发育高温对烟粉虱及其优势寄生蜂适合度和同步性的影响

冯雪莹， 王路宽， 黄玉翠， 杨春萍， 徐海云

（河北大学生命科学学院，河北 保定 071002）

昆虫作为变温动物，对环境中温度的变化格外敏感。研究表明，温度的升高会对昆虫的生长发育、繁殖力、生理生化代谢、生态适应性产生直接或间接的影响[1-4]，如高温会改变昆虫的发育历期、存活率及种群参数[5-6]，改变昆虫体内含水量[7]，破坏细胞稳态及细胞骨架结构[8]，抑制昆虫的交配产卵行为[9]，降低繁殖力[10-11]等。然而也有研究表明，昆虫可依赖其自身完备的响应机制来抵御一定程度的高温胁迫[12-14]。因此，研究高温对昆虫的影响，有利于揭示昆虫对高温胁迫的适应性机制。

寄生蜂作为寄主植物-昆虫-天敌系统中的最高营养级，具有高水平的营养专化性，它们对温度变化的响应受寄主对温度变化响应的约束[15]，这使得它们对温度变化的响应更为敏感[16]。因此，高温对寄生蜂的负面影响要强于对其寄主昆虫的影响[17]。寄主昆虫和寄生性天敌对温度变化的敏感性不同，可能导致二者之间的同步性发生改变[17-22]，最终导致在气候变暖下害虫暴发的强度和频率的增加[23]。因此，比较不同营养级之间对温度响应的差异，不仅可以更好地了解高温对昆虫与天敌的种间互作的影响，还可以在群落水平预测害虫及天敌的种群变化动态[24]。

烟粉虱（Bemisia tabaciGennadius）属半翅目、粉虱科、小粉虱属，是一种危害十分严重的世界性入侵害虫，已在全球范围内造成了严重的经济损失[25]。烟粉虱对寄主植物的为害方式除直接吸食植物汁液和分泌蜜露诱发霉污病外，其携带的多种植物病毒还可导致植物代谢紊乱[26]。丽蚜小蜂（Encarsia formosaGahan）属膜翅目、恩蚜小蜂属，是烟粉虱的主要寄生性天敌之一，可通过寄生和取食2种方式控制烟粉虱的为害。已有研究表明，丽蚜小蜂对烟粉虱的寄生率可高达70.0%～94.6%[27]。近年来，丽蚜小蜂在我国已实现商品化生产，并在设施蔬菜生产中大面积推广应用[28]。

目前，有关高温对烟粉虱及其寄生蜂生长发育影响的研究，多数只关注寄主或寄生蜂单一物种在恒定高温或短时高温下的适应性及耐药性[29-34]，对于变温条件下烟粉虱与其寄生蜂的温度响应差异及复杂的种间互作关系鲜有报道。因此，本研究以烟粉虱及其优势寄生蜂丽蚜小蜂组成的系统为研究对象，将不同营养级的2种昆虫成虫前期分别暴露于恒定适温和高/适温交替条件下，明确二者对温度变化的响应差异及同步性改变，以期在群落水平揭示气候变暖对农业害虫-天敌系统的作用规律，为制定高效的害虫防控体系提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

烟粉虱MED于2015年8月采自白洋淀地区露天蔬菜上，经线粒体DNA细胞色素氧化酶Ⅰ基因序列鉴定明确其生物型。以棉花为寄主植物饲养于河北大学生命科学学院温室中［温度（26±2） ℃、相对湿度65%±5%、光周期昼14 h/夜 10 h］的养虫笼（60 cm×60 cm×60 cm）内，每笼6～8盆棉花植株，无用药史，饲养约30代后用于本试验。

丽蚜小蜂于2015年9月采自保定地区露天蔬菜上，并已经过形态学和分子生物学鉴定，以棉花为寄主植物饲养于河北大学生命科学学院温室中［温度（26±2） ℃、相对湿度65%±5%、光周期昼14 h/夜10 h］，无用药史。

寄主植物棉花（Gossypiumhirsutum），品种为‘新科8号’，由河北可利尔种业有限公司选育。

1.2 温度设置

本研究共设置4个温度梯度和2种温度变化模式，分别为恒定适温（26 ℃）和高/适温交替（30/26、34/26和38/26 ℃），每日具体温度设置见表1。所需温度由人工气候箱（型号：PRX-4500-30，中国宁波海曙赛福实验仪器厂，相对湿度均为65%±5%、光周期为昼14 h/夜 10 h）控制，试验温度波动范围为±1 ℃。

表1 每日温度设置Table 1 Daily temperature setting

1.3 烟粉虱适合度指标的测定

将播种后的棉花分别置于适温（26 ℃）和高/适温交替（30/26、34/26和38/26 ℃）条件的人工气候箱内培养，待棉花植株长至4～5片真叶时，选取健康无虫的棉花植株，采用活体植株叶片微虫笼接虫法，每株棉花固定1只微虫笼，每笼接入15对烟粉虱，产卵寄生24 h后移除微虫笼及烟粉虱成虫，以获得同期烟粉虱卵。每个温度处理至少设置4个微虫笼，每只微虫笼内子代烟粉虱数量13～41头，共计509头。为每笼内每头烟粉虱编号，并逐日观察统计每头烟粉虱成虫前期各阶段的发育时间和存活率，测量初羽化雌虫后足胫节长度。

1.4 丽蚜小蜂适合度指标的测定

按照上述试验方法获得不同温度下培育的棉花植株及烟粉虱2龄若虫，采用活体植株叶片微虫笼接蜂法，每笼接入2～3头丽蚜小蜂，产卵寄生24 h后移除微虫笼及寄生蜂，以获得同期被寄生蜂寄生的寄主。随后，将上述植株分别置于适温（26 ℃）和高/适温交替（30/26、34/26和38/26 ℃）条件的人工气候箱内继续培养，每个温度处理至少设置5个微虫笼，每只微虫笼内子代寄生蜂数量8～42头，共计697头。为每笼内每头子代寄生蜂编号，逐日观察统计每头寄生蜂成虫前期各阶段的发育时间和存活率，并测量、统计初羽化雌蜂后足胫节长度、抱卵量及卵大小。

1.5 数据统计与分析

采用单因素方差分析（one-way ANOVA）比较烟粉虱及丽蚜小蜂的发育历期、存活率和个体大小等参数的差异，并采用Tukey HSD方法进行多重比较。以上数据分析均采用SPSS 19.0统计软件进行，显著性水平为P＜0.05。

2 结果与分析

2.1 发育高温对烟粉虱适合度的影响

2.1.1 发育历期 不同发育温度下烟粉虱成虫前期各阶段发育历期见表2，除4龄若虫（F3,22=0.82，P=0.497）外，烟粉虱卵-1龄若虫、2龄若虫和3龄若虫各阶段的发育历期随着温度的升高而逐渐缩短（F3,22=5.58～50.07，P＜0.01）。与适温（26 ℃）条件下相比，34/26和38/26 ℃高/适温交替条件下烟粉虱整个成虫前期（卵-成虫）的发育历期明显缩短（F3,22=23.04，P＜0.01），其中，以38/26 ℃变温条件下最短，仅为13.6 d。

表2 不同温度下烟粉虱成虫前期各阶段发育历期Table 2 Development duration of each stage of Bemisia tabaci pre-adult under different temperatures

2.1.2 存活率 不同发育温度条件下烟粉虱1龄、2龄和3龄若虫存活率如表3所示，各高/适温交替（30/26、34/26、38/26 ℃）处理与适温（26 ℃）处理相比，烟粉虱1龄、2龄和3龄若虫各龄期存活率和累计存活率差异均不显著（F3,22=1.20～1.96，P=0.155～0.336）。

表3 不同温度下烟粉虱1～3龄期若虫存活率Table 3 Survival rates of Bemisia tabaci 1st to 3rd nymph under different temperature

2.1.3 个体大小 由图1可知，随着发育温度的升高，烟粉虱初羽化雌成虫后足胫节长度显著降低（F3,199=44.66，P＜0.01）。26、30/26、34/26和38/26 ℃条件下发育获得的烟粉虱雌成虫后足胫节长度分别为378.7、376.3、368.4和347.0 µm，34/26和38/26 ℃下发育获得的初羽化雌成虫后足胫节长度显著低于26和30/26 ℃下发育获得的雌虫。

图1 不同发育温度下烟粉虱雌虫后足胫节长度Fig. 1 Hind tibia length of Bemisia tabaci female under different development temperatures

2.2 发育高温对丽蚜小蜂适合度的影响

2.2.1 发育历期 比较分析不同发育温度条件下丽蚜小蜂成虫前期各阶段发育历期的结果（表4）可知，与适温（26 ℃）相比，高/适温交替（30/26、34/26和38/26 ℃）条件下发育的丽蚜小蜂卵-幼虫期、蛹期和整个成虫前期（卵-成虫）发育历期均显著缩短（F3,21=56.80～156.31，P＜0.01）。丽蚜小蜂卵-幼虫期由适温（26 ℃）条件下的8.1 d缩短到高/适温交替（38/26 ℃）条件下的7.0 d，蛹期由26 ℃条件下的7.7 d缩短到变温38/26 ℃条件下的5.8 d，整个成虫前期（卵-成虫）由26 ℃条件下的15.8 d缩短到变温38/26 ℃条件下的12.8 d。

表4 不同温度下丽蚜小蜂成虫前期各阶段发育历期Table 4 Development duration of each stage of Encarsia formosa pre-adult under different temperatures

2.2.2 化蛹率 由表5可知，在适温（26 ℃）和高/适温交替（30/26、34/26和38/26 ℃）条件下发育的丽蚜小蜂幼虫的平均化蛹率分别为84.4%、84.6%、90.1%和95.2%，各温度处理间差异不显著（F3,24=1.46，P=0.255）。

表5 不同温度下丽蚜小蜂的平均化蛹率Table 5 Average pupation rate of Encarsia formosa under different temperatures

2.2.3 个体大小 由图2可知，随着发育温度的升高，丽蚜小蜂初羽化雌蜂后足胫节长度显著降低（F3,199=154.30，P＜0.01）。高/适温（38/26 ℃）条件下发育的丽蚜小蜂初羽化雌蜂的后足胫节长度仅为182.6 µm，显著低于26、30/26和34/26 ℃条件下发育的丽蚜小蜂初羽化雌蜂的后足胫节长度（218.8、206.3和202.8 µm）。

图2 不同发育温度下丽蚜小蜂后足胫节长度Fig. 2 Hind tibia length of Encarsia formosa under different development temperatures

2.2.4 抱卵量和卵子大小 解剖不同发育温度条件下丽蚜小蜂初羽化雌蜂的卵巢后发现（图3），随着温度的升高，丽蚜小蜂初羽化雌蜂卵巢内卵子数量显著下降，由适温（26 ℃）下的7.1粒降低到38/26 ℃下的3.8粒（F3,59=8.23，P＜0.01）。

图3 不同发育温度下丽蚜小蜂抱卵量Fig. 3 Egg load of Encarsia formosa under different development temperatures

测量不同发育温度条件下丽蚜小蜂初羽化雌蜂卵巢内卵子长度后发现（图4），38/26 ℃条件下发育的丽蚜小蜂卵巢内卵子长度显著高于其他温度条件下发育的丽蚜小蜂的卵子长度（F3,59=3.22，P=0.029）。

图4 不同发育温度下丽蚜小蜂雌蜂卵巢内卵子长度Fig. 4 Egg length of Encarsia formosa females under different development temperatures

3 讨论

已有研究表明，温度的升高会加快昆虫幼虫和蛹的发育速率，缩短其发育历期[35]。本文通过研究发育高温对烟粉虱的适合度的影响发现，除烟粉虱4龄若虫外，烟粉虱其他龄期若虫的发育历期均呈缩短的趋势；高/适温交替条件下发育的烟粉虱成虫前期显著短于适温条件下发育的烟粉虱，该结果与对烟粉虱MEAM1北京种群的研究一致[36]。与适温26 ℃相比，高/适温交替条件下丽蚜小蜂卵-幼虫期、蛹期和整个成虫前期（卵-成虫）发育历期也均明显缩短。周淑香等[37]研究了持续高温（31 ℃恒温）和高适温交替（昼31 ℃/夜25 ℃）对丽蚜小蜂发育的影响，发现高温条件下丽蚜小蜂从卵到羽化的发育历期与25 ℃恒温相比明显缩短，但高温条件下丽蚜小蜂从卵到蛹的发育历期均长于25 ℃恒温，这与本研究中丽蚜小蜂在高温条件下卵-幼虫期和蛹期发育历期均缩短的结果不同，原因可能与丽蚜小蜂品系、粉虱种类（隐种类型）和寄主植物不同有关。

昆虫的适合度与其羽化时的个体大小密切相关[38-40]。Sagarra等[41]对寄生蜂Anagyrus kamali的研究发现，体型较大的成蜂不仅寿命显著长于体型较小的成蜂，前者的繁殖力也显著高于后者。同时有研究表明，昆虫的个体大小又与环境温度密切相关，一般情况下较高的发育温度可导致昆虫的个体变小，即“温度-个体大小定律（Temperature-Size Rule）”[42]。自然界中，多数昆虫遵循这一定律，如Bochdanovits等[43]对Drosophila melanogaster的研究、Colinet等[35]对科曼尼蚜茧蜂（Aphidius colemani）的研究和Lann等[44]对Aphidius rhopalosiphi的研究等均得到了相似的结论。本研究中，无论是烟粉虱还是丽蚜小蜂，其个体大小均与发育温度呈负相关，即遵循“温度-个体大小定律”。

对寄生蜂而言，成蜂初羽化时的抱卵量是衡量其繁殖力和适合度的重要指标[45-46]。本研究中，相对于适温（26 ℃），高/适温交替条件下发育的丽蚜小蜂初羽化雌蜂的抱卵量明显降低，特别是38/26 ℃下发育的丽蚜小蜂的抱卵量仅为适温（26 ℃）下发育的丽蚜小蜂的抱卵量的一半左右，说明发育高温可显著影响丽蚜小蜂的繁殖力。对不同发育温度下丽蚜小蜂初羽化雌蜂卵巢内卵子长度的测量结果显示，38/26 ℃下发育的丽蚜小蜂的卵子明显长于其他温度下的，也就是说38/26 ℃下虽然丽蚜小蜂的抱卵量减少，但是卵子个体增大。一般认为，较大的卵子可以为寄生蜂后代发育提供较多的营养物质，从而孵化出更大的寄生蜂个体，增加其适生性。本研究中38/26 ℃下发育的丽蚜小蜂可能通过生产较大个体的卵子，在一定程度上弥补高温对其繁殖力的影响。

环境温度的升高还可能会影响“寄生蜂-寄主”的同步性，进而影响寄生蜂对寄主的控制效果[22,47]。本研究中，烟粉虱成虫前期的发育历期在30/26、34/26和38/26 ℃高/适温交替条件下比26 ℃适温下分别缩短1.6、1.9和4.4 d，而丽蚜小蜂成虫前期的发育历期在30/26、34/26和38/26 ℃高/适温交替条件下比26 ℃适温下分别缩短2.2、2.0和3.0 d，说明在本研究的高温条件下二者的同步性发生改变。

综合来看，在本研究中的高/适温交替条件下，烟粉虱及其优势寄生蜂丽蚜小蜂的适合度均受到影响，且二者对温度变化的响应存在差异。在夏季温室中应用丽蚜小蜂防治烟粉虱时应充分考虑环境温度变化可能带来的影响，及时采取有效的应对措施，如适时调节环境温度或补充释放寄生蜂等。