玉米开花期调控机制研究进展

邢瑞霞 朱金洁 祁显涛 谢传晓 江海洋 刘昌林

摘要 开花期对玉米非常重要，不仅影响玉米的生长区域适应性、对各种逆境的抗性，另外对于玉米的产量、质量、营养价值等多个性状都具有重要的影响。根据玉米开花期调控途径的研究报道，玉米开花期可分为4条途径：光周期途径（photoperiod pathway）、自主途径（autonomous pathway）、赤霉素途径（gibberellin pathway）和年龄途径（age pathway），4条途径既独立存在又相互影响，共同调节玉米的开花时间。总结并整理玉米的开花期调控途径，对于改良热带种质资源使其适应我国温带地区、培育优良品种具有重要的参考价值和指导意义。

关键词 玉米;开花时间;光周期;开花调控网络

中图分类号 S 513  文献标识码 A

文章编号 0517-6611（2022）09-0023-04

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2022.09.007

开放科学（资源服务）标识码（OSID）：

Research Progress on the Regulation Mechanism of Maize Flowering Period

XING Rui-xia1，2，ZHU Jin-jie1，QI Xian-tao1 et al

（1.Institute of Crop Science，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100081;2.School of Life Sciences，Anhui Agricultural University，Hefei，Anhui 230036）

Abstract Flowering is very important for maize.It not only affects the adaptability of maize to growth area and resistances to various stresses，but also has very important effects on traits such as product quality，yield and nutritional value.According to the researches，the regulatory of maize flowering time can be divided into four pathways：photoperiod pathway，autonomous pathway，gibberellin pathway，and age pathway.The four pathways are relatively independent，and there are also some mutual influence and interaction among them.Reviewing the regulation approaches of maize flowering time will be helpful for improving tropical germplasm resources to adapt to temperate zone in China and cultivating good varieties.

Key words Maize;Flowering time;Photoperiod;Flowering regulatory network

开花对于植物而言至关重要，这个过程不仅涉及植物从营养生长到生殖生长的不可逆转换[1]，而且对植物繁衍和适应生态环境等方面都具有非常重要的作用。通过研究玉米开花期，进而对玉米种质进行改良已经成为当前玉米育种的一大热点。

玉米花的发育过程涉及细胞分化、器官分化、转录调控等众多重要的生理生化过程，花发育的过程既受遗传因子的控制也受环境因子的影响[2-4]。植物花发育的过程一般要历经3个阶段[5]：①开花诱导，植物受自身及环境因子的影响，开始从营养生长转变为生殖生长，并形成花序分生组织;②花原基形成，花序分生组织逐渐转变为花分生组织，再分化形成花器官原基;③花器官發育，花器官原基逐渐发育成为成熟的各种花器官[5-6]，包括花萼、花冠、雄蕊群和雌蕊群等结构。

开花途径的研究一直是植物研究的一大热点。以研究最为透彻的模式植物拟南芥为例，其开花期遗传控制网络在2014年已经基本建立完全[7-10]，以FT、CO、SOC1等开花相关的主效基因为中心，将拟南芥的5条开花调控途径：光周期途径、自主途径、春化途径、赤霉素途径以及年龄途径进行了总结与梳理，从而构建出拟南芥的开花调控网络（图1）[11]，为其他植物开花期的研究提供了大量的参考依据以及更多的研究方向。

另外，对于禾本科植物水稻的开花网络的调节研究也有了明确的进展。以光周期途径为例，在短日照的情况下，可大致将其分为两条独立且有效的途径：OsGI-Hd1-FT和OsGI-Ehd1-FT[12-13]。其中Hd1作为CO基因的一个同源基因，在受到OsGI的影响后会激活FT的表达，从而构成OsGI-Hd1-FT调控途径;而另外一条途经是水稻所特有的调控途径，在长日照条件下Ehd1会上调Hd3a的表达，OsGI则会控制Ehd1的表达，进而构成一条特殊的调控途径[12-13]。

玉米基因组序列公布后，开花期的相关研究取得了明显进展。根据历年研究可将玉米开花诱导调控网络分为光周期途径（photoperiod pathway）、自主途径（autonomous pathway）、赤霉素途径（gibberellin pathway）和年龄途径（age pathway）四大调控途径，以FT-like基因ZCN8为中心、以开花标记基因ZMM4为成花关键构建如下调控网络，展现玉米从营养生长向生殖生长的不可逆转变（图2）。

1 光周期途径

光是调节植物开花时间的一个重要环境信号，根据光照时间的周期性变化而形成的一种24 h变化的生物节律被称为光周期。植物根据光周期的变化来协调自身新陈代谢及各种生理过程，最终实现开花诱导、叶片运动和气孔开闭等生长发育变化。以拟南芥为例的长日照植物研究显示：CO/FT模式的表达变化是光周期诱导途径中核心的环节[14]。许多研究表明，不同植物中的CO/FT的表达模式虽然在构成元件及表达通路略有不同，但仍具有一定的保守性，CO基因的转录产物在植物中起到光与开花时间相连接的作用，植物通过感知光来调节开花时间;FT基因主要控制植物开花[14]，

在适宜的条件下，CO基因诱导FT基因在叶脉中表达后，FT蛋白从韧皮部移动到顶端分生组织中发挥作用，与在顶端分生组织中进行表达的FD蛋白激活SOC1基因的表达，诱导开花。

1.1 光信号感受器

植物通过对周围环境的感知相应地调整其本身的生长发育，而存在于成熟叶片中的光信号感受器就是一个非常重要的工具。植物通过光信号感受器识别和接收光信号，影响种子的萌发、幼苗的生长、花的诱导以及衰老等多个发育过程。在拟南芥中已经鉴定出的光感受器有13种[15]，大致可分为3类：光敏色素（phyto chromes）、隐花色素（crypto chromes）、向光素（phototropins）。在玉米中发现了3对光敏色素基因，分别是PHYA1/2、PHYB1/2和PHYC1/2[16]，这3种光敏色素主要接收红光/远红外光，具有一定的组织特异性。PHYB参与光周期的感知与传导，在长日照下延迟开花[17]，而PHYC1在叶片中高度表达，并受昼夜节律调节，可与自身或ZmPHYB相互作用[18]。当对PHYC1和PHYC2进行双基因敲除后，玉米在长日照条件下表现出早花表型[18]。

1.2 生物节律钟

成熟的叶片在感受光信号后会进一步向生物节律钟传递信号，以适应每时每刻外部环境的变化。在玉米基因组中存在多个相关基因，并且10%～23%的转录产物表现出明显的昼夜振荡规律[19-20]，这些相关基因包括ZMAC、ZmTOC1以及其他一些候选基因，如ZmPRR73、ZmPRR37、ZmPRR59、ZmFKF1a和ZmFKF1b等，并且这些基因在拟南芥和水稻中分别有其对应的同源基因，调节控制玉米生长的关键生理过程，如碳固定、细胞壁合成、植物激素生物合成、开花调控等[20]。

1.3 光周期转导途径

目前已有许多基因被证实与光周期转导途径相关，大致可以分为3类：CONZ1、CCT以及ZCN家族[21-24]。其中，CONZ1与拟南芥中的CO基因以及水稻中的Hd1基因具有非常显著的序列相似性[21]，因此作为二者的同源基因，CONZ1基因展现出强烈的昼夜表达模式，能够通过在不同光照下的表达模式来响应玉米中光周期的变化，并且根据conz1突变体的试验结果表明，CONZ1基因可能作为激活剂、抑制剂或者二者作用兼具，在植物光周期的调节中起作用[22]。

玉米中的CCT家族基因被证实与水稻光周期反应调节因子Ghd7同源，同源性约为36%，其编码的蛋白质一般都含有保守的CCT结构域或含有一个或多个B-box结构域，调节与其他蛋白质之间的相互作用。有研究表明，降低ZmCCT9的表达不仅可以促进玉米在长日照下开花，同时能够增强植株对于高纬度地区的适应性[23]，有利于解除玉米在高纬度地区出现徒长、不长等不良影响，扩大玉米的种植范围。而同时含有CCT结构域与B-box结构域的ZmCOL3基因则会通过干扰昼夜节律时钟和激活ZmCCT相关基因的表达来抑制玉米开花，ZmCOL3的过表达会导致晚花，沉默ZmCOL3基因的表达则会表现出轻微早花现象[24-26]。

ZCN8基因与拟南芥中的FT基因同源，在玉米中起成花素的作用，ZCN8蛋白通过韧皮部向茎尖分生区移动，与DLF1基因（拟南芥FD基因的同源基因）互作，促进下游基因表达，如花分生组织特征基因ZMM4，诱导植物从营养生长向生殖生长转变，有研究表明下调ZCN8的表达量可以诱导晚花表型[27-28]。

2 自主开花途径

外界环境因素可诱导植物在适宜的条件下开花，如果缺少光信号、温度信号的诱导，植物也可以通过感受自身内部的发育状态，在营养生长到达一定程度后自主开花。在拟南芥中已相继克隆了7个与自主开花相关的基因，分别是FCA、FY、FPA、FVE、FLD、FL和LD，这些基因以不同的方式参与对FLC染色质或mRNA的修饰与调节[29-33]。其中FCA、FPA、FLK、FY基因编码RNA结合蛋白，参与FLC前体mRNA的调节，在开花控制中非常关键，属于转录后调控;LD、FLD和FVE編码调节FLC表观遗传因子，参与FLC染色质组蛋白去乙酰化的后期修饰[29-33]。

在玉米基因中，ID1和ZmLD被证实与玉米的自主开花相关[34-35]。ID1基因位于玉米的成花素基因ZCN8的上游，调控ZCN8转录产物在韧皮部的转运，仅在幼叶中微量表达，能够控制植物从营养生长向生殖生长转变，起到成花开关的作用，但在拟南芥中并未发现其同源基因。id1突变体会出现晚花的性状[35]。ZmLD基因又叫ldp1，在茎尖组织和花序组织中表达含量较高[36]，其结构上分为4个保守区域，构成LD蛋白的功能区域。

3 赤霉素途径

赤霉素（GA）作为一种内源性植物生长调节剂，对植物种子的萌发、茎杆的伸长、开花的诱导以及花器官的形成等生长和发育方面发挥着非常重要的作用。目前从植物、真菌和细菌中鉴定出来的GAs超过130种，其中大多数都是以无生物活性形式存在，有生物活性的GAs有4种，分别是GA1、GA3、GA4和GA7[37]。GA是植物开花的必要存在因素，主要影响花粉的成熟和花器官的形成和发育，通过施加GA可以使拟南芥在短日照下提早开花[38]。GA和GID1结合后可与DELLA蛋白形成一个GA-GID1-DELLA三聚体，当GA-GID1-DELLA三聚体形成后被SCF（SKP1-CUL1-F-box）聚合体标记，之后DELLA蛋白被26S蛋白酶泛素化降解，从而解除了DELLA蛋白对植物生长的抑制作用，产生赤霉素效应[39-41]，恢复植物体的正常生长。GA2ox1基因编码一种使GA失活的酶[42]，对GA的积累产生一个负调控作用，进而减少赤霉素的积累量，促进开花。在其他植物的研究中发现：GA既能终止营养生长，也会抑制花器官形成[43]。GA抑制剂多效唑（PCA）会促进花芽形成和植株矮化[44-45]。

也有研究表明，DELLA蛋白能够直接与年龄途径相关基因miR156介导的 SPL结合，干扰SPL对SOC1和FUL的转录激活。miR159介导了与GA有关的开花调控，它通过抑制GA特异性转录因子MYB33、MYB65和MYB101（R2R3-MYB转录因子）发挥作用。在短日照条件下，GA不足，miR159增加，强烈抑制MYB33的表达;同时也抑制了MYB33下游基因LFY水平，导致拟南芥晚花。這种情况可以通过增加日长或者外源GA的喷施消除。另外，研究发现细胞分裂素（CK）也参与植物开花时间的正向调控。

另外，对于赤霉素在植物中的研究发现，GA既能终止营养生长，也会抑制花器官形成。GA会促进LFY基因的表达，调控开花，但是增加的LFY基因转录产物却诱导一个细胞色素P450的基因ELA1（Eui-likeP450）在植物茎尖分生组织SAM中的表达，而ELA1又会阻碍GA碳骨架C13的羟基化，从而导致GA4合成的减少，结果使依赖于GA-DELLA-AP1通路的花器官形成机制受到破坏，推迟花芽的形成[44]，而GA抑制剂多效唑PCA会促进花芽形成和植株矮化[45]。GA与光周期途径、年龄途径这些开花调控途径息息相关。

4 年龄途径

目前，对玉米植株的营养生长到生殖生长的研究热点仍旧集中在miR156-miR172级联式调控体系中，而这个调控体系广泛存在于大多数植物中，如拟南芥、水稻、番茄、杨树等[46-47]。幼年基因miR156随着生长发育的进行，在植物体中的含量逐渐减少，而成年基因miR172则与之相反，两者共同调节植物开花转换。miR156的靶基因是一类称为SPLs的转录因子，通过结合到开花器官特征基因启动子的SQUAMOSA区域进而促进开花[48]。miR172受到SPLs调控，还受到GI（光周期途径中）、FCA（自主途径中）的调控。

5 小结

植物的开花涉及植物发育的大部分内容，由于物种、地理、进化的方向及程度等方面均存在着巨大的差异，增加了植物开花调控的复杂性，其中所涉及的调控基因、转录因子以及调控途径更是十分复杂。通过调节植物的开花时间进而获得优良种质，并且最大程度地利用这些优良种质来扩大植物的生长范围，增加农作物的产量及营养价值，提高植物的多种抗性等仍是目前解决优良育种问题的一大热点。

参考文献

[1]

徐雷，贾飞飞，王利琳.拟南芥开花诱导途径分子机制研究进展[J].西北植物学报，2011，31（5）：1057-1065.

[2] JUNG C，MLLER A E.Flowering time control and applications in plant breeding[J].Trends in plant science，2009，14（10）：563-573 .

[3] MOURADOV A，CREMER F，COUPLAND G.Control of flowering time：Interacting pathways as a basis for diversity[J].Plant cell，2002，14（S1）：S111-S130.

[4] COLASANTI J，SUNDARESAN V V.Control of the transition to flowering[J].Current opinion in biotechnology，1996，7（2）：145-149.

[5] RAY A，LANG J D，GOLDEN T，et al.SHORT INTEGUMENT（SIN1），a gene required for ovule development in Arabidopsis，also controls flowering time [J].Development，1996，122（9）：2631-2638.

[6] BLZQUEZ M.Flower development pathways[J].Journal of cell science，2000，113（Pt20）：3547-3548.

[7] EHRENREICH I M，HANZAWA Y，CHOU L，et al.Candidate gene association mapping of Arabidopsis flowering time[J].Genetics，2009，183（1）：325-335.

[8] FORNARA F，DE MONTAIGU A，COUPLAND G.SnapShot：Control of flowering in Arabidopsis[J].Cell，2010，141（3）：550.

[9] LIU C，THONG Z H，YU H.Coming into bloom：The specification of floral meristems[J].Development，2009，136（20）：3379-3391.

[10] TURCK F，FORNARA F，COUPLAND G.Regulation and identity of florigen：FLOWERING LOCUS T moves center stage[J].Annual review of plant biology，2008，59（1）：573-594.

[11] BLMEL M，DALLY N，JUNG C.Flowering time regulation in crops-what did we learn from Arabidopsis？ [J].Current opinion in biotechnology，2015，32：121-129.

[12] ZHANG J，HU Y，XU L H，et al.The CCT domain-containing gene family has large impacts on heading date，regional adaptation，and grain yield in rice[J].Journal of integrative agriculture，2017，16（12）：2686-2697.

[13] 徐銓，奥本裕，王晓雪.水稻开花期调控分子机理研究进展[J].植物遗传资源学报，2014，15（1）：129-136.

[14] JING Y J，LIN R C.Transcriptional regulatory network of the light signaling pathways[J].New phytologist，2020，227（3）：683-697.

[15] SHEEHAN M J，KENNEDY L M，COSTICH D E，et al.Subfunctionalization of PhyB1 and PhyB2 in the control of seedling and mature plant traits in maize[J].Plant journal，2007，49（2）：338-353.

[16] SAWERS R J H，LINLEY P J，GUTIERREZ-MARCOS J F，et al.The Elm1（ZmHy2） gene of maize encodes a phytochromobilin synthase[J].Plant physiology，2004，136（1）：2771-2781.

[17] HAYES K R，BEATTY M，MENG X，et al.Maize global transcriptomics reveals pervasive leaf diurnal rhythms but rhythms in developing ears are largely limited to the core oscillator[J].PLoS One，2010，5（9）：1-14.

[18] LI Q Q，WU G X，ZHAO Y P，et al.CRISPR/Cas9-mediated knockout and overexpression studies reveal a role of maize phytochrome C in regulating flowering time and plant height[J].Plant biotechnology journal，2020，18（12）：2520-2532.

[19] KHAN S，ROWE S C，HARMON F G.Coordination of the maize transcriptome by a conserved circadian clock[J].BMC plant biology，2010，10：1-15.

[20] CAI H G，CHU Q，YUAN L X，et al.Identification of quantitative trait loci for leaf area and chlorophyll content in maize（Zea mays） under low nitrogen and low phosphorus supply[J].Molecular breeding，2012，30（1）：251-266.

[21] CASTELLETTI S，COUPEL-LEDRU A，GRANATO I，et al.Maize adaptation across temperate climates was obtained via expression of two florigen genes[J].PLoS genetics，2020，16（7）：1-25.

[22] MILLER T A，MUSLIN E H，DORWEILER J E .A maize CONSTANS-like gene，conz1，exhibits distinct diurnal expression patterns in varied photoperiods[J].Planta，2008，227（6）：1377-1388.

[23] HUANG C，SUN H Y，XU D Y，et al.ZmCCT9 enhances maize adaptation to higher latitudes[J].Proceedings of the national academy of sciences of the United States of America，2018，115（2）：E334-E341.

[24] JIN M L，LIU X G，JIA W，et al.ZmCOL3，a CCT gene represses flowering in maize by interfering with the circadian clock and activating expression of ZmCCT[J].Journal of integrative plant biology，2018，60（6）：465-480.

[25] 金敏亮.玉米泛转录组的构建及玉米开花抑制因子ZmCOL3的功能解析[D].武汉：华中农业大学，2018.

[26] KIM D H，SUNG S.Genetic and epigenetic mechanisms underlying vernalization[J].The Arabidopsis book，2014，12：1-15.

[27] XIN M，MUSZYNSKI M G，DANILEVSKAYA O N.The FT-like ZCN8 gene functions as a floral activator and is involved in photoperiod sensitivity in maize[J].The plant cell，2011，23（3）：942-960.

[28] LEE Y S，JEONG D H，LEE D Y，et al.OsCOL4 is a constitutive flowering repressor upstream of Ehd1 and downstream of OsphyB[J].The plant journal，2010，63（1）：18-30.

[29] HE Y H.Chromatin regulation of flowering[J].Trends in plant science，2012，17（9）：556-562.

[30] LIU F Q，MARQUARDT S，LISTER C，et al.Targeted 3' processing of antisense transcripts triggers Arabidopsis FLC chromatin silencing[J].Science，2010，327（5961）：94-97.

[31] HE Y H，MICHAELS S D，AMASINO R M.Regulation of flowering time by histone acetylation in Arabidopsis[J].Science，2003，302（5651）：1751-1754.

[32] KIM H J，HYUN Y，PARK J Y，et al.A genetic link between cold responses and flowering time through FVE in Arabidopsis thaliana[J].Nature genetics，2004，36（2）：167-171

[33] SOPPE W J J，JACOBSEN S E，ALONSO-BLANCO C，et al.The late flowering phenotype of fwa mutants is caused by gain-of-function epigenetic alleles of a homeodomain gene[J].Molecular cell，2000，6（4）：791-802.

[34] VAN NOCKER S，MUSZYNSKI M，BRIGGS K，et al.Characterization of a gene from Zea mays related to the Arabidopsis flowering-time gene LUMINIDEPENDENS[J].Plant molecular biology，2000，44（1）：107-122.

[35] COLASANTI J，YUAN Z，SUNDARESAN V.The indeterminate gene encodes a zinc finger protein and regulates a leaf-generated signal required for the transition to flowering in maize[J].Cell，1998，93（4）：593-603.

[36] AUKERMAN M J，LEE I，WEIGEL D，et al.The Arabidopsis flowering-time gene LUMINIDEPENDENS is expressed primarily in regions of cell proliferation and encodes a nuclear protein that regulates LEAFY expression[J].The plant journal，1999，18（2）：195-203.

[37] WILSON R N，HECKMAN J W，SOMERVILLE C R.Gibberellin is required for flowering in Arabidopsis thaliana under short days[J].Plant physiology，1992，100（1）：403-408.

[38] MURASE K，HIRANO Y，SUN T P，et al.Gibberellin-induced DELLA recognition by the gibberellin receptor GID1[J].Nature，2008，456（7221）：459-463.

[39] UEGUCHI-TANAKA M，ASHIKARI M，NAKAJIMA M，et al.GIBBERELLIN INSENSITIVE DWARF1 encodes a soluble receptor for gibberellin[J].Nature，2005，437（7059）：693-698.

[40] DAVIRE J M，ACHARD P.Gibberellin signaling in plants[J].Development，2013，140（6）：1147-1151.

[41] GALVO V C，HORRER D，KTTNER F，et al.Spatial control of flowering by DELLA proteins in Arabidopsis thaliana[J].Development，2012，139（21）：4072-4082.

[42] BOLDUC N，HAKE S.The maize transcription factor KNOTTED1 directly regulates the gibberellin catabolism gene ga2ox1[J].Plant cell，2009，21（6）：1647-1658.

[43] GOLDBERG-MOELLER R，SHALOM L，SHLIZERMAN L，et al.Effects of gibberellin treatment during flowering induction period on global gene expression and the transcription of flowering-control genes in Citrus buds[J].Plant science，2013，198：46-57.

[44] GHOSH A，CHIKARA J，CHAUDHARY D R，et al.Paclobutrazol arrests vegetative growth and unveils unexpressed yield potential of Jatropha curcas[J].Journal of plant growth regulation，2010，29（3）：307-315.

[45] BODEN S A，WEISS D，ROSS J J，et al.EARLY FLOWERING3 regulates flowering in spring barley by mediating gibberellin production and FLOWERING LOCUS T expression[J].Plant cell，2014，26（4）：1557-1569.

[46] XUE X Y，ZHAO B，CHAO L M，et al.Interaction between two timing microRNAs controls trichome distribution in Aarabidopsis[J].PLos genetics，2014，10（4）：1-13.

[47] WANG J W，CZECH B，WEIGEL D.miR156-regulated SPL transcription factors define an endogenous flowering pathway in Arabidopsis thaliana[J].Cell，2009，138（4）：738-749.

[48] JUNG J H，SEO P J，AHN J H，et al.Arabidopsis RNA-binding protein FCA regulates microRNA172 processing in thermosensory flowering[J].The journal of biological chemistry，2012，287（19）：16007-16016.