环斑猛猎蝽对斜纹夜蛾低龄幼虫的捕食功能反应

蒋文丽，冯万祖，胡宗伟，陈 黔，吴雨欣，李建平，许汝冰，黎妍妍，李传仁，张建民*，李锡宏*

1. 长江大学农学院，湖北省荆州市荆州区荆秘路266 号 434000

2. 湖北省烟草科学研究院，武汉市硚口区宝丰路6 号 430030

斜纹夜蛾（Spodoptera litura Fabricius）隶属于鳞翅目（Lepidoptera）夜蛾科（Noctuidae）灰翅夜蛾属（Spodoptera），是一种破坏性极强的爆发性害虫，可取食烟草，是烟草的重要害虫之一［1-2］。近年来，由于斜纹夜蛾已逐步对有机磷、氨基甲酸酯和拟除虫菊酯等化学杀虫剂产生抗性，故对斜纹夜蛾的防治以物理防治和生物防治为主［3-6］。

以虫治虫是害虫生物防治技术的重要手段之一，猎蝽科（Reduviidae）中一些捕食性天敌昆虫在农业种植中具有非常好的防虫效果［7-8］。据报道，绝大多数猎蝽（Vinchuca）为捕食性天敌昆虫，其中黄带犀猎蝽（Sycanus croceouittatus Dohrn）和红彩真猎蝽（Harpactor fuscipes Fabrieius）已被证实具有防治斜纹夜 蛾 的 潜 力［8-10］。 环 斑 猛 猎 蝽（Sphedanolestes impressicollis Stal）隶属于猎蝽科猛猎蝽属（Sphedanolestes）［11］。研究发现，在猎物和空间恒定的条件下，环斑猛猎蝽种群自身的调节能力常可使其种群数量保持在一个相对稳定的合理值，不会无限增长，且在室内和野外的生存最适温度均为28 ℃［12-14］。关于环斑猛猎蝽捕食功能的研究也已有少量报道，如田静等［13，15］研究发现环斑猛猎蝽雌成虫对玉米螟（Ostrinia furnacalis）的捕食功能符合Holling Ⅱ模型，捕食效能受温度、空间异质性和种内干扰影响显著；其次，在环斑猛猎蝽对猎物选择捕食作用的研究中发现，当玉米螟2龄、3龄幼虫和蚜虫共存时，环斑猛猎蝽偏好捕食玉米螟。此外，冯万祖等［16］研究发现4龄环斑猛猎蝽若虫对烟蚜若虫的捕食功能反应、种内干扰及自身密度干扰分别符合Holling II、Hassell和Watt模型，更偏好捕食4龄烟蚜若虫，32 ℃下日捕食量最大，且空间大小与捕食量呈负相关。这些研究均表明环斑猛猎蝽对农作物害虫具有一定的捕食潜能，但关于其对斜纹夜蛾的捕食功能的研究尚未见报道。而本课题组前期在湖北恩施（N 39.917，E 116.447）烟田害虫调查中首次发现环斑猛猎蝽也可捕食斜纹夜蛾的幼虫，故在室内开展环斑猛猎蝽4 龄若虫对斜纹夜蛾1～3 龄幼虫的捕食功能反应、寻找效应、自身密度干扰反应以及空间大小对其捕食功能的影响等试验，旨在充分挖掘环斑猛猎蝽对烟草害虫的捕食潜能，丰富烟草害虫的绿色防控手段。

1 材料与方法

1.1 试验材料

供试昆虫斜纹夜蛾和环斑猛猎蝽均采自恩施土家族苗族自治州宣恩县椒园镇（N 39.917，E 116.447）烟田，室内人工饲养条件：相对湿度65%～75%，温度26～28 ℃，光周期为16 h∶8 h（光照期∶暗期）。斜纹夜蛾以人工饲料饲养［17］，环斑猛猎蝽使用烟蚜和斜纹夜蛾幼虫饲养［18］。试验时取发育正常的环斑猛猎蝽4 龄若虫和1～3 龄斜纹夜蛾幼虫分别用于相关试验。

1.2 试验方法

1.2.1 环斑猛猎蝽对不同密度斜纹夜蛾幼虫的捕食功能反应

在放有无菌水浸泡过的脱脂棉的每个玻璃培养皿（直径9 cm，高1.5 cm）中放入1头环斑猛猎蝽4龄若虫，饥饿处理24 h 后依次放入不同密度梯度的斜纹夜蛾1～3 龄幼虫，其中1 龄幼虫密度梯度设置为20、30、40、50 和 60 头/皿，2 龄幼虫密度梯度设置为10、15、20、25、30、35和40头/皿，3龄幼虫密度梯度设置为3、6、9、12和15头/皿，每组设置5个重复。取长势相近的烟草叶片供斜纹夜蛾幼虫取食，期间观察环斑猛猎蝽对斜纹夜蛾的捕食行为反应，24 h 后观察并记录环斑猛猎蝽的捕食量。采用Holling II功能反应方程拟合环斑猛猎蝽4 龄若虫对斜纹夜蛾1～3龄幼虫的捕食作用，该方程为：

式中：Na为被捕食猎物数量；N为猎物密度；a为捕食者对猎物的瞬时攻击率；Tr为试验总时间（Tr=1 d）；Th为处置猎物的时间［19-20］。

1.2.2 环斑猛猎蝽对斜纹夜蛾幼虫的寻找效应

猎物种群密度是寻找效应的决定因素，通常情形下，捕食者的寻找效应与猎物种群密度负相关。利用Holling II型功能反应方程统计相关参数，可获得环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜蛾幼虫的寻找效应S：

式中：S为寻找效应；a为瞬时攻击率；Th为处置时间；N为猎物密度［20-21］。

1.2.3 环斑猛猎蝽自身密度对斜纹夜蛾幼虫捕食功能反应的影响

将80头1龄、80头2龄和30头3龄斜纹夜蛾幼虫分别置于不同玻璃皿（直径9 cm，高1.5 cm）中，然后依次接入饥饿处理24 h后的不同密度梯度的4龄环斑猛猎蝽若虫，密度梯度设置为1、2、3、4 和 5 头/皿。同时，取长势相近的新鲜烟草叶片作为斜纹夜蛾的食物和环境背景，每个处理设置5个重复。24 h后观察并记录各组斜纹夜蛾幼虫的存活数，评估环斑猛猎蝽的捕食效果。天敌自身密度干扰反应Watt模型：

式中：A为平均捕食量（竞争条件下）；a为常数（无竞争条件下每头天敌的捕食量估值）；P 为天敌密度；b为竞争参数［22］。

1.2.4 空间大小对环斑猛猎蝽对斜纹夜蛾幼虫捕食功能反应的影响

分别将环斑猛猎蝽4 龄若虫单独置于两种规格（直径9 cm、高1.5 cm；直径15 cm、高1.5 cm）的玻璃培养皿内进行饥饿处理。24 h 后在培养皿中接入2龄斜纹夜蛾幼虫，密度分别为10、15、20、25、30、35和40 头/皿，每个处理设置5 个重复。取长势相近的新鲜烟草叶片供斜纹夜蛾幼虫取食，期间观察环斑猛猎蝽对斜纹夜蛾的捕食功能反应，整个捕食过程持续24 h，观察并记录环斑猛猎蝽的捕食量。采用Holling II功能反应方程拟合环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜蛾的捕食作用［19］。

1.2.5 数据分析

数据统计以及方程拟合采用EXCEL 2019、DPS和GraphPad Prism 8 等软件，采用Duncan 新复极差法进行显著性差异分析。

2 结果与分析

2.1 环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜蛾低龄幼虫的捕食过程

环斑猛猎蝽4 龄若虫在捕食斜纹夜蛾低龄幼虫时，首先会试探性地将头部和触角主动朝向猎物，静止片刻后再攻击猎物。环斑猛猎蝽4龄若虫在捕食1 龄斜纹夜蛾时，会用口针刺吸猎物，将其举起并将猎物体液吸食殆尽，整个捕食过程较短；捕食2龄斜纹夜蛾时，首先迅速将口器刺入斜纹夜蛾幼虫头部、胸部或者腹部，使猎物进入麻醉状态后将其体液取食殆尽，整个捕食过程中存在拖拽行为并且可持续5～15 min；捕食3 龄斜纹夜蛾时，整个过程大致持续20～45 min 不等，期间会多次改变取食位点，并且需要更多的休整时间（图1A，图1B）。环斑猛猎蝽捕食过程中若受到其他同类干扰，会将猎物拖拽至隐蔽处独自取食。而斜纹夜蛾幼虫被捕食后则身体干瘪，体色会迅速转变为黑色。

图1 环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜蛾3龄幼虫的捕食Fig.1 Predation of the 4th instar nymphs of S.impressicollis on the 3rd instar larvae of S. litura

2.2 环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜蛾低龄幼虫的捕食功能反应

环斑猛猎蝽4 龄若虫对斜纹夜蛾低龄幼虫的捕食结果显示，环斑猛猎蝽的日最大捕食量随着斜纹夜蛾幼虫密度的增加呈整体上升趋势，但增幅逐渐减缓，在环斑猛猎蝽对3 龄斜纹夜蛾的捕食功能试验中表现得更为明显（图2）。F检验显示4龄环斑猛猎蝽若虫对斜纹夜蛾1～3 龄幼虫的F 值依次为F0.01（4，24）=33.07，P＜0.01；F0.01（6，34）=28.36，P＜0.01和F0.01（4，24）=3.85，P＜0.01。当每皿为60 头斜纹夜蛾1龄幼虫时，环斑猛猎蝽4龄若虫日平均最大捕食量为31.2头；当每皿为40头斜纹夜蛾2龄幼虫时，环斑猛猎蝽4 龄若虫日平均最大捕食量为21.2 头；当每皿为12 头斜纹夜蛾3 龄幼虫时，环斑猛猎蝽4 龄若虫日平均最大捕食量为4.4头。

图2 环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜蛾低龄幼虫的日平均捕食量Fig.2 Average daily predatory capacities of the 4th instar nymphs of S. impressicollis on young larvae of S. litura

环斑猛猎蝽4 龄若虫对斜纹夜蛾1～3 龄幼虫的捕食功能反应符合Holling II模型，且各处理的功能反应方程中决定系数R2均趋近于1，表明环斑猛猎蝽捕食量与斜纹夜蛾幼虫密度显著相关（表1）。环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜蛾1龄幼虫的瞬时攻击率、处理时间和日最大捕食量值依次为0.979、0.013 d和74.5头，对斜纹夜蛾2龄幼虫依次为0.999、0.020 d和51.2头，对斜纹夜蛾3龄幼虫依次为0.164、0.018 d和6.1 头。a/Th值更能真实地反映环斑猛猎蝽的捕食量，环斑猛猎蝽4龄若虫对1～3龄斜纹夜蛾的a/Th值依次为72.90、51.10 和6.62，上述结果表明环斑猛猎蝽4 龄若虫对斜纹夜蛾1 龄和2 龄幼虫具有较强的捕食能力。

表1 环斑猛猎蝽4龄若虫捕食斜纹夜蛾低龄幼虫的功能反应方程及相关参数Tab.1 Equation and relative parameters of predatory functional response of the 4th instar nymphs of S. impressicollis on young larvae of S. litura

2.3 环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜蛾低龄幼虫的寻找效应

环斑猛猎蝽4 龄若虫对斜纹夜蛾1～3 龄幼虫的寻找效应及其方程见图3和表2。结果表明，随着斜纹夜蛾密度的增加，环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜蛾的寻找效应逐渐下降，两者呈负相关关系，在相同斜纹夜蛾幼虫密度下寻找效应从高到低排列为1龄＞2龄＞3龄。

表2 4龄环斑猛猎蝽若虫捕食低龄斜纹夜蛾幼虫的寻找效应方程Tab.2 Searching effect equation of the 4th instar nymph of S. impressicollis on young larvae of S. litura

图3 环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜低龄幼虫的寻找效应Fig.3 Searching effect of the 4th instar nymphs of S. impressicollis on young larvae of S. litura

2.4 环斑猛猎蝽4龄若虫自身密度对捕食斜纹夜蛾低龄幼虫的干扰作用

4龄环斑猛猎蝽若虫对1龄、2龄和3龄斜纹夜蛾幼虫的捕食量随着环斑猛猎蝽密度的增加而下降（图4），其拟合方程、各密度下日平均捕食量和决定系数见表3。根据Watt模型计算得知，环斑猛猎蝽之间的相互干扰作用随着自身密度的增大而增大，而寻找效应和平均捕食量则随自身密度的增大而减小。斜纹夜蛾1～3龄幼虫的竞争参数分别为0.645 3、0.671 6 和0.321 2，决定系数R2均大于0.8。环斑猛猎蝽4龄若虫在捕食斜纹夜蛾1龄幼虫时，环斑猛猎蝽自身密度对其捕食能力的干扰最大，捕食斜纹夜蛾2龄和3龄幼虫时，干扰作用次之。

图4 环斑猛猎蝽自身密度对捕食斜纹夜蛾低龄幼虫的干扰作用Fig.4 Effect of density of the 4th instar nymphs of S. impressicollis on their interference effect on young larvae of S. litura

表3 环斑猛猎蝽4龄若虫自身密度对斜纹夜蛾低龄幼虫的日平均捕食量及其种内干扰下的数学模型Tab.3 Effect of the density of 4th instar nymphs of S. impressicollis on their average daily predatory capacities on young larvae of S. litura and mathematical model under intraspecific interference

2.5 空间大小对环斑猛猎蝽对斜纹夜蛾幼虫捕食功能反应的影响

比较不同大小空间下环斑猛猎蝽4龄若虫对斜纹夜蛾2 龄幼虫的捕食作用，发现环斑猛猎蝽在9 cm培养皿中具有更高的捕食量，且捕食量随着斜纹夜蛾密度的增大而增大，在斜纹夜蛾密度为25头/皿时捕食增长速率达到最大，之后趋于平缓（图5）。F检验显示两种空间下的 F 值均大于 F0.01（6，34）=3.39，P＜0.01。

图5 4龄环斑猛猎蝽若虫在9 cm和15 cm培养皿中对斜纹夜蛾2龄幼虫的捕食量Fig.5 Predatory capacities of the 4th instar nymph of S. impressicollis on the 2nd instar larvae of S. litura in petri dishes with diameter of 9 or 15 cm

3 讨论

环斑猛猎蝽作为一种多食性的捕食性天敌，其4龄若虫期较长，可达200多天，可长期对农作物害虫起到防控作用，因此围绕4 龄环斑猛猎蝽若虫对低龄斜纹夜蛾幼虫的捕食功能反应开展研究更具田间代表性［13］。

环斑猛猎蝽对1～3龄斜纹夜蛾幼虫捕食量随着猎物龄期的增加呈下降趋势，这与黄带犀猎蝽［9］、大红犀猎蝽（Sycanus falleni）［23］、蠋蝽（Arma chinensis Fallou）［24-25］和 叉 角 厉 蝽（Eocanthecona furcellata Wolff）［26］的捕食趋势一致，在猎物的寻找效应和捕食方式方面亦具有相似性。本研究中发现，相比油菜、甘蓝等植株，环斑猛猎蝽更常在烟草植株上捕食猎物。饲养过程中发现，在提供隐蔽物（烟草叶片、特定形状的滤纸）的条件下环斑猛猎蝽死亡率更低，且除取食外的大部分时间都躲于隐蔽物后，表明环斑猛猎蝽更喜欢隐蔽的生活环境。此外，本研究中还发现环斑猛猎蝽常表现夜间捕食的行为，白天大部分时间保持休息静止状态。

捕食功能反应中日最大捕食量可反映天敌的捕食潜力［27］，环斑猛猎蝽4龄若虫对1～3龄斜纹夜蛾幼虫的捕食与草蛉（Chrysopasinica）［28］、益蝽（Picromerus lewisi Scott）［29］等捕食性昆虫对鳞翅目幼虫的捕食一样，其捕食功能反应均符合Holling II模型。环斑猛猎蝽对斜纹夜蛾1～3龄幼虫的日最大捕食量分别为74.5、51.2和6.1头，其中对2龄斜纹夜蛾幼虫的捕食量高于黄带犀猎蝽成虫对2 龄斜纹夜蛾幼虫的捕食量（35.7 头）［9］。由此可见，环斑猛猎蝽对斜纹夜蛾幼虫捕食效能更高，特别是对1 龄和2 龄斜纹夜蛾幼虫。此外，室内饲养还发现环斑猛猎蝽5龄若虫及环斑猛猎蝽雌、雄成虫对低龄斜纹夜蛾也有较好的捕食能力，但受试虫数量有限，下一步可研究其相关的捕食功能。

4 结论

室内条件下，环斑猛猎蝽4龄若虫对1～3龄斜纹夜蛾幼虫的最大日捕食量分别为74.5、51.2和6.1头，对斜纹夜蛾幼虫具有较好的防控能力。环斑猛猎蝽4 龄若虫对1～3 龄斜纹夜蛾幼虫的捕食功能反应符合Holling II模型，其寻找效应与斜纹夜蛾低龄幼虫密度负相关，捕食作用率随环斑猛猎蝽自身密度的增加而下降，且在捕食1龄斜纹夜蛾幼虫时，自身密度对其捕食能力干扰最大。此外，环斑猛猎蝽在9 cm 培养皿比在15 cm 培养皿中具有更高的捕食量，且捕食量随猎物密度的增大而增大。