同于5年和21年生的。

综上所述,林龄和季节显著影响土壤节肢动物个体总数和物种丰富度,在10 年生人工林和夏季最高。林龄和季节也影响土壤节肢动物群落结构组成,林龄对土壤节肢动物群落结构组成的影响在温暖潮湿的季节最为明显。此外阐明林龄和季节变化影响土壤节肢动物群落变化的内在机制,尤其是关于土壤节肢动物物种分类和功能群特征,尚需进一步研究。