东北鼢鼠与草原鼢鼠头骨特征及差异

商正昊妮，满都呼，袁 帅，付和平，伟 军，袁 伟，徐 凯，武晓东

（1. 内蒙古农业大学草原与资源环境学院/啮齿动物研究中心, 内蒙古 呼和浩特 010011；2. 呼伦贝尔学院农林学院,内蒙古 呼伦贝尔 021000；3. 内蒙古呼伦贝尔市林业和草原事业发展中心, 内蒙古 呼伦贝尔 021000；4. 内蒙古锡林郭勒盟草原工作站, 内蒙古 锡林浩特 026000）

物种间的差异性和相似性普遍存在，相似物种间存在个异性，而差异悬殊的物种间的共性同样可寻，这种共同性与特殊性的对立统一规律是分类学的科学依据[1]。在哺乳动物的分类特征中，头骨作为信息位点较为丰富的研究样本[2-4]被应用于物种进化[5-7]、年龄划分[8-9]、食性分析[10-12]等多个领域的研究，足见其对于动物学研究的重要性。由于头骨结构丰富，物理特性相对稳定，却对外界环境的变化敏感，可以更好地反映种群的遗传特征，以及演化过程中形成的适应性特点，相对更具客观性，所以头骨形态特征作为经典分类学中的重要依据沿用至今[13]。李松等[14]分析了4 种鼯鼠[云南鼯鼠(Petaurista yunanensis)、灰背大鼯鼠(P. philippensis)、海南鼯鼠(P. hainana)以及棕鼯鼠(P. petaurista)]头骨的形态差异，从宏观水平上为其分类地位提供了有效佐证。代慧英和单文娟[15]根据新疆的兔属(Lepus)动物颅全长频数分布图将高原、盆地、平原、山地生境中的野兔划分为4 个年龄组，同时发现不同生境中的野兔在颅全长水平上存在差异。朱万龙等[16]根据中缅树鼩(Tupaia belangeri)的头骨形态与其近缘种的相似性及差异推断不同的栖息方式、生活环境、食物条件可能也是造成头骨形态差异的原因。

长期邻域分布的近缘种对所处生境产生适应性进化，会在体型大小、外形特征、骨骼形态上表现出差异[2-3,5]。杨学贵等[17]对分别来自秦岭和邛崃山的社鼠(Niviventer confucianus)头骨样本进行分析，发现山系间的头骨形态出现了一定程度的分化，但雌、雄个体间却未产生显著差异且具有较高的相似性。一项关于中国穿山甲(Manis pentadactyla)和马来穿山甲(M. javanica)头骨形态学研究显示，两者的长度变量存在显著差异，即马来穿山甲的头骨显著长于中国穿山甲，而且前者头骨较细长，后者头骨较短粗[13]。东北鼢鼠(Myospalax psilurus)与草原鼢鼠(M. aspalax)同属鼢鼠亚科，是平颅鼢鼠属仅有的两个物种[18]，在内蒙古，东北鼢鼠主要分布于东北部的草甸草原，草原鼢鼠主要分布于中部的典型草原[19-21]。在不同草地类型中的长期适应性进化塑造出怎样的头骨形态，产生的差异性在头骨形态指标方面如何表现？许多年来，东北鼢鼠与草原鼢鼠头骨形态特征的差异仍停留在形态描述的阶段[22]，在特征参数方面并无较为深入的比较分析。本研究选取两种鼢鼠的颅全长、基长、腭长、颧宽、眶间宽等13 项具有代表性的头骨形态特征指标，并以体重作为协变量进行比较分析，旨在明确东北鼢鼠和草原鼢鼠头骨形态特征差异，为物种鉴定与动物分类补充形态学特征量化指标，为近缘种邻域分布进化方式与多样性的形成与维持提供重要依据。

1 研究区概况与研究方法

1.1 研究区概况

取样区域为东北鼢鼠和草原鼢鼠活动频繁的天然草地区域。东北鼢鼠标本的捕获地位于内蒙古呼伦贝尔市陈巴尔虎旗鄂温克苏木孟根诺尔嘎查，地理位置为119°57′ E, 49°55′ N，属大兴安岭西麓丘陵向内蒙古高原延伸的过渡区。年均气温(-1.5 ± 0.6) ℃，年均降水量(396 ± 165) mm，且集中在7 月-9 月，土壤类型为黑钙土。植被是以贝加尔针茅(Stipa baicalensis)建群的草甸草原群落，优势种有地榆(Sanguisorba officinalis)、羊草(Leymus chinensis)、日 荫 菅(Carex pediformis)， 并 伴 生 有 斜 茎 黄芪(Astragalus adsurgens)和山野豌豆(Vicia amoena)等[23]。

草原鼢鼠标本的捕获地位于内蒙古锡林郭勒盟锡林浩特市南部的白银库伦牧场宝格达分牧场，地理位置为116°14′ E，43°26′ N，年均气温为(-0.4 ± 0.8)℃，年均降水量(88 ± 60) mm，土壤类型为栗钙土，属典型草原。植被主要有大针茅(Stipa grandis)、羊草(Leymus chinensis)、无芒雀麦(Bromus inermis)和披碱草(Elymus dahuricus)，其次还有篷子菜(Galium verum)、二裂委陵菜(Potentilla bifurca)、草地早熟禾(Poa pratensis)等[24]。

1.2 动物标本采集

动物样本采集于2019 年5 月，通过在洞道内放置弓形夹“陷阱”捕获东北鼢鼠34 只，草原鼢鼠17 只。依据体重指标[25]和第三臼齿生长状态[26-27]，选取东北鼢鼠成体共计26 只(8 ♀，18 ♂)，体重范围259.65～463.78 g[28]；结合鼠体解剖所记录的繁殖状况及第三臼齿生长状态，选取草原鼢鼠成体共计17 只(11 ♀，6 ♂)，体重范围213.00～372.35 g。将捕获的标本全部乙醚麻醉后处死，自寰椎处分离头部低温保存用以制作头骨标本。头骨标本制备完毕后用小型记号笔标注相应编号以备形态测量使用。将符合选取条件的标本进行实验ID 编号，用于数据分析。

1.3 头骨形态数据测量

由于部分头骨形态特征的定义并不一致，所以本研究统一采用夏霖等[29]提出的兽类头骨测量标准作为测量依据。为了避免偶然误差，头骨形态数据的测量工作均由同一人完成。量度工具为电子游标卡尺，精确度0.01 mm。本研究确定颅全长、基长、腭长、颧宽、眶间宽、齿隙长、鼻骨长、听泡长、听泡宽、上齿列长、下齿列长、后头宽、下颌长13 个变量作为测量的基础指标。

1.4 两种鼢鼠头骨形态特征描述

1.4.1 东北鼢鼠头骨形态特征

东北鼢鼠上颌骨背面观(图1a)呈现两端收缩、中间膨大的结构。颧弓拱形外扩，向两端逐渐收缩至吻端及后头部；吻端窄长，鼻骨间骨缝处微微隆起，向两边下降，形成平滑的弧状表面；冠状缝呈波浪形；鼻骨后缘呈现“V”字型且仅有少量缺刻；顶嵴几近横直；后头宽明显短于颧宽。臼齿形态表现为M1内侧有两个深内凹角，第一内凹角将M1第一横叶的前内侧切成一个三角形，M2与M3形状、大小近似[30](图1b)。下颌骨粗壮，骨质坚硬。

1.4.2 草原鼢鼠头骨形态特征

草原鼢鼠上颌骨背面观(图1c)呈现后端大、前端小的特点。颧弓并无明显外扩，几近竖直，于鼻骨后缘线水平处急剧收缩；吻端宽短，沿鼻骨前颌缝有下陷的两条浅沟；冠状缝呈弧形；鼻骨后缘平直且伴有较多数量的缺刻；顶嵴在与人字嵴交汇处形成弯曲；后头宽与颧宽相近；臼齿形态表现为M1内侧仅有1 个深内凹角，位于相当3 个外侧横叶的中间位置，M3为二叶形[30](图1d)；下颌骨较短，骨质较脆。

图1 东北鼢鼠与草原鼢鼠头骨背面和腹面观形态差异Figure 1 Microscope images of morphological differences in the dorsal side and ventral side of the skull

1.5 数据分析

运用SPSS 26.0 对形态指标数据进行分析。采用Shapiro-Wilk 检验数据的正态分布，在数据满足正态分布的情况下，将两个鼠种的各项头骨形态指标分为雌性和雄性两个组别，以体重为协变量，使用协变量方差分析法对比种内头骨形态性别差异性。将雌性与雄性的形态参数合并后同样用协变量方差分析法检验种间差异性，显著性水平α = 0.05。应用GraphPad Prism 8.2.1 对各项头骨形态指标与体重变化关系进行回归分析，并绘制散点图。

2 结果与分析

2.1 种内性别间头骨形态的方差分析

两种鼢鼠头骨雌、雄组形态衡度值如表1 所列。将体重作为协变量，对两种鼢鼠的13 项指标进行种内性别间的协变量方差分析。东北鼢鼠和草原鼢鼠的颅全长、基长、颧宽、眶间宽、齿隙长、听泡宽、上齿列长、后头宽、下颌长9 项指标在种内性别间无显著差异(P＞ 0.05)。腭长和鼻骨长在草原鼢鼠种内性别间差异显著(P＜ 0.05)，在东北鼢鼠种内性别间差异不显著。听泡长在东北鼢鼠种内性别间差异显著，在草原鼢鼠种内性别间未见显著差异。仅下齿列长在两种鼢鼠种内性别间均差异显著。

表1 东北鼢鼠与草原鼢鼠头骨形态指标种内性别间的差异Table 1 Sex-based differences in skull morphological parameters between Myospalax psilurus and Myospalax aspalax

2.2 两种鼢鼠头骨形态指标的方差分析

两种鼢鼠头骨形态指标的差异性分析如表2 所列。将13 组变量进行协变量方差分析对比。结果表明，颅全长、基长、腭长、颧宽、眶间宽、齿隙长、鼻骨长、上齿列长、下齿列长、后头宽、下颌长11项指标在两鼠种间均具有显著性差异(P≤ 0.001)，听泡长(P= 0.399)和听泡宽(P= 0.274) 2 项指标在两种鼢鼠之间无显著差异。东北鼢鼠眶间宽与听泡宽的均值小于草原鼢鼠，除此两项指标外，其余指标均表现为东北鼢鼠大于草原鼢鼠。

表2 两种鼢鼠头骨形态指标的差异Table 2 Differences in skull morphological parameters between Myospalax psilurus and Myospalax aspalax

2.3 头骨形态指标与体重变化的关系

体重变化常被视作判断年龄增长趋势的一项重要指标[25,31]，为了明确头骨形态指标作为判断鼢鼠年龄变化依据的可行性，以及两种鼢鼠之间各项指标随体重变化时存在的差异，将各项头骨形态指标与体重增长进行线性回归分析，结果显示，东北鼢鼠的颅全长、基长、腭长、颧宽、眶间宽、齿隙长、上齿列长、下齿列长、后头宽、下颌长10 项头骨形态指标与体重变化相关性显著(P＜ 0.01) (图2a-f、j-m)，仅3 项指标即鼻骨长、听泡长、听泡宽与体重变化相关性不显著(图2g-i)。草原鼢鼠颅全长、基长、颧宽、齿隙长、上齿列长5 项数据指标与体重变化相关性显著(P＜ 0.01) (图2a、b、d、f、j)，其余8 项指标腭长、眶间宽、鼻骨长、听泡长、听泡宽、下齿列长、后头宽、下颌长与体重变化相关性不显著。两鼠种间头骨形态指标随体重的变化趋势表明，东北鼢鼠9 项头骨指标均与体重增长呈显著正相关关系，仅眶间宽为显著负相关(R2= 0.372 0，P＜ 0.01)；草原鼢鼠颅全长、基长、颧宽等5 项数据指标与体重增长呈现正相关关系。

图2 两种鼢鼠头骨形态指标与体重增长的关系Figure 2 Relationship between skull morphological parameters and weight gain

3 讨论

本研究通过对东北鼢鼠和草原鼢鼠头骨的13项外部形态指标进行差异性分析，发现两种鼢鼠在11 项指标中产生差异。杨学贵等[17]认为虽然社鼠不同地理种群雌、雄个体之间的头骨形态指标差异性不显著，但在探讨种群或个体的地理变异时性别因素的影响依旧不容忽视。故本研究在对两种鼢鼠的种间差异进行对比前，对13 项指标分别在两种鼢鼠种内雌、雄间的差异性进行了分析，在排除体重的影响后，部分指标中表现出性别间的差异。其中下齿列长在草原鼢鼠和东北鼢鼠种内性别间差异性显著。这可能是由于雌、雄在食物限制条件下产生的选择性形态分化，下齿列长与咀嚼食物的数量与时长有关[31]。本研究中雄性东北鼢鼠下齿列长的均值大于雌性，而草原鼢鼠雌、雄间该指标的均值大小关系则相反。结合两种鼢鼠栖息地的食物资源丰度及Noonan 等[32]的研究可以认为，对于生活在草地生产力较高的草甸草原上的东北鼢鼠来说，食物资源相对充沛，雌性食物摄入数量或速度降低会减少其与后代之间的竞争。而对于生活在典型草原区的草原鼢鼠来说，雌性快速、大量的进食才是能够成功繁殖下一代的重要保障。

在种间比较的13 项指标中，仅听泡长与听泡宽在东北鼢鼠与草原鼢鼠之间显示差异不显著，这可以在一定程度上说明二者在听泡的单项水平上并未出现较大的分化。马勇[33]认为听泡的大小同动物所居环境相关，听泡越大则其所居环境越开阔。虽然两者的分布区不同，但营地下生活时，听觉器官所应对的外部环境是均匀且一致的，声音传播的条件相似且具有一定的局限性，所以接受声波的能力不会产生较大区别[34]。所以在听泡的这两项指标上两者并未产生较大差异。李裕冬等[35]对白腹鼠属(Niviventer) 的几个相似种进行差异探讨时得出的结论则相反，他们发现针毛鼠(Niviventer fulvescens)和社鼠的听泡长指标差异显著。这可能是由于其研究对象为地上鼠，生活环境较为复杂多样，所以听泡这一听觉器官在两者之间产生差异同样是合理的。

颅全长、基长、腭长、颧宽、眶间宽、齿隙长、鼻骨长、上齿列长、下齿列长、后头宽、下颌长11 项指标均在两种鼢鼠间产生显著性差异。与其他指标略有不同的是，东北鼢鼠的眶间宽水平小于草原鼢鼠。在体重、其余头骨度量指标均大于草原鼢鼠的情况下，东北鼢鼠的眶间宽却显著的短于草原鼢鼠，这使得两种鼢鼠眼区周围的几何结构产生了分化，东北鼢鼠拥有了更大的眼部空间。这与苏军虎等[36]在高原鼢鼠(Eospalax baileyi)相关研究中的结论是一致的。他们认为高原鼢鼠的不同种群之间出现了明显的地理分化，其中眶间宽与纬度达到了显著负相关，即纬度越高，眶间宽有变窄的趋势。而这种变化趋势的原因仍然有待于进一步探索。东北鼢鼠栖息地纬度高于草原鼢鼠，且年均温较低。同时，东北鼢鼠的体尺特征[22]和除眶间宽之外的12 项头骨形态指标均大于草原鼢鼠，这一现象也同贝格曼定律吻合[37]。此外，东北鼢鼠栖息地主要为草甸草原和林缘地区，此类地区土壤质地较为松软，而草原鼢鼠栖息于典型草原地区，土壤质地较为紧实。野外观察发现，草原鼢鼠在遍布碎石的土层中，同样可以顺利的进行挖掘活动。Barčiová等[38]认为颅骨形状的变化主要受栖息地类型和纬度梯度的影响，且颅骨的背侧更具有可塑性，更易体现局部环境对头骨形态变异产生的影响。由此可见，对不同栖息地环境及食物资源的适应也会对两种鼢鼠的头骨形态进行选择性的塑造，故而在颅全长、基长、颧宽等指标上产生差异。

由头骨各项指标与体重增长的线性回归分析可知，两鼠种的颅全长、基长、颧宽、齿隙长、上齿列长5 项指标中所显示的变化趋势均为正相关，说明这些指标对应的部位并未由于已发育为成体而停滞生长。除两种鼢鼠共同呈现的趋势外，东北鼢鼠的腭长、下齿列长、后头宽、下颌长、眶间宽同样在成体时期随体重的变化而发生变化。由此不难看出，东北鼢鼠在成体时期头骨形态的变化较草原鼢鼠更为多样。这可能是由于气温较为寒冷的地区，动物生长速率减缓，生长发育的周期较长[39-40]。故相较于草原鼢鼠来说，处于寒冷地区的东北鼢鼠生长发育的滞后效应较为明显，以致在已处于成体时期时头骨仍有较多部位保持生长状态。其中眶间宽的变化趋势呈现随体重增加而变小的趋势，这在骨质形成中是不常见的。曹珊珊等[41]在对哺乳动物的头骨形态比较中提出眶间宽与动物的生活方式有关，且与颧宽的大小有一定的联系，即颧宽越宽，眶间宽越窄。这与本研究得出的结论是一致的，在颧宽和眶间宽与体重的回归分析中可见，东北鼢鼠的颧宽随体重的增加而增大，眶间宽则相反。因为取食方式的限制，地下鼠头骨背面所发生的形态变化与所处生境中土壤的硬度有关[42]，尤其表现在眶间宽的收缩减弱、鼻骨伸长、人字嵴扩张及颅骨变窄，这是对土壤硬度和食物资源的长期适应性进化的结果。

由此得出，东北鼢鼠和草原鼢鼠在多个头骨形态指标中表现出差异。更有5 项指标在两种鼢鼠至成体时期仍保持生长状态，东北鼢鼠生长部位较草原鼢鼠更为丰富，其眶间宽随体重的增加而变窄。此外，基长这项指标在与东北鼢鼠体重变化关系中呈现显著的相关性且具有较高的拟合度(R2= 0.729 5)，可在今后作为生长发育状况的判断标准之一。草原鼢鼠的体重变化仍与颅全长保持较好的拟合度(R2=0.665 1)，同样可以作为判断标准进行相关分析。

致谢：本研究得到内蒙古自治区呼伦贝尔市草原工作站、锡林郭勒盟草原工作站的大力支持，感谢工作人员在野外工作中提供的帮助。野外数据采集过程中得到了冀超、张昊婷、孙珊珊、刘启富等的协助，杨素文、纪羽、李鑫、杨可在数据分析过程中提供了宝贵的意见，在此表示最诚挚的谢意。