脱落酸信号调控植物干旱胁迫响应的研究进展

陈虎 管荣 刘长英 许亚珍 王传宏

摘 要：对脱落酸代谢途径和信号途径在干旱胁迫响应中的调控作用进行了综述，揭示脱落酸介导的信号网络调控植物应答干旱的分子机制，同时对异三聚体G蛋白参与脱落酸信号调控干旱胁迫响应的最新研究进行介绍，最后对未来脱落酸调控干旱胁迫响应的研究方向提出了展望，以期为今后深入研究脱落酸信号调控干旱胁迫响应及培育抗旱能力强的植物提供理论参考.

关键词：植物；脱落酸；干旱；调控机理

中图分类号：Q945.78

文献标志码：A

0 引 言

感知和传递干旱胁迫信号是植物响应干旱胁迫环境最为关键的一步，对于植物适应干旱胁迫环境起着关键的作用.其中，脱落酸（ABA）介导的信号网络途径在植物干旱胁迫响应和信号传递中尤为重要，介导多个干旱胁迫响应途径，同时也是作物分子改良有效的靶标.本文将对ABA代谢途径和ABA信号调控干旱胁迫响应的作用机制进行综述，同时对最新报道的异三聚体G蛋白（G蛋白）调控ABA信号参与干旱胁迫响应的研究进行介绍.

1 ABA代謝途径的作用

ABA是一种重要的植物激素，广泛分布于植物的各个组织和器官，对植物的生长发育发挥着至关重要的调控作用.ABA因其能促使叶片脱落而得名，是一种异戊二烯倍半萜化合物，在高等植物中广泛存在.1949年，Hemberg［1-2］在欧洲白蜡树和马铃薯中发现了一种水溶性和醚溶性抑制生长的物质，该物质对于芽的萌发有重要调控作用，后将其命名为脱落素I.1963年，Ohkuma等［3］从棉花幼铃中分离出能够加速脱落的物质，将其命名为脱落素Ⅱ.同年，Eagles等［4］用色谱分析法从欧亚槭的叶片里分离出一种能使幼苗和芽休眠的物质，将其命名为休眠素.到了1965年，脱落素Ⅰ和休眠素被证明是同一物质，统一命名为脱落酸［5］.研究表明，ABA具有抑制生长、促进脱落、促进休眠、引起气孔关闭、调节种子胚发育、促进果实成熟和增加抗逆性等多种生理功能.

植物中的ABA生物合成起于玉米黄素，在玉米黄质环氧化酶（ZEP）的催化下，玉米黄素生成紫黄质，紫黄质在9-顺类胡萝卜素双加氧酶（NCED）的催化下生成黄质醛，以上过程均发生在叶绿体中.黄质醛随后进入细胞质中，醇脱氢酶（ABA2）将黄质醛转化成脱落醛，脱落醛最终在醛氧化酶（AAO）的作用下合成ABA.ZEP、NCED和AAO是植物ABA合成途径的关键酶，分别由多基因家族编码.ZEP 是脱落酸合成途径中首个被鉴定出来的关键酶，最早在拟南芥aba1缺失突变体中首次鉴定ZEP编码基因，ZEP可将玉米黄素环氧化为环氧玉米黄质和紫黄质［6］.NCED是ABA生物合成的关键酶，NCED基因最早在玉米ABA 缺失突变体VP14中克隆获得［7］，随后在多种物种中克隆出来，NCED基因呈多基因家族特征.AAO负责将脱落醛氧化形成ABA，AAO的编码基因最早在番茄突变体flacca和sitiens中克隆获得，突变体表现出ABA合成缺陷［8-9］.

ABA的分解代谢途径也被解析，经由羟基化修饰形成7-、8-和9-羟基化ABA，形成没有ABA活性的物质.其中8-羟基化ABA是高等植物中最主要的代谢形式，在CYP707A作用下形成，该酶由CYP707A家族基因编码，过表达CYP707A基因可导致ABA含量降低.8-羟基化ABA还可进一步形成红花菜豆酸（PA）和二氢红花菜豆酸（DPA）.ABA还可以在UDP-葡糖转移酶（uGTs）作用下形成ABA-GE，β-葡萄糖苷酶（BGs）也可催化ABA-GE形成ABA，调控ABA含量的动态平衡.

ABA在植物干旱胁迫响应中发挥着重要作用，干旱导致植物中ABA含量大幅提升，进而激活ABA信号通路，最终使得植物发生有利于适应干旱环境的生理生化响应.在ABA生物合成途径中，NCED是最重要的限速酶，非生物胁迫可通过诱导NCED编码基因的表达来提高ABA的含量.在大麦中转入拟南芥AtNCED6基因可使转基因植物在干旱胁迫下ABA含量更加快速地上升并提高抗旱性［10］.过表达拟南芥AtNCED3提高了植株的ABA含量，并能促进干旱和ABA诱导基因表达，降低叶片蒸腾速率，以及提高抗旱性，从而抑制AtNCED3基因的表达提高植株对干旱的敏感性［11］.研究发现，拟南芥根部诱导产生的小肽CLE25可被BAM受体激酶结合，引起脱水状态下叶片中AtNCED3基因的上调表达，最终提高ABA含量［12］.GATHAs（NGAs）蛋白通过结合NCED3启动子并提高其基因在脱水胁迫下的表达［13］.在大麦和甜樱桃中分别沉默CYP707A1基因可促进ABA含量上升并提高植株的抗旱能力［10，14］.开花抑制因子SVP是ABA代谢的中心调控元件，负责在缺水条件下降低CYP707A1/3的表达并提高AtBG1基因的表达，提升ABA含量和抗旱性［15］.以上研究表明，在干旱条件下，ABA生物合成和代谢变化可提高ABA含量进而激发其介导的信号途径调控植物在胁迫环境下生长和存活，此外通过在转录水平调控关键酶的表达可导致ABA的快速释放和生物合成，并减少ABA的分解代谢.

2 ABA信号通路的调控机制

ABA之所以能够行使包括干旱胁迫响应在内的生物学功能，主要通过其信号通路来实现.目前，普遍认可并被广泛研究的ABA信号途径是以PYLs受体介导的信号通路，该通路的核心元件为PYLs、PP2Cs和SnRK2s蛋白.在ABA缺乏的情况下，PP2Cs可结合SnRK2s并抑制其蛋白酶活性，导致下游的胁迫响应蛋白不能被激活，ABA信号的传递被阻断；在存在ABA时，PYLs结合ABA后在结构上发生变化，使其与PP2Cs相互作用，破坏PP2Cs与SnRK2s之间的互作，解除PP2Cs对SnRK2s活性的抑制作用，ABA信号途径下游的效应蛋白如ABFs转录因子就会被激活，进而促进ABA信号响应相关基因的表达，使得植物做出胁迫响应［16］.同时，SnRK2s元件OST1也可直接调控阴离子通道SLAC1和 NADPH 氧化酶AtrbohF影响气孔关闭［17］，ABA信号调控的气孔关闭对于植物响应干旱有重要的作用.

长期以来对ABA信号通路在干旱胁迫响应中的功能研究主要集中于ABA信号核心元件PYLs、PP2Cs和SnRK2s的功能解析，这些元件已被证实在干旱胁迫响应中有着重要作用.在拟南芥和大豆中过表达AtPYL2基因可提高转基因植株的抗旱性［18］.Zhao等［19］通过使用35S CaMV、RD29A、GC1、ROP11和RBCS-1A共5种启动子对拟南芥中的14个PYLs家族成员进行转基因抗旱性分析，65个启动子-PYL组合的转基因材料表现出不同的抗旱性，其中，35S-PYL3/9/13、pRD29A-PYL7/9和pGC1-PYL3/5/6/7/11转基因系在干旱条件下的存活率达到了80%以上，而野生型植株的存活率仅有13%.PP2Cs是ABA信号通路的负调控因子，拟南芥中的PP2Cs元件ABI1突变诱导了RD29B基因表达，促进了气孔关闭并降低对干旱的敏感性［20］.PP2Cs元件ABI1和HAB1的双突变体提高了对ABA的敏感性并降低了干旱条件下的蒸腾失水［21］.在玉米中过表达PP2Cs基因会降低植株的抗旱性［22］.SnRK2s是ABA信号通路中的关键枢纽，拟南芥SnRK2.2/2.3/2.6的三突变导致植株的气孔关闭功能缺失和抗旱能力减弱［23］.

随着ABA信号通路研究的不断深入，挖掘ABA信号通路的重要调控因子和探讨ABA信号与其他信号通路的信号交叉调控也引起了关注.研究者们对ABA信号核心元件的蛋白降解途径进行了大量的研究.研究表明，ABA抑制拟南芥E3泛素连接酶RGLG1的豆蔻酰化使其在细胞核中富集，RGLG1可与PP2CA蛋白相结合，促进PP2CA的降解［24］.E3泛素连接酶PIR1和PIR2可与PP2CA结合并促进其降解，进而增强ABA信号传递［25］.此外，RSL1、PUB12/13和BPM3/5等多种不同的泛素酶都参与调控ABA信号元件［26-27］.蛋白的磷酸化修饰调控是ABA信号中非常关键的调节方式，PR5受体激酶PR5K2的突变降低了植株的抗旱性，与ABI1、ABI2 和SnRK2.6相互作用，通过磷酸化作用提高ABI1和ABI2的活性，并降低SnRK2.6的活性，该过程受到了ABA处理的抑制［28］.蛋白激酶WNK8通过磷酸化ABA元件调控植物胁迫响应［29］.在干旱条件下，ABA可促进植物抵抗干旱，但同时也会抑制植物的生长发育和产量，TOR蛋白激酶途径和ABA信号可通过相互调控来促进植物保持胁迫响应和生长发育之间的平衡［30］.此外，HT1、BAK1、酪蛋白激酶（如AEL和CK2）和GSK3类激酶（如BIN2）等蛋白激酶参与调控ABA信号核心元件的降解，从而影响ABA信号的传递［31-32］.其他的ABA信号元件结合蛋白也参与调控ABA信号，如EAR1和PP2Cs元件（包括ABI1、ABI2、HAB1、HAB2、AHG1和AHG3）相互作用并促进其蛋白酶活性，从而负调控ABA信号，而ABA处理可诱导EAR1蛋白在细胞核中富集行使这些功能［33］.

3 G蛋白参与的干旱胁迫响应

G蛋白介导的信号网络在真核生物中十分保守，调控信号感知与转导等多种生理活动.G蛋白由 Gα、Gβ和Gγ等3个亚基组成.G蛋白在静息状态下以三聚体形式存在，当细胞受到外界信号刺激后，使得Gα亚基在构象上发生变化，Gα发生GDP和GTP的交换，G蛋白随即由三聚体解离成Gα-GTP和Gβγ二聚体，二者可调控其对应的下游效应蛋白，引起生理生化反应［34］.研究发现，G蛋白在干旱胁迫响应调控中有重要作用.在苹果和桑树等中的研究表明，改变G蛋白编码基因的表达会影响植物的抗旱能力［35-36］.分析和挖掘G蛋白介导的信号通路上下游调控因子，探讨G蛋白与其他重要信号通路的信号交叉调控关系是植物G蛋白研究中的重点方向.ABA是植物应对干旱胁迫的重要调控因子，而G蛋白与ABA信号通路之间存在着联系.研究发现，G蛋白参与调控ABA介导的气孔关闭和种子萌发［37-38］，水稻Gβ亚基RGB1可通过调控ABA的生物合成来响应干旱.然而，G蛋白与ABA信号之间如何产生联系尚不清楚，G蛋白与ABA信号元件是否存在蛋白相互作用也没有直接证据.Liu等［39］对G蛋白和ABA信号之间的相互关系进行了探索，通过在桑树中使用酵母双杂交、荧光素酶互补和Pull-down技术发现，Gγ可与ABA信号元件PP2Cs和SnRK2s相互作用，证实G蛋白与ABA信号通路存在直接联系.进一步研究发现，桑树Gγ通过调控ABA信号来响应干旱胁迫，在分子和生理水平上首次揭示了植物G蛋白与ABA之间存在紧密的信号交叉［39］，但其精细的分子机制还有待深入解析.上述结果为深入研究植物G蛋白与ABA信号在干旱中协同调控作用奠定了重要基础.

4 讨 论

本文对ABA代谢途径和ABA信号调控干旱胁迫响应的调控机制进行了综述，并对ABA信号通路的重要调控因子，以及ABA信号与其他信号通路的信号交叉调控机制进行了介绍.然而，目前对于ABA信号调控机制认知的整体性还不够，还应加强整合相关的研究成果，形成一套系统的ABA信号调控网络，将有助于进一步提升ABA信号调控干旱胁迫响应的研究水平.同时，ABA信号调控干旱胁迫响应的一些重要方向还有待突破，如怎样实现ABA信号介导的抗旱性与植物的生长发育和产量之间的平衡，ABA信號如何与G蛋白信号等植物中的重要途径协同调控干旱胁迫响应，这些都是下一阶段需要去重点关注的研究方向.

为了减轻干旱对农作物和植物生长的影响，筛选和培育抗旱性强的农作物和植物是目前大家公认的一种有效方法.同时，培育和种植抗旱节水的植物也能对干旱环境的修复起到积极的作用，种植抗旱性强的植物能够改善土壤质地，并能有效防治土地荒漠化.为此，筛选和创造优良抗旱性素材，深入研究植物的抗旱机制，挖掘优良的抗旱基因，并最终培育抗旱节水的作物，对于农业高效、稳定和可持续生产具有重要的作用.ABA信号在植物干旱胁迫响应和信号传递中有不可或缺的作用，对其研究也比较深入，但是一直未能将其研究成果转化到抗旱品种培育中去，今后应当加强将ABA信号的研究应用于抗旱作物育种.为此，可通过遗传操作ABA信号途径关键节点的基因来培育转基因抗旱作物.同时，还可利用ABA信号来开发可提高作物抗旱性的化学调节剂，并将其应用于提高作物的抗旱性，如Cao等［18，40］筛选得到ABA类似物Pyrabactin和Quinabactin，可以激活ABA信号进而提高植物的抗旱性，具有潜在的实际应用价值.

目前，ABA信號调控植物干旱胁迫响应的分子机制研究主要集中在拟南芥等模式植物中，在其他植物中研究较少.而像盐生、沙生和木本植物等具备优良的抗逆性，在长期进化中已形成能够适应胁迫环境的抗逆机制，在胁迫响应的初始阶段能够充分利用胁迫响应基因或胁迫信号通路来应对胁迫.研究抗逆性强的植物对于解析植物适应极端环境的机制有重要意义，有助于挖掘优良抗逆基因和提高作物的抗逆性.因此，今后还需要加大力度深入解析ABA信号在抗旱性强的植物中的作用机制，丰富ABA信号调控干旱胁迫响应的机制研究，为植物抗旱研究和品种改良奠定良好的基础.

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（責任编辑：伍利华）

Abstract：

This paper introduces the regulatory functions of Abscisic acid （ABA） catabolism and signal pathway in regulating drought stress responses，and reveales the molecular mechanisms of ABA signal networks on drought stress responses in plants.Meanwhile，the recent research on the role of heterotrimeric G-proteins in the regulation of ABA signaling on drought responses is also summarized.Finally，the future research direction of ABA signaling in regulating drought responses is put forward.This review provides theoretical reference for investigating the regulation of ABA signaling on drought stress responses and breeding drought-resistant plants.

Key words：

plant;ABA;drought;regulation mechanism