植物低温胁迫调控机制研究进展

陈思琪，孙敬爽，麻文俊，王军辉，赵曦阳，胡瑞阳

（1林木遗传育种国家重点实验室，中国林业科学研究院华北林业实验中心，北京九龙山暖温带森林国家长期科研基地，楸树国家创新联盟，北京 102300；2东北林业大学，林木遗传育种国家重点实验室，哈尔滨 150040；3林木遗传育种国家重点实验室，国家林草局森林培育重点实验室，楸树国家创新联盟，中国林业科学研究院林业所，北京 100091）

0 引言

低温是重要的环境胁迫因子之一，影响着植物的生长[1]。尤其近些年，极端温度的出现，使林木、作物大量产生冻害，严重的造成死亡，成为农林业发展面临的严峻挑战。低温不仅影响植物的营养生长和生殖生长，而且还限制植物的产量[2]。如水稻(Oryza sativa)低温灾害已成为全球性的问题，低温胁迫对水稻影响尤其严重国家有日本、美国和中国等，国内每年低温冷害损失稻谷30～50 t。低温冷害不仅在北方阻碍水稻生产，而且在南方也影响早稻苗期与晚稻抽穗灌浆期[3]。关于报道低温在林业生产方面的危害也是屡见不鲜，近年来由于极端天气频发，不管是北部地区果树还是南部地区果树，均经常遭受不同程度的低温伤害，给全世界果树生产造成的损失日渐严重[4]。

植物经受低温胁迫后，其各种渗透调节物质、酶活性等会相应发生变化，细胞结构也随之改变，相关抗寒基因的表达和响应机制也发生变化。近年来，随着分子生物学技术的应用与发展，关于低温胁迫调控机制也日渐清晰。在低温胁迫条件下，植物体通过激活一系列分子机制、抗寒相关的保护酶和代谢物的活性，诱导大量寒冷相关基因的表达合成对应的保护蛋白及代谢相关复合物，从而构建新的能量平衡、代谢物的平衡和氧化还原平衡，提高植物忍受低温的能力[5]。同时关于低温胁迫相关基因、代谢通路已被找到，关键的基因及其转录因子和酶已被探讨。本研究对低温胁迫下各调控机制进行综述，以期为植物低温胁迫研究提供理论基础。

1 低温胁迫下植物的细胞响应

植物细胞结构和功能受低温胁迫的影响，植物可合成保护物质増强膜系统稳定性，维持细胞内代谢平衡，进而提高植物抵御低温胁迫的能力[6]。研究揭示，在低温胁迫条件下，植物不得不对不利环境产生适应性而存活，如植物具叶片厚、气孔密度小、组织结构紧密、叶片角质层厚、叶脉导管发达、木质部多和韧皮部少等特征[7]。如伍宝朵等[8]发现了胡椒(Piper nigrum L)叶片中海绵组织和栅栏组织的厚度随低温处理时间延长而变薄，并且细胞损伤加剧。

不仅内部植物组织器官结构受低温胁迫的影响，而且细胞超微结构也受其损坏，特别是对细胞器膜和细胞质膜的伤害。在低温下，植物细胞中囊泡数目增加、内含物含量上升，严重时会导致液泡膜解体；叶绿体形状发生变化，甚至解体；细胞壁呈糊状，会出现质壁分离；核膜消失、细胞器降解等现象[9-10]。此外，研究发现，对于低温感知，核仁最敏感，叶绿体敏感度高于线粒体，液泡膜较质膜敏感度高，但类囊体膜对低温敏感度较叶绿体膜高[11]。Kratsch等[12]指出，冷胁迫时植物细胞内叶绿体首先受到影响，随着冷胁迫时间的延长会造成叶绿体类囊体膨大变形，淀粉粒膨大变形，叶绿体网状结构消失，最终叶绿体瓦解。

2 低温胁迫下植物的生理响应

2.1 渗透调节物质

在低温胁迫条件下，植物体内各渗透调节物质的含量均会发生变化，进而激发植物形成多种渗透调节能力，从而提高植物对低温的抵抗能力。其中，低温胁迫一般可以引起可溶性蛋白、可溶性糖及脯氨酸等渗透物质含量的变化。

可溶性糖作为植物体内重要的渗透调节物质之一，其含量与抗寒性之间有着密切的关系。多数研究证明，植物在低温期间，细胞内可溶性糖含量与抵抗低温能力之间存在明显正相关[13]。如张兆铭等[14]测定了8个酿酒葡萄(Vitis vinifera)品种枝条在不同温度处理下可溶性糖含量，结果显示，随着温度的逐渐降低，葡萄枝条中的可溶性糖含量逐渐增加，并呈现快—慢—快的上升趋势。可溶性蛋白是细胞内重要的渗透调节物质，其含量的高低可反映植物抗寒能力的大小[15]。研究发现，可溶性蛋白在低温胁迫初期，其合成量增加，提高了植物对低温的适应性，但是胁迫时间到达一定界限其含量逐渐降低。马娟[16]对8种常绿阔叶树的生理指标进行测定，发现各树种的可溶性蛋白含量随胁迫时间的延长呈先增加后降低的趋势，说明植物在低温胁迫初期可通过增加可溶性蛋白含量来提高自身的渗透调节能力，但若植物较长时间处于低温度的环境条件下，会逐渐超过植物所能忍受低温的阈值，会阻碍植物体内蛋白质合成，其含量开始慢慢减少。

脯氨酸(Proline，Pro)是衡量植物抗寒性的重要生理指标之一，普遍以游离状态存在于植物体内。正常条件下，植物体中Pro含量很低，但含量在低温胁迫下能够被诱导[17-18]。研究发现，Pro含量与植物抗寒能力大小呈正相关。如宜昌楠(Machilus ichangensis)经3个不同温度的低温处理后，叶片中Pro大量累积，并且随着低温胁迫温度的降低而呈显著上升趋势[19]。同样，茄子(Solanum melongena)在低温胁迫后Pro含量增加，增加幅度与品种的抗寒能力呈正相关[20]。但是也有人认为，在低温条件下，抗寒性弱的植物品种会立刻积累大量Pro来减少低温对植物的伤害，其中Pro含量高峰较晚出现的植物品种，抗寒性较强[21]。同时有人认为Pro含量的多少与低温胁迫程度没有关系。如杨亚军对茶树(Camellia sinensis)抗寒性进行相关研究，认为茶树体内Pro含量变化是适应外界条件变化而做出的一种综合反应，难以证明Pro含量与抗寒力之间的关系[22]。

2.2 丙二醛含量变化

丙二醛(malondialdehyde，MDA)是膜脂过氧化产物之一，能够鉴定细胞膜是否被破坏[23]。相关研究发现，随着胁迫时间的延长丙二醛的含量逐渐增加，但是当胁迫到一定时间后，丙二醛的含量会降低[24]。如邓仁菊的研究发现，低温胁迫下火龙果(Hylocereus undatus)的MDA含量随低温处理时间的延长呈逐渐增加的趋势[25]。但也有研究发现，植物体内MDA的含量增加幅度与植物抗寒性呈负相关。李刚等[26]发现深冬期间木科树种的丙二醛含量均显著升高，其抗寒性较强树种MDA含量增幅较小，而增幅较大的树种，抗寒性则较弱。目前，植物组织中MDA含量已被作为评价细胞膜脂过氧化程度和植物抗寒性强弱的重要参考依据[27]。

2.3 保护酶系统

过氧化物酶(peroxidase,POD)、超氧化物歧化酶(superoxide dismutase,SOD)以及过氧化氢酶(catalase,CAT)均对植物体内活性氧和其他过氧化物自由基具有清除作用，其活性大小在一定程度上与植物抗寒性有关[6]。有研究表明，低温下冷敏感品种抗氧化酶活性变化小于耐寒性品种[28]。如白静[29]对抗寒性不同的甘蓝型冬油菜进行研究，发现低温处理后，抗寒性强的品种SOD、POD、CAT活性增加幅度高于抗寒性弱的品种。也有研究表明在低温胁迫条件下抗氧化酶活性有先增后降的趋势[30]。如蒲媛媛等[31]以陇油6号（耐寒性品种）和抗天油4号（冷敏感品种）为试验材料，测定了其SOD活性与抗寒性的关系，发现两品种在低温处理后SOD活性均呈先上升后下降的变化趋势。姜春宁等[32]对广东含笑(Michelia guangdongensis)研究发现，POD活性在低温胁迫下也呈现先升后降的趋势，SOD含量显著上升。

此外，还有研究指出，抗坏血酸过氧化物酶(ascorbate reductase,APX)和谷胱甘肽(glutathione,GSH)的活性变化同植物抗寒性之间存在着相关性[33-34]。王萍等[35]对两种抗寒性不同的杏(Armeniaca vulgaris)进行8种不同程度低温处理，结果表明，在低温胁迫下APX活性高出对照最多的杏品种是抗晚霜能力最强。高俊杰等[36]对黄瓜(Cucumis sativus)抗冷性的分子机制研究结果表明，叶片中的GSH含量升高是嫁接苗抗冷性强的原因之一。有关保护酶活性在植物体内变化的研究表明，保护酶在同一种植物不同低温处理水平和条件下其活性变化不一样。一般情况下，在低温胁迫下耐寒植物保护酶的活性表现为先升后降，有的活性略有增高，而不耐寒的植物其活性表现为持续下降的趋势。

2.4 光合作用

低温对植物气孔导度、光合器官的结构、光合电子传递和参与光合作用的酶活性等方面产生影响[37-39]。研究揭示，当温度下降后，油棕(Elaeis guineensis)幼苗的蒸腾速率、气孔导度、净光合速率以及胞间CO2浓度等均呈下降趋势[40]。大量研究表明，低温通过诱导气孔关闭而降低植物净光合速率。其潜在机理是植物体内活性氧代谢失调而破坏细胞结构，CO2扩散阻力增大，光合色素含量降低，光合产物的运输受到抑制，同时低温影响光合作用暗反应酶系统[39-41]。如低温胁迫增加果蔗(Saccharum officinarum)细胞之间气孔限制值，而Gs、Tr和Pn却显著下降，表明光合效率受低温的影响程度较大[42]。有研究发现植物光合色素含量的变化和光合作用的降低有密切关系，因叶绿素是植物光合作用过程中接收能量和转换能量的关键色素，而叶绿素生物合成相关酶的活性受低温影响，进而使其合成减慢、分解加快、并使其结构受到破坏[43]。如王摇宁等[44]在越冬初期对油樟(Cinnamomum longipaniculatum)和芳樟(Cinnamomum camphora)的生理指标进行测定，发现油樟对低温的适应能力大于芳樟，但在相同温度下，油樟Fv/Fm与叶绿素含量的下降趋势小于芳樟，且芳樟叶绿素变幅大于油樟。

3 低温胁迫下内源激素的变化

低温可诱导植物体内激素活性和含量发生改变，进而对植物的生长代谢过程产生影响。脱落酸(abscisic acid，ABA)在低温等逆境胁迫中发挥重要作用，是抵御非生物胁迫的一种天然激素[45]。拟南芥和水稻在低温下叶片中ABA含量显著增加[46]。此外，ABA可使植物含水量降低，促进可溶性糖类及总酚含量的积累，从而提高植物的抗寒能力[47]。最早发现与抗寒有关的激素是赤霉素(gibberellin，GA)，研究发现CRT/DRE转录相关基因的表达与GAs有关。如研究CBF1和赤霉素的关系，发现CBF1的组成型表达可使赤霉素活性减少。且赤霉素参与光信号的传导，非结构性碳水化合物和蛋白质的积累，诱导钙依赖性蛋白激酶基因的表达等过程[48-49]。另外，赤霉素能增强植物细胞膜的稳定性，提高叶片的保水能力[50]。水杨酸(Salicylic acid,SA)是内源小分子酚类化合物普遍存在于植物体内，低温条件下其含量显著增加，若SA浓度过高对植物生长不利，而低浓度SA对细胞膨大和生长具有促进作用[51]。并且SA在信号转导中也发挥重要作用，参与到植物低温胁迫的应答过程[52]。此外，在低温胁迫下，SA可以清除活性氧，是通过提高非酶类抗氧化物质的含量和抗氧化酶活性来调控胁迫响应[53]。内源生长调节物质茉莉酸(Jasmonic Acid，JA)，是一种非常重要的植物信号分子，抗性基因表达可被JA介导的信号传递途径所诱导。JA与CBF相互作用共同调节下游的冷响应基因，从而增强植物耐冷性[54]。此外，JA含量的提高能够增加CAT、SOD、和APX等活性，从而增强植物耐寒性[55]。

4 低温信号感知与传递

植物感受低温的机制并没有明确的定论，但细胞膜是普遍认为感受温度的初始位置，而温度的次级感受器有钙离子通道(Ca2+channel)、组蛋白激酶(histidine kinase)和磷脂酶(phosoholipase)等[56]。各个组件在叶绿体中感受到低温信号后，通过代谢消耗与能量转变而传递低温信号[57]。在水稻中与冷响应相关的COLD1(chilling tolerance divergence1)是一种定位于细胞膜和内质网的跨膜蛋白。冷处理时，COLD1与α-异源三聚体G蛋白的RGA1(rice G-protein α subunit1)亚基互作诱导胞内钙离子浓度升高，促进下游COR基因的表达，因此COLD1被认为是一个低温感受器[58]。植物除了对温度直接的感应机制外，还可利用间接机制来感受复杂波动的温度信号。如NTL8蛋白在低温条件下缓慢积累且稳定性高，从而使VIN3的表达缓慢上调。但在相同条件下NTL8的表达并没有被诱导。在正常温度下，研究者为抑制植物生长而进行多种不同处理，发现NTL8蛋白在各种处理下均有不同程度的积累[59]。

在受到低温刺激后，Ca2+作为第二信使其浓度迅速增加，将冷信号传递到细胞体内，并对下游一系列基因的表达具有激活作用[60-62]。钙离子通过与钙依赖性蛋白激酶(CDPKs)、钙调蛋白(CaMs)、互作蛋白激酶(CIPKs)和类钙调磷酸酶B蛋白(CBLs)等发生相互作用传递冷信号[63]。离子载体和Ca2+通道激动剂的激活引起Ca2+的迅速流入，导致冷敏感特异性基因被激活表达[64]。最近的研究发现，钙信号途径中的钙调素(CAM)结合转录激活子CAMTAs(Calmodulin-binding transcription activators)具有保守的CAM结合位点，可通CBFs激活表达正调控抗冻性[65]。其中，CAMTA1-5正调控CBF1和CBF2的表达，而且在温度快速降低进程中CAMTA3和CAMTA5调控CBF1的表达[66]。这些结果确立了CAMTAs蛋白在低温中的作用，表明CAMTAs是连接Ca2+和CBFs表达的重要枢纽。

ICE-CBF-COR信号通路是由多个转录因子参与并起关键调控作用的低温信号转导途径[67]。ICE1与CBF基因的启动子区结合激活表达，从而介导植物的抗寒性[68]。低温信号对ICE1基因转录不具有调控作用，但E3连接酶HOS1(high osmotic expression1)参与ICE1泛素化并通过26S蛋白酶途径降解，从而影响ICE1蛋白的稳定性[69]。研究发现，OST1激酶(open stomata1)的活性能被低温快速诱导，ICE1和激活状态的OST1互作使ICE1蛋白磷酸化，提高其与CBF3启动子区域的结合能力和ICE1的稳定性[70]。也有研究发现OST1使BTF3L和BTF3磷酸化，并促进它们与CBF相互作用，以提高冷胁迫下CBF的稳定性[71]。在拟南芥中，JAZ1和JAZ4的Jas域与ICE1蛋白C末端域互作，抑制ICE1活性。在遭受低温胁迫时，JAZ蛋白因JA含量增加激活JA信号而降解，从而解除ICE1受JAZ的抑制作用，提高低温耐受能力[72]。

MAPK级联信号传递通路于低温响应中起着重要作用，包含MAPKKK(MAP3K或MEKK)、MAP2K(MKK或MEK)和MAPK三类激酶[73]。对于低温的耐受性其主要通过ICE1-CBF-COR信号通路发挥作用。此外，MEKK1-MEK2-MPK4级联信号通过拮抗MKK4/5-MPK3/6通路正向调控CBF表达[74-75]。OsPP2C27是水稻耐寒性研究中发现一种新的2C型蛋白磷酸酶，对OsMAPK3-OsbHLH002-OsTPP1通路具有负调节作用，从而阻止冷胁迫正向通路的持续激活，使植物在低温条件下可以维持正常生长[76]。但是，也有人揭示ICE1与MPK3/MPK6激酶结合并对ICE1进行磷酸化，降低了ICE1的转录活性和稳定性，从而对CBF的表达起着负向调节作用[74]。这些研究表明，在不同物种的耐寒性中MAPK3发挥着不同的作用，并且MAPK是冷信号的重要转导器。

5 低温胁迫下植物的分子调控机制

植物抗寒性是受多基因控制的复杂性状，如COR[77]、ICE[78]、CBF[79-80]、GPAT[81]、NAC、MYB、WRKY、Dof和bZIP等均在植物响应低温胁迫和提高抗寒性中发挥着重要作用。

5.1 CBF基因

CBF是一类含AP2/EREF结构域的转录因子，也被称为DREB(Dehydration responsive element binding protein)[82-83]。存在拟南芥、小麦、茶树(Camellia sinensis)等多种植物中[84-86]。研究表明，CBF表达水平在myb15缺失突变体中呈上升趋势，低温的耐受方面，突变体也显著增强，进一步研究发现，CBF启动子与MYB15直接结合并负调控CBF的表达[87]。研究发现CBF基因的表达受U-boxE3连接酶PUB25/26动态调控，从而正调控植物的抗冻性。低温信号中的负调节因子MYB15和PUB25/26相互作用，并多聚泛素化MYB15，导致在低温处理早期MYB15被泛素化降解，从而对低温下CBFs的表达具有正向调控作用并提高植物的抗冻性[88]。大量研究表明，DHN（脱水蛋白）、COR（冷诱导基因）、LTI（低温诱导）和RD（响应脱水）等基因在低温下受CBFs调控表达，植物抵抗低温的能力可通过调节这类基因的表达而提高；此外，CBFs之间也可以相互作用，确保其能准确调控下游抗性基因的表达，增强植物在低温下的耐受力[89-90]。如拟南芥CBF1、CBF2、CBF3的转录水平在低温条件下迅速提高，促进了COR的表达，说明COR的表达较CBF晚[91]。通过CBF与抗冻相关基因启动子区域的顺式作用元件相结合，也可调节抗冻相关基因的表达，如COR15a、COR47、COR6.6、COR78等以此方式提高植物的抗寒性[92]。在拟南芥中，过表达VrCBF1和VrCBF4，会提高AtCOR15a、AtCOR47及AtCOR6.6的表达，同时还正调控AtICE1的表达，增强植株的抗寒性[93]。另外，CBF启动子的上E－box和G－box在低温和黑暗条件下，同光敏色素互作因子(Phytochromeinteracting factors，PIF)PIF3结合能阻碍CBF的转录，从而增加植物对低温的敏感度[86]。

5.2 COR基因

植物冷诱导基因(COR)是由冷胁迫调节的一类基因，仅在特定些条件下COR才能被激活来产生冷调节蛋白，例如低温、短日照等条件，从而提高了植物的耐冷性[94]。同时生物大分子和多种蛋白质影响着COR的表达，例如碳水化合物、抗氧化剂、参与呼吸的酶和抗冻蛋白的代谢等[78]。目前已从拟南芥、菠菜(Spinacia oleracea)和油菜(Brassica napus)等植物中鉴定出约有上百种冷诱导基因[95]。COR15a是研究最多、重要的一个冷相关基因。Sahim-cev-ikm和Moore发现枳(Poncirus trifoliata)CORc115和温州蜜柑(Citrus unshiu)COR19都富含赖氨酸丰富区，并且高度同源。在柑橘类果树中，温州蜜柑属于抗寒性较强的品种，枳属于抗寒性极强的品种。在低温胁迫下，均有COR19类似蛋白的表达，表明该基因与温州蜜柑的抗寒性相关[96]。最近的研究显示，HOS15与HD2C互作对CORs(COR47和COR15A)进行激活表达[97]。在正常温度下，HOS15-HD2C复合体与CORs启动子结合，通过诱导CORs染色质去乙酰化而抑制表达。HOS15在低温胁迫下通过激活E3连接酶CUL4(CULLIN4)对HD2C进行泛素化降解，从而增强CBFs与CORs启动子的结合能力[98]。

5.3 MYB

MYB转录因子大家族，在植物的低温胁迫响应中发挥重要作用。如Shingote等[99]从耐低温甘蔗(Saccharum officinarum)中分离得到一个单重复MYB转录因子SsMYB18，将SsMYB18转入到烟草中，显著增强了烟草株系对低温胁迫的耐受性。脂转移蛋白基因LTP3受MYB96正调控，而植物体内积累的LTP3蛋白有利于减轻低温胁迫危害[100]。MYB96能够诱导HHP蛋白合成，HHP蛋白反过来与CBF基因上游的调控因子结合，下游相关基因被激活表达，提高植物抗寒能力[101]。然而，也有研究指出，胁迫信号分子能够抑制一些MYB基因的表达，说明在植物应激反应中MYB转录因子具有双向作用[102]。例如水稻OsMYBS3和香蕉(Musa.nan Lour.)MpMYBS3在低温胁迫下会抑制DREB1/CBF的表达[103-104]。综上所述，在植物体内MYB转录因子积极参与低温胁迫的应答，越来越多的证据支持MYB是提高植物抗寒能力的重要转录因子。

5.4 其他基因

参与植物低温应答调控的转录因子还有WRKY、bHLH、ZFP、NAC、CAMTA、VOZ及EIN3等。WRKY转录因子是植物中极为重要且有价值的调控蛋白家族[105]。WRKY转录因子能够正向或反向调控下游相关基因，在多种植物生化过程中发挥着重要作用[106-107]。研究表明，WRKY基因的表达受干旱、冷害、乙烯、H2O2、以及脱落酸的诱导[108-111]。植物bHLH转录因子的功能主要体现在抗逆性方面[112]。在低温信号传导过程中水稻OsbHLH1基因起到转录调控的作用[113]。Huang等[114]从枳中分离出一个bHLH转录因子PtrbHLH，PtrbHLH表达量能够影响柠檬(Citruslimon)寒耐性，表达量越高其耐寒性越强，而通过RNAi技术抑制PtrbHLH的枳对低温敏感。同时Huang等[115]在烟草(Nicotiana tabacum)和柠檬中发现，过表达PtrbHLH正向调节POD介导的活性氧清除过程，从而增强了转基因植株的抗寒能力。NAC转录因子是植物生长发育和非生物胁迫的重要调控因子，其生物学功能多种多样，为植物所特有。

5.5 翻译后修饰

目前，关于翻译后修饰的研究报道不多，其有甲基化、泛素化、磷酸化等修饰。泛素化修饰是一种蛋白质翻译后修饰，参与细胞周期、DNA修复、蛋白酶体降解、转录调控和信号转导等过程[116]。研究表明，苹果MYB30相互作用连接酶(MYB30-INTERACTING E3 LIGASE 1，MdMIEL1)与转录因子MdMYB308L互作，促进MdMYB308L的泛素化降解，从而负调控苹果的抗寒性[117]。泛素化过程多数伴随磷酸化过程。如低温使OST1激酶活性激活，PUB25/26被激活的OST1磷酸化，增强PUB25/26的E3活性，促进其对MYB15蛋白的泛素化降解，从而正调控低温下CBFs的诱导表达和植物抗寒性[89]。植物细胞内有超过1/3的蛋白在遭遇非生物胁迫时都会发生磷酸化修饰，由磷酸化介导的信号转导在植物环境胁迫防御机制的调控中发挥着重要作用[118-119]。目前，DNA甲基化是研究的最清楚、最重要的一种修饰方式。在植物克服低温胁迫过程中，DNA甲基化程度发挥了至关重要的作用，且在低温处理后不同类型的植物甲基化结果不尽相同。Mayer等[120]对4个不同品种大麻(Cannabis sativa)甲基化在低温驯化后的程度研究表明，其中一个品种甲基化程度不明显，另一个品种在整个驯化过程中一直保持上升趋势，然而其余两个品种呈降低趋势。此外，小RNA等表观遗传信息影响DNA甲基化[121]。如对小叶杨(Populus simonii)极端低温胁迫研究发现，DNA甲基化控制大量miRNA参与植物抗逆调节[122]。遗传研究表明，DNA甲基化模式能够连续且稳定的遗传给后代。在拟南芥中发现每一代都是稳定遗传的甲基化区域超过99.99%，自发形成的表观等位基因非常稀少[123]。

6 展望

近年来，植物低温胁迫机理研究取得了较大进展，但仍有一些亟待解决问题。低温破坏植物细胞结构和功能，特别是对细胞膜的损坏较严重，并且多数研究低温对植物伤害都集中在叶肉细胞上，而对于根，花，果实等细胞的研究较少。因此，在今后研究中，可对植物各个部分的细胞进行综合研究，探寻其中的联系。低温使植物的生理结构和功能发生变化，同时一些渗透调节和抗氧化酶类等物质的含量也相应的发生改变，并且不同植物具有不同的低温响应机理，单一指标评价植物抗寒性是不全面，不准确的。因此对于低温胁迫下植物的生理响应机制和抗寒性相关方面必须加大研究力度，同时针对植物的生长、生理特性不同角度选择合适指标，从而增强该植物对低温的抵抗能力，并且可以对不同植物的冷敏感度进行有效地综合评价，为耐寒性强的植物的种质资源的选育提供基础。然而，植物抗低温分子机理研究还处于初级阶段，特别是信号转导及调控基因研究还不够深入，大多数研究都是围绕ICE-CBF-COR及Ca2+信号通路进行。其次，抵抗低温的分子机理研究大多是围绕着单个基因进行研究，而植物的抗低温是由多个基因控制的，应该结合多个相关基因进行系统的研究。除已明确的COR、CBF、MYB、WRKY、bHLH等外可能还存在着其他有关基因未被发现。对于转录因子的探讨，目前主要聚焦在转录水平上，但对mRNA的首尾修饰、mRNA的剪接、rRNA的转录后加工等转录后修饰以及泛素化、甲基化、磷酸化等翻译后修饰的研究较薄弱，而它们在调控低温胁迫的机制中发挥着非常重要的作用。因此，要加强低温信号转导通路的研究，探究在信号转导过程中涉及的各种中间体，明确信号转导的具体途径及其相互关系，并着重研究转录后修饰和翻译后修饰在抵御低温过程中的具体作用机制。另外，植物的抗低温性研究大多集中在园艺作物上，关于木本植物在低温胁迫方面的报道较少，特别是对观赏植物抗寒机理的研究则是更少。但随着现在人们生活水平的提高，对于观赏植物喜爱热度快速日渐增长，因此观赏植物的抗低温性机理研究以及提高观赏植物抗低温能力也将是今后重要的研究方向。

表1 低温胁迫下相关基因被发现的植物

综上所述，在低温胁迫下，植物的各方面的响应和抗寒机理是一个复杂而多变的过程，需要继续深入进行研究，要多角度、多方面、多空间去发现和解决问题，单从一个角度去探讨植物的抗寒机理是远远不够的，且可在植物细胞、生理特性、分子机理等研究基础上，对逆境中植物发出的各种响应，以及植物受环境胁迫的影响进行综合分析，全面探讨植物产生抗低温胁迫的机制。