江西武夷山南方铁杉林主要树种叶片养分含量及再吸收效率*

武盼盼 曾利剑 雷 平 胡丹丹,3 李锦隆 王满堂 钟全林,3

(1.福建师范大学福建省植物生理生态重点实验室 福州 350007；2.江西武夷山国家级自然保护区管理局 上饶 334500；3.福建师范大学地理研究所 福州 350007;4.枣庄学院城市与建筑工程学院 枣庄 277160)

氮(N)、磷(P)是植物生长不可或缺两大营养元素，直接影响植物的生理生态特征和功能，对植物生长和维持整个生态系统稳定具有重要作用(Venterinketal.，2003)。植物叶片N、P含量反映了植物生长过程中的养分吸收和利用效率(Wrightetal.，2003)。养分再吸收是植物将衰老叶片中的营养元素转移并运输至植物其他组织以供其重复利用的过程(Killigbeck，1986；Aerts，1996；Leonardusetal.，2012),既是植物应对养分限制采取的主要策略之一，也是植物保存养分、提高生产力、降低植物对土壤环境依赖性的重要途径(曾德慧等，2005；Liangetal.，2015)。通过养分再吸收，植物可以延长养分在其组织内的停留时间，为新生物量生产提供所需大部分养分(Sollinsetal.，1980；Meieretal.，1985)。通常，采用再吸收效率(resorption efficiency,RE)量化植物养分再吸收能力，养分再吸收效率指凋落叶在凋落过程中迁移出去的养分含量占新鲜叶养分含量的百分比，反映了植物储存、利用养分和适应贫瘠环境的能力(Killingbeck，1996)。

植物叶片N、P含量存在一定的相关性，不同植物叶片N、P关系可能发生改变(Reichetal.，2010)，这种变化会影响植物叶片养分再吸收效率。不同生活型植物(常绿树种与落叶树种)生存策略不同，其养分再吸收效率也可能表现出一定差异(Aertsetal.，1999)。Huang等(2007)研究表明，叶片N再吸收效率在常绿与落叶树种间无显著差异，但落叶树种叶片P再吸收效率却高于常绿树种；Aerts(1996)研究则显示叶片P再吸收效率在不同生活型植物间无显著差异。可见，常绿与落叶树种间叶片N、P再吸收效率是否存在显著差异仍需进一步研究。

武夷山地处中亚热带,是我国大陆东南最高山地，也是生物多样性热点研究区域之一(陈昌笃，1999)。在江西武夷山国家级自然保护区海拔1 800 m左右分布的南方铁杉(Tsugachinensis)林面积达1 560 hm2，是我国少有的较大的南方铁杉林天然种群分布区(袁荣斌等，2012)。作为濒危植物，南方铁杉被列为国家三级重点保护植物，是松科(Pinaceae)铁杉属常绿高大乔木，树高达30 m，多生于海拔600～2 100 m，为我国特有第三纪残遗植物之一，研究南方铁杉天然林内主要树种叶片养分含量及再吸收效率对探讨松科植物的起源和迁移等具有很高的科研价值(李林初，1988)。本研究以江西武夷山国家级自然保护区南方铁杉天然林内胸径大于5.0 cm共14个树种(7个落叶树种和7个常绿树种)为对象，测定凋落叶和新鲜叶的全C、全N和全P含量，分析南方铁杉林主要树种叶片养分含量，阐明不同生活型(落叶树种和常绿树种)树种新鲜叶和凋落叶养分化学计量特征与养分再吸收效率，以期为揭示南方铁杉林主要树种叶片养分含量及再吸收效率对植物生活型的响应机制提供理论依据。

1 研究区概况

研究区位于江西省上饶市铅山县江西武夷山国家级自然保护区。该区地处江西省东部、武夷山脉北段西北坡(117°39′30″ —117°55′47″E，27°48′11″—28°00′35″N)，属亚热带东部季风区，年均气温14.2 ℃，年均降水量2 583 mm，年均蒸发量778 mm，年均日照时数约960 h。土壤具有典型的亚热带中山土壤特点，可分为山地黄红壤(海拔400～600 m)、山地黄壤(海拔600～1 300 m)、暗黄棕壤(海拔1 300～1 900 m)和山地草甸土(海拔1 900 m 以上)。目前，保护区内海拔1 800 m左右仍完整保存着1 560 hm2南方铁杉天然原始森林资源，主要建群种为南方铁杉，伴生种有多脉青冈(Cyclobalanopsismultinervis)、闵皖八角(Illiciumminwanense)、鹿角杜鹃(Rhododendronlatoucheae)和白檀(Symplocospaniculata)等。

2 研究方法

2.1 样地设置

2019年9月，在南方铁杉天然林内设置3块20 m×20 m样地，各样地之间相距50 m。样地郁闭度为0.77±0.06，土壤pH为3.90～4.36，土壤全C含量为66.66±1.22 g·kg-1，全N含量为5.03±0.09 g·kg-1，全P含量为0.27±0.01 g·kg-1。对样地内所有胸径大于5.0 cm的林木进行调查，共有14个树种，各树种特征见表1。

表1 武夷山南方铁杉林主要树种基本特征Tab.1 Basic characteristics of major tree species in T. chinensis forest in Wuyi Mountain

2.2 样品采集

2019年9月，在每块样地对出现的14个树种(常绿7种，落叶7种)各选择1株标准木(胸径与树高接近均值)，3块样地共选取42株标准木，并于同一时间采集标准木的新鲜叶和凋落叶。从每株标准木的中间冠层外侧东、西、南、北 4 个方位各选取当年生小枝，利用高枝剪剪下，轻摇小枝，采集每个小枝上未脱落并完全伸展、无病虫害、长势良好的40～60片当年生叶片作为新鲜叶，其混合均匀；将用手轻轻晃动枝条后的脱落衰老叶片(40～60片)作为凋落叶，将其混合均匀，带回实验室备用。

2.3 样品养分元素测定

将所采集叶片置于105 ℃烘箱中杀青30 min，然后在烘箱中65 ℃烘干48 h至恒重。将烘干样品粉碎，过100目筛，用于元素含量分析。叶片C、N含量采用CHNOS元素分析仪(Elemental Analyzer Vario EL Ⅲ)测定。叶片P含量采用浓硫酸-高氯酸消煮法处理(Kovaretal.，2009)，连续流动分析仪(San ++,Skalar,Netherlands)测定。

2.4 数据处理

计算南方铁杉天然林内单树种、所有树种和生活型间叶片的碳氮比(C∶N)、碳磷比(C∶P)和氮磷比(N∶P)。养分再吸收效率(RE)指叶片衰老之前，养分被重新吸收并被新生组织再利用的效率(Yuanetal.，2005)。叶片养分再吸收效率计算公式如下：

式中：Cf为新鲜叶的养分含量(mg·g-1)；Cl为凋落叶的养分含量(mg·g-1)。

的叶片养分含量测定后取平均值，为使数据符合正态分布，对其进行对数转换。采用异速生长方程y=βxα对新鲜叶与凋落叶中的N、P含量关系进行拟合，对方程进行对数转换得到lgy=lgβ+αlgx，因变量y和自变量x分别为各树种叶片(新鲜叶或凋落叶)N或P含量；β为异速生长常数，即该方程的截距；α为异速生长指数，即该方程的斜率，当α=1时，表示y和x两变量为等速生长关系，当α1时，表示y和x两变量为异速生长关系(Harveyetal.，1991)。采用标准化主轴回归估计(Standardized major axis estimation,SMA)的方法分析异速生长关系(Wartonetal.，2002)。SMA回归估计利用R软件中的“smatr”包实现(Wartonetal.，2012)。采用Pitman(1939)方法计算回归斜率的置信区间。检测斜率是否具有异质性，如无异质性，则求出共同斜率(Wartonetal.，2002)。使用SPSS 22.0软件计算叶片养分含量均值，利用独立样本T检验对常绿和落叶树种新鲜叶和凋落叶的养分含量差异进行分析，用字母标记组间是否存在显著差异。使用Origin9.0软件制图。

3 结果与分析

3.1 主要树种叶片C、N、P含量与计量比特征及生活型差异

南方铁杉天然林内主要树种新鲜叶C、N、P含量均值分别为(476.44±12.41)、(17.05±3.54)和(0.89±0.24)mg·g-1；凋落叶C、N、P含量均值分别为(475.40±18.30)、(11.71±4.59)和(0.49±0.30)mg·g-1(表2)。新鲜叶的C∶N均值(变化区间)为29.64±7.04(22.67～47.46)，N∶P均值为19.73±3.94(14.62～23.33)，C∶P均值为582.14±185.61(384.16～939.25)；凋落叶的C∶N均值为48.00±20.71(23.66～97.65)，N∶P均值为27.80±10.60(16.90～42.24)，C∶P均值为1 361.90±967.31(399.72～3 217.18)(表3)。

表2 武夷山南方铁杉林主要树种叶片养分含量①Tab.2 Leaf nutrient content of main tree species in T. chinensis forest in Wuyi Mountain mg·g-1

新鲜叶N、P含量均表现为落叶树种显著高于常绿树种(P<0.05)，但凋落叶C、N和P含量在落叶与常绿树种间均无显著差异(P>0.05)(表2)。新鲜叶C∶N和C∶P表现为落叶树种显著低于常绿树种(P<0.05)，但凋落叶C∶N、C∶P和N∶P在落叶与常绿树种间无显著差异(P>0.05)，南方铁杉天然林内主要树种C∶N、C∶P和N∶P均表现为凋落叶显著大于新鲜叶(P<0.05)，凋落叶N∶P显著大于新鲜叶(P<0.05)(表3)。

《现代汉语词典》是这样解释寓言的：用假托的故事或者自然物的拟人手法，来说明某个道理或教训的文学作品，常带有讽刺和劝诫的作用。我国古代的寓言，起源于劳动人民的口头创作。“寓言”一词最早见于《庄子》，具有用故事来帮助说理文体元素。比如《揠苗助长》、《自相矛盾》、《守株待兔》、《刻舟求剑》等等。《伊索寓言》是外国文学中早期寓言的代表作，大部分是拟人化的动物寓言，少部分是以普通人或神为主人公。

表3 武夷山南方铁杉林主要树种养分化学计量比Tab.3 stoichiometric ratio of main tree species in T chinensis forest in Wuyi Mountain mg·g-1

3.2 主要树种叶片养分含量的关系

南方铁杉天然林内落叶树种与常绿树种凋落叶的N、P含量间均显著正相关(P<0.05)，斜率均为0.73，但斜率差异不显著(P=0.60)；常绿树种新鲜叶N与P含量存在共同斜率，为0.84，但落叶树种新鲜叶N与P含量没有显著相关关系；新鲜叶N含量与凋落叶N含量显著正相关(P<0.05)，且常绿与落叶树种间斜率存在显著差异(P<0.05)，落叶树种的斜率为4.71，常绿树种的斜率为1.87；新鲜叶P含量与凋落叶P含量相关性不显著(图1)。

图1 新鲜叶片养分含量和凋落叶养分含量的关系Fig.1 Relationship between nutrient content of fresh and litter leavesFLN：新鲜叶N含量Nitrogen content of fresh leaves；FLC：新鲜叶C含量Carbon content of fresh leaves；FLP：新鲜叶P含量Phosphorus content of fresh leaves；LLN：凋落叶N含量Nitrogen content of litter leaves；LLC：凋落叶C含量Carbon content of litter leaves；LLP：凋落叶P含量Phosphorus content of litter leaves.

3.3 植物N、P养分再吸收特征

南方铁杉天然林内落叶与常绿树种叶片N再吸收效率分别为37.81% ± 7.99%和26.48% ± 7.21%，二者P再吸收效率则分别为51.33% ± 10.97%和39.23% ± 11.72%，N、P再吸收效率在落叶树种与常绿树种间差异均不显著(图2)。

图2 不同生活型植物养分再吸收效率Fig.2 Nutrient resorption efficiency in different life forms同一元素不同生活型常绿树种间相同小写字母表示差异不显著(P >0.05)Same lowercase letters between the same element and different life forms mean non-significant differences (P >0.05).

4 讨论

4.1 新鲜叶C、N、P含量及其计量比特征

武夷山南方铁杉天然林主要树种新鲜叶平均C含量为476.44 mg·g-1(表2),略高于全球陆生植被C含量平均值461.6 mg·g-1(Elseretal.，2000a)。在区域尺度上，南方铁杉天然林植物叶片C含量也略高于浙江天童山地区32种植物叶片的均值(450.0 mg·g-1)及北京和周边地区358种植物叶片的均值(451 mg·g-1)(黄建军等，2003；韩文轩等，2009),但略低于我国东部南北样带森林102种植物叶片的均值(480.1 mg·g-1)(任书杰等，2012)，这说明，受植物群落结构差异影响，不同区域植物叶片C含量会有不同。

武夷山南方铁杉天然林植物叶片平均N含量为17.05 mg·g-1(表2)，低于我国东部南北样带森林102种植物叶片的均值(18.3 mg·g-1)(任书杰等，2012)以及北京和周边地区358种植物叶片的均值(26.1 mg·g-1)(韩文轩等，2009)。与更大尺度研究结果相比，南方铁杉天然林主要树种叶片N含量明显低于我国不同温度带753种植物叶片的均值(20.2 mg·g-1)和全球1 251种陆生植物叶片的均值(20.1 mg·g-1)(Hanetal.，2005；任书杰等，2007；Elseretal.，2000b)。这主要是由于在大区域尺度上叶片N、P含量随纬度增加而增加(Hanetal.，2005；Reichetal.，2004)，另外，本研究所在区域海拔较高，高海拔的低温和多降水导致N的矿化率较低(Reichetal.,2004)，抑制植物根系对N的吸收利用，导致其叶片N含量偏低。江西武夷山南方铁杉天然林所处区域的纬度略低于浙江天童山，但叶片N含量却略高于浙江天童山，这可能是由于南方铁杉天然林样地海拔较高、受人为干扰较天童山小、土壤有机质和全N含量相对天童山高所引起的。

武夷山南方铁杉天然林主要树种叶片平均P含量(0.89 mg·g-1)(表2)低于我国区域以及全球陆生植物叶片的均值(分别为1.5和1.8 mg·g-1)(Hanetal.，2005；Elseretal.，2000b)，也低于北京及周边地区358种植物叶片的均值(2.0 mg·g-1)(韩文轩等，2009)和我国东部南北样带654种植物叶片的均值(1.56 mg·g-1)(任书杰等，2007)，主要原因可能是武夷山南方铁杉天然林群落所处区域的土壤有效P含量偏低，导致主要树种叶片P含量偏低。

武夷山南方铁杉天然林主要树种叶片平均C∶N(29.64)和C∶P(582.14)(表3)明显高于全球陆生植物叶片的C∶N(22.5)和C∶P(232)(Elseretal.，2000b)，也明显高于北京及周边地区358种植物叶片的C∶N(26.4)和C∶P(418.9)(韩文轩等，2009)，主要原因是研究区域植物叶片N、P含量明显偏低。N和P是陆地植物生产力的重要限制因子，N∶P通常用来描述群落水平N和P的相对限制(Güsewell，2010)。不同植物的施肥试验表明：当N∶P<14时，植物生长主要受N限制；当N∶P>16时，主要受P限制；当N∶P为14～16时，则受N和P的共同限制(Koerselametal.,1996)。武夷山南方铁杉天然林主要树种叶片N∶P为19.73，说明植物生长主要受P制约，原因是植物可直接吸收的P较少(Güsewelletal.,2002)。根据全国第2次土壤普查养分分级标准，本研究区域土壤全P含量(0.27±0.01 mg·g-1)为5级，处于非常贫瘠状态。武夷山南方铁杉天然林主要树种的凋落叶C∶N、C∶P和N∶P分别为48、1 361.90和27.80(表3)，其C∶N低于我国及全球范围内主要树种凋落叶的平均水平，C∶P、N∶P则高于我国及全球范围的平均水平(Geetal.，2017；Yuanetal.，2009)。植物种类组成在凋落物C、N、P化学计量模式中具有关键作用，如本研究中树叶凋落物样本仅包括落叶树种和常绿树种，而在全球研究中所有木本植物(如乔木和灌木)均包括在内(Yuanetal.,2009)，这可能是存在上述差异的主要原因。

不同生活型植物对同一环境的适应能力存在差异，表现出对养分的分配策略有所不同(阎恩荣等，2010)。黄建军等(2003)研究32种植物叶片N、P含量特征后发现，针叶植物叶片N、P含量低于常绿阔叶树种，常绿阔叶树种显著低于落叶树种；而施家月等(2006)对常见树种幼苗器官养分含量研究表明，常绿树种幼苗叶片N、P含量显著低于落叶树种。本研究发现，武夷山南方铁杉天然林内新鲜叶N、P含量表现为落叶树种显著高于常绿树种(表2)，与黄建军等(2003)和施家月等(2006)的研究结果一致。根据植物叶经济谱(leaf economic spectrum)理论，落叶树种叶片寿命短，采取低成本构建策略，偏重于营养获取和积累策略，常绿树种倾向于骨架构建与保卫及营养再利用(侯皓等，2019)。这与之前确定的短寿命、快速生长物种叶片N、P含量高于长寿、缓慢生长物种的结果一致(Foulds，1993；Güsewelletal.，2002)。

4.2 主要树种叶片N、P含量之间的关系

作为叶经济谱的关键特性，叶片N、P含量在其生化功能上普遍表现出较强的相关性(Wrightetal.，2004；Ågren，2008)，研究植物N、P的平衡关系对了解区域养分限制情况及应对全球变化有重要意义(王绍强等，2008)。

武夷山南方铁杉天然林主要树种凋落叶和新鲜叶N、P含量均呈显著正相关(P<0.01)(图1)。一般认为，植物在代谢过程中，N、P共同参与植物体内的基本生理代谢，植物叶片N、P含量正相关，已成为高等陆生植物N、P等元素计量关系的普遍规律(Sterneretal.，2002)，并在乔木、灌木与草本植物的叶片N、P化学计量特征研究中得到证实(刘泽彬等，2017)。南方铁杉天然林内常绿与落叶树种凋落叶N、P含量之间存在共同斜率和共同截距，说明其主要树种叶片N、P含量变化速率是相同的，表明常绿与落叶树种叶片N含量增加速度与P含量一致。陈婵等(2016)对杉木(Cunninghamialanceolata)不同器官养分含量研究证明，植物叶片的N、P含量存在共同的异速生长指数，与本研究结果一致；但Wang等(2015)对西北干旱盐碱环境中植物叶片N、P含量的异速生长关系研究表明，N、P含量不存在共同的异速生长指数，与本研究结果不一致，原因可能是本研究地处亚热带与干旱盐碱地区域的环境差异造成的。

植物以凋落叶的形式将N、P等营养元素补给土壤，凋落叶及其分解过程是联系植物与土壤的纽带(杨佳佳等，2014),且植物叶片-凋落叶-土壤生态系统的养分含量具有明显的时空变化特征，这增强了植物叶片-凋落叶-土壤N、P之间相关关系的复杂性(Ladanaietal.，2010)。本研究中凋落叶N含量与新鲜叶N含量显著正相关(P<0.01)，但凋落叶和新鲜叶P含量无显著相关性。

4.3 不同生活型植物的养分再吸收效率

为了适应不同生境，植物对环境进行了长期的适应进化，不同生活型植物对养分的分配、转移等有所不同，具有不同的养分再吸收效率。Chapin等(1983)认为，成熟叶片N含量越高，叶片凋落过程中N再吸收效率就越高，而P则不符合这一规律。Aerts(1996)研究证明，全球常绿树种的N再吸收效率(47%)低于落叶树种(54%)，而常绿树种P再吸收效率(51%)与落叶树种(50%)无明显差异，本研究中常绿与落叶树种N、P再吸收效率无显著差异。这与Aerts(1996)的研究结果不同，可能是因为植物种类存在差异，而且植物的遗传学差异可能是影响养分转移的主要因素(Luyssaertetal.,2005；王晶苑等，2011)，在今后的研究中，还需要从植物自身因素了解其对养分再吸收的影响。Killingbeck(1996)则发现，在叶片凋落前，常绿树种通过养分转移机制将植物所需营养物质运输给其他组织，使常绿树种新鲜叶P含量远低于落叶树种，常绿树种更能适应低P条件。因此，养分再吸收不仅是植物保存养分的重要应对机制，也是影响植物叶片养分含量的主要原因。

本研究表明，江西武夷山中亚热带南方铁杉天然林群落中，落叶树种比常绿树种具有较高的N、P再吸收效率(图2)，表明不同生活型植物的养分吸收与利用策略不同。本研究区域植物叶片总体上表现出较低的N再吸收效率与较高的P再吸收效率，这主要与研究区域的土壤条件有关，江西武夷山国家级自然保护区南方铁杉天然林内植物生长主要受P限制，由于植物的生长依赖均衡的养分供给，以及其吸收过程会受到养分相对限制的调控，相对于N含量来说，植物更偏好再吸收限制元素P(Hanetal.,2013)。Escudero等(1992)研究表明,叶片养分高再吸收效率的重要性远低于叶片寿命这一养分保存机制。与其他生活型树种相比，常绿树种组织中的养分浓度相对较低(Aerts，1996)，其减少养分损失的主要方式是通过延长叶片寿命和降低养分浓度,而不是高的养分再吸收效率。

5 结论

落叶树种新鲜叶N、P含量显著高于常绿树种，不同生活型植物叶片均有较高的P再吸收效率，两生活型树种间的N、P再吸收效率无显著差异。凋落叶N含量和P含量相关关系斜率在生活型间差异不显著，表明叶片N、P元素在生活型间存在一致的协同关系；武夷山南方铁杉天然林群落不同生活型树种叶片养分含量存在显著差异；不同生活型树种具有不同的养分获取策略。