春季珠江口万山群岛毗邻海域渔业生态环境状况评价

吴 鹏，刘 永, ，肖雅元，谢雨芳，唐广隆，林 琳，王 腾, ，李纯厚,

1. 中国水产科学研究院南海水产研究所/农业农村部南海渔业资源开发利用重点实验室/广东珠江口生态系统野外科学观测研究站/广东省渔业生态环境重点实验室，广东 广州 510300

2. 南方海洋科学与工程广东省实验室 (广州)，广东 广州 511458

海岛是一个独特的生态系统，是红树林、海草床、海藻场和珊瑚礁等典型生态系统的重要载体，空间异质性高，生境多样，能形成丰富的流场，具有营养盐充足，浮游植物、底栖藻类等初级生产力较高的特点，栖息着众多的趋礁性和恋礁性鱼类，是海洋鱼类洄游、产卵、越冬和索饵的理想场所，也是鱼类“三场一通道”的重要场所[1-4]。然而，海岛生态系统极为脆弱，对自然灾害和人为活动干扰的抵抗力和自我恢复能力较弱[3,5]。随着岛礁经济对国民经济的贡献率不断提升，海岛建设、旅游业、渔业捕捞、海水养殖和港口码头建设等人类活动加剧，造成海水富营养化，渔业资源衰退，海岛生物多样性降低，破坏了海岛生态环境[2-3,5]。评价海岛生态状况，梳理海岛典型生态问题，对于提出海岛生态保护措施具有重要意义。

海岛渔业生态状况是反映海岛生态的重要内容，评价海岛渔业生态状况对于了解海岛人类活动强度和管理保护海岛生态系统发挥重要支撑作用。生态系统评价的主要方法有指示物种法与指标体系法，其中，指示物种法一般适于单一生态系统，难以全面反映复杂的生态系统健康状况，具有一定的局限性；而多指标体系综合指数法能够综合反映生态系统过程，已被广泛应用于生态系统健康评价[6-7]。目前有研究通过构建多指标体系的模型对河口[8]、海湾[9]和人工鱼礁[10-11]等典型渔业生态系统进行评价。在评价模型中，水环境质量状况、浮游生物群落结构和初级生产力水平是渔业生态系统评价的重要内容[8-11]。海水化学因子是反映海水水质的主体，初级生产力和浮游生物等饵料生物是衡量海洋渔场生态环境质量状况的重要标志，而鱼卵、仔稚鱼是海洋鱼类资源补充和可持续利用的基础[12-13]。但是，目前针对近海岛礁毗邻海域渔业生态环境的多指标评价研究相对较少。

我国是海岛大国，全国共有海岛11 000余个，并且呈现出南方多、北方少，近岸多、远岸少的特点[14]。我国海岛多呈链状或群状分布，以列岛或群岛形式出现[15]。万山群岛位于珠江口的靠外海域，是我国沿海十一大群岛之一，渔业资源丰富，区域内的万山渔场是我国六大渔场之一，有经济价值的鱼类达200多种，贝类68种，虾蟹61种，海藻18种[16]。鉴于岛礁在支撑渔业资源中发挥着重要作用，本文以万山群岛毗邻海域为研究区域，通过比较不同岛礁间的海水水质、浮游生物和鱼卵、仔稚鱼群落组成变化，评价万山群岛渔业生态状况，为岛礁渔业生态环境保护和渔业资源的可持续发展提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 样品采集与分析

2021年4月在万山群岛岛礁毗邻海域布设研究站点18个，开展了渔业生态环境调查 (图1)。调查站点均毗邻海岛，垂直岛礁岸线均小于100 m。根据 GB/T 12763.4—2007《海洋调查规范第4部分：海水化学要素调查》要求，采用容积为5 L的有机玻璃采水器采集表层海水 (0.5 m)，处理保存后进行测定分析；根据 GB/T 12763.6—2007《海洋调查规范第6部分：海洋生物调查》要求，采用浅水I型浮游生物网由底至表垂直拖网采集浮游动物和鱼卵、仔稚鱼样品采集后用甲醛固定，然后进行鉴定和计数。根据上述调查规范，结合 GB 17378.4—2007《海洋监测规范第4部分：海水分析》进行叶绿素a(Chla)、化学需氧量 (CODMn)、活性磷酸盐 (PO4-P)、硝酸盐 (NO3-N)、亚硝酸盐(NO2-N)、氨氮 (NH4-N)分析，其中，无机氮(DIN) 为NO3-N、NO2-N、NH4-N之和。另外，盐度和水温使用YSI Professional Plus现场测定，水深和透明度通过测深仪和透明度盘现场测定。采用ArcGIS 10.6软件绘制地图，数据来源于全国地理信息资源目录服务系统 (https://www.webmap.cn/,1∶25万全国基础地理数据库，2019公众版) 。

图1 珠江口万山群岛调查站点图Fig. 1 Survey station of Wanshan Archipelago in Pearl River Estuary

1.2 海水富营养化评价

海水富营养化程度分别采用营养状态质量指数(Nutrient quality index, NQI)[17]和富营养化指数(Eutrophication index, EI)[18]进行分析评价。

式中：CCOD、CDIN、、CChl-a分别为海水CODMn、无机氮、活性磷酸盐、叶绿素a的监测浓度；根据GB 3097—1997《海水水质标准》中第二类海水水质标准，将C'COD、C'DIN、分别设定为 3.0、0.3、0.03 mg·L-1，CChl-a设定为5 mg·m-3。NQI≤2时，营养等级为Ⅰ级，为贫营养化状态；2＜NQI≤3时，营养等级为Ⅱ级，为中等营养化状态；NQI＞3时，营养等级为Ⅲ级，为富营养化状态。

式中：CCOD为监测海水的化学需氧量 (mg·L-1)；CDIN为监测海水的无机氮质量浓度 (mg·L-1)；CPO4-P为监测海水的活性磷酸盐质量浓度 (mg·L-1)。EI＜1时，表明水体为贫营养状态；EI≥1时为水体富营养化；EI越高水体富营养化程度越严重。

1.3 初级生产力状况

海水中的初级生产力 (碳，C) 根据Cadée[19]提出的方法计算：

式中：U为初级生产力 [mg·(m2·d)-1]；CChl-a的单位为mg·m-3；Q为不同层次同化系数的算术平均值，取经验值3.7；D为昼长，取12 h；E为真光层深度 (m)，取透明度的3倍。

1.4 浮游动物和鱼类浮游生物分析

利用Primer 5软件将各调查站点的浮游动物丰度值进行 lg (x+1)转换后，建立样品间的Bray-Curtis相似性矩阵，并进行组间平均的聚类分析和非度量多维标度排序分析 (Nonmetric multidimensional scaling, NMDS)，根据NMDS的聚类结果，应用相似性分析 (Analysis of similarities, ANOSIM)检验不同聚群的差异性。浮游动物群落多样性采用香农指数 (Shannon-Wiener diversity index,H')[20]、均匀度指数 (Pielou evenness index,J')[21]和丰富度指数 (Margalef richness index,d)[22]根据如下公式进行分析：

1.5 浮游动物群落与水环境因子的相关性分析

选取浮游动物群落6个参数，包括浮游动物多样性指数和鱼类浮游生物丰度等；以及水环境因子3个参数，包括海水富营养化评价指标 (NQI和EI)和U；采用R 3.6.1软件分析浮游动物群落分别与水环境因子的相关性。

2 结果

2.1 海水理化因子与水体富营养化状况

万山群岛岛礁毗邻海域海水环境因子变化见表1。万山群岛盐度变化介于19.51～34.19，桂山岛西侧和东澳岛毗邻海域的海水盐度相对较低。万山群岛整个调查海域的海水PO4-P质量浓度较低，均低于3.0 μg·L-1。调查海域的COD质量浓度也较低，均低于1.5 mg·L-1，仅A4、A11和A18站点的COD质量浓度高于1.0 mg·L-1。万山群岛海水DIN质量浓度差异较大，变化范围为0.04～2.07 mg·L-1，其中桂山岛 (A1—A5) 和东澳岛 (A10—A12) 毗邻海域的DIN质量浓度明显高于其他岛礁海域；海水Chla质量浓度和初级生产力水平区域分布规律与DIN分布基本一致。

表1 珠江口万山群岛表层海水理化因子状况Table 1 Environmental parameters of surface seawater in Wanshan Archipelago of Pearl River Estuary

以NQI分析海水富营养化状况发现：有8个站点的NQI高于3，属于富营养状态，并且主要分布在桂山岛和东澳岛毗邻海域；仅三门岛毗邻海域A9属于中营养水平；其他站点属于贫营养状况。以EI分析海水富营养化状况发现：仅东澳岛附近的A11站点的EI值高于1，属于富营养化水平；其他站点属于贫营养化状态。然而，万山群岛岛礁毗邻海域NQI和EI的区域分布规律基本一致，表现为桂山岛和东澳岛相对较高，而外伶仃岛、三门岛和大万山岛等相对较低 (图2)。

图2 珠江口万山群岛表层海水营养状态质量指数和富营养化指数分布情况Fig. 2 Distribution of nutrient quality state index (NQI) and eutrophication index (EI) of surface seawater in Wanshan Archipelago of Pearl River Estuary

2.2 初级生产力水平分析

万山群岛岛礁毗邻海域海水初级生产力碳水平差别较大，变化范围为 10.4～351.1 mg·(m2·d)-1(图3)，根据贾晓平等[12]提出的海洋初级生产力等级划分水平，该海域初级生产力整体水平不高，大多处于低水平。其中，桂山岛毗邻海域 (A1—A5) 的初级生产力水平相对较高，平均为243 mg·(m2·d)-1；该岛毗邻海域有2个站点 (A2和A4) 的初级生产力高于 300 mg·(m2·d)-1，属于中等水平；1个站点(A3) 的初级生产力为 231 mg·(m2·d)-1，属于中低水平。其次，东澳岛毗邻海域的初级生产力水平较高，A11和 A12分别为 210和 219 mg·(m2·d)-1，为中低水平。其他岛礁的各站点初级生产力为低水平。

图3 珠江口万山群岛表层海水的初级生产力状况Fig. 3 Distribution of primary production of surface seawater in Wanshan Archipelago of Pearl River Estuary

2.3 浮游动物群落结构变化

聚类分析和非度量多维标度排序分析表明，万山群岛毗邻海域的浮游动物群落结构具有区域性分布的特点，可聚为3大组 (图4)，分别为桂山岛毗邻海域 (聚类Ⅰ)、外伶仃岛毗邻海域 (聚类Ⅱ)和东澳—大万山毗邻海域(聚类Ⅲ)。通过ANOSIM检验表明3个区域内的浮游动物群落组成呈极显著差异 (R=0.714,P=0.001)。万山群岛浮游动物的香农指数和丰富度指数分别介于1.74～4.08和2.19～8.34，这两个指数的区域分布规律相似，均在桂山岛相对较低；而均匀度指数介于0.40～1.0，其中桂山岛最低，而外伶仃岛最高 (图5)。

图4 珠江口万山群岛浮游动物群落结构的聚类分析和非度量多维标度排序分析Fig. 4 Cluster analysis and nonmetric multidimensional scaling of zooplankton communities in Wanshan Archipelago of Pearl River Estuary

图5 珠江口万山群岛浮游动物多样性指数和均匀度指数变化情况Fig. 5 Variation of diversity index and Pielou evenness index of zooplankton communities in Wanshan Archipelago of Pearl River Estuary

2.4 鱼类浮游生物变化

万山群岛不同岛礁毗邻海域的鱼类浮游生物丰度具有一定差异 (图6)。各岛礁相比较而言，桂山岛毗邻海域 (A1—A5)的鱼卵和仔稚鱼丰度均明显最高，平均值分别为 133 粒·m-3和 18 尾·m-3，最大值分别可达311 粒·m-3和51尾·m-3；其次，鱼卵丰度在东澳岛较高，而仔稚鱼丰度在三门岛和东澳岛相对较高；白沥岛北部海域也存在较高的鱼类浮游生物丰度，鱼卵和仔稚鱼丰度分别为7 粒·m-3和 3 尾·m-3；外伶仃岛、黄茅岛、大万山岛和小万山岛的鱼类浮游生物丰度均较低。

图6 珠江口万山群岛鱼类浮游生物的丰度变化Fig. 6 Distribution of ichthyoplankton abundance in Wanshan Archipelago of Pearl River Estuary

2.5 浮游动物群落与海水环境因子的相关性

将万山群岛毗邻海域的浮游动物群落与水环境因子进行相关性分析(图7)。NQI和EI呈极显著正相关 (P＜0.01)；同时，NQI、EI与初级生产力呈极显著正相关 (P＜0.01)，而与浮游动物均匀度指数呈显著负相关 (P＜0.05)。在选择分析的9个参数中，浮游动物均匀度指数和初级生产力与其余指标的相关性最高。浮游动物均匀度指数与6个参数具有较高的相关性，除与NQI和EI呈显著负相关外，还与浮游动物物种数呈显著负相关 (P＜0.05)，与初级生产力和鱼卵、仔稚鱼丰度呈极显著负相关(P＜0.01)。初级生产力与5个参数具有较高的相关性，与NQI、EI和鱼卵丰度呈极显著正相关 (P＜0.01)，与仔稚鱼丰度呈显著正相关 (P＜0.05)，而与浮游动物均匀度指数呈极显著负相关 (P＜0.01)。

图7 珠江口万山群岛浮游动物与水环境因子间的相关性注：组间的显著性分析，*表示P＜0.05，**表示P＜0.01。Fig. 7 Pearson correlation between zooplankton and environmental factors in Wanshan Archipelago of Pearl River EstuaryNote: Significant difference among groups. *. P＜0.05, **. P＜0.01.

3 讨论

3.1 基于水环境因子的万山群岛水质评价

万山群岛中的桂山岛和东澳岛毗邻海域的NQI和EI相对较高，而大万山岛相对较低，表现为水体富营养化程度从万山群岛西北部向东南部逐渐降低的趋势 (图2)。水体中的DIN较高是造成桂山岛和东澳岛毗邻海域NQI和EI较高的主要原因，而这与珠江口径流输入大量DIN浓度较高的水体有关；而且受地转偏向力作用，珠江口的淡水主要从偏西侧输送入海[23]。桂山岛和东澳岛毗邻海域盐度明显低于其他岛礁，也说明了这两个岛礁确实受西侧淡水输入的影响较大。已有研究也发现珠江口八大口门可输入大量营养盐，径流中的DIN浓度普遍偏高[24-26]。岛上人类活动可能是造成桂山岛和东澳岛毗邻海域DIN浓度较高的另一原因，现场调查发现这两个岛目前在开展基础设施建设。但是，要准确追踪水体中氮污染来源还有难度，目前研究发现通过硝酸根中氮和氧同位素组成，结合水体化学特征，可有效识别水体中氮污染源[27]。然而，万山群岛南部和东部的大万山岛和外伶仃岛等岛礁海域的NQI和EI较低，这可能与珠江口下游海域逐渐开阔，海水交换能力加快有关。不过，与历史资料相比，处于珠江口下游的万山群岛海域内的NQI和EI明显低于珠江口上游[25-26,28-29]，本研究发现NQI和EI在东澳岛毗邻海域最高分别为7.71和1.13 (图2)。党二莎等[29]发现在以第三类海水水质标准为参照的情况下，2016年珠江口上游的NQI值变化范围介于6.41～26.45，平均值为10.33，说明本研究中万山群岛的NQI明显低于珠江口上游。张景平等[28]根据2006—2007年的调查发现珠江口上游的EI平均值最高可达6.31，曾丹娜等[26]发现2008—2010年夏季珠江口上游的口门至内伶仃岛海域水体呈重度及严重富营养化 (EI＞5)，谢群等[25]发现2014年春季珠江口上游的EI平均值高达8.2，同样说明了万山群岛的EI低于珠江口上游。

本次调查的初级生产力平均值为(121.9±106.5)mg·(m2·d)-1，根据贾晓平等[12]提出的海洋初级生产力等级划分水平，整体而言万山群岛的初级生产力水平均不高，桂山岛和东澳岛毗邻海域的初级生产力水平虽相对较高，但是也仅桂山岛部分区域的初级生产力属于中等水平(图3)。本次调查初级生产力水平较低的可能原因是调查站位位于岛礁毗邻海域，沿岸海流作用造成水体混合加强，水体透明度较低；此外，调查期间主要为阴雨天气，光照较弱影响初级生产力水平。从初级生产力的区域分布上看，本次调查结果与刘华健等[30]的调查结果相似，均发现春季在桂山岛和万山群岛西北侧的初级生产力相对较高。

3.2 基于浮游动物群落的万山群岛水质评价

浮游动物群落结构是指示近岸河口和海湾等生态系统水环境状况的重要指标[31-32]。从群落结构组成上，万山群岛海域大致可聚类分成3大组(图4)，其主要还可能与水环境状况相关。以往研究也表明珠江口浮游动物群落呈区域分布特点，且受盐度影响最为明显，其次为水温和pH等环境因子[33-34]。此外，珠江口浮游动物季节性变化规律也比较明显[33-34]。本调查发现万山群岛浮游动物H'介于1.75～4.08，平均值为2.86 (图5)。根据HY/T 215—2017《近岸海域海洋生物多样性评价技术指南》，该海域的浮游动物多样性较高，基本处于高水平 (H'≥2.4)。根据H'＜1为重度污染，1～2为中度污染，2～3为轻中度污染，大于3为轻度污染至未污染的标准[35]，万山群岛海域仅桂山岛附近部分区域受到一定污染，其余海域未受污染。

鱼卵和仔稚鱼是重要的浮游动物种类，其数量可反映渔业资源补充状况。本研究发现万山群岛岛礁间鱼类浮游生物丰度差别非常明显，其中桂山岛毗邻海域的鱼卵和仔稚鱼丰度相对较高，最大值分别可达 311 粒·m-3和 51尾·m-3(图 6)。本调查结果与以往调查结果相一致，在不同季节中，春季珠江口的鱼卵和仔稚鱼丰度相对较高，并且春季在珠江口的青州附近水域丰度最高[13,36]，而桂山岛位于青州以南的临近水域，区域距离非常近。此外，本调查区域的鱼类浮游生物丰度远高于2004—2007年春季青州附近的历史数据[13]。根据《近岸海洋生态健康评价指南 HY/T 215—2017》的标准，河口鱼卵及仔稚鱼丰度高于50个·m-3表示河口生态环境极为健康，而桂山岛的鱼类浮游生物丰度要高于该标准值。因此，推测万山群岛的桂山岛可能是珠江口鱼类的重要产卵场。主要原因可能有两方面：1) 桂山岛岛礁环境为鱼类栖息和孕育等提供了良好的庇护场所；2) 桂山岛位于珠江口咸淡水交汇区域，水体中营养物质和初级生产力均相对较高，为鱼类产卵和鱼类浮游生物生长创造了良好的环境条件。

本研究发现海水初级生产力和浮游动物均匀度指数可较好地指示万山群岛水质环境状况，同时该区域的海水初级生产力与浮游动物群落间的关联度最高。图7显示初级生产力与NQI和EI呈极显著正相关 (P＜0.01)。在珠江口河网水体中，已有研究也发现初级生产力与EI呈线性相关关系，初级生产力随水体富营养化程度增加而升高[37]。初级生产力还与鱼卵和仔稚鱼丰度呈显著正相关 (P＜0.05，图7)；其可能原因是初级生产力影响着浮游植物数量，而浮游植物是仔稚鱼的关键饵料生物，进而可影响仔稚鱼丰度[30,38]。张景平等[39]曾提出相比于浮游植物或底栖生物的多样性指数，浮游动物多样性指数更适于评价珠江口海域水质污染程度。在浮游动物多样性指数中，本研究发现浮游动物均匀度指数与水质富营养化指标的相关性最高，呈显著负相关，这表明海水富营养化可能导致浮游动物多样性降低。