稻飞虱生物学、生态学及其防控技术研究进展

蒯鹏，娄永根

（浙江大学农业与生物技术学院昆虫科学研究所，水稻生物学国家重点实验室/农业农村部作物病虫分子生物学重点实验室，杭州 310058）

稻飞虱是危害我国和东南亚国家水稻生产的一类主要迁飞性害虫，主要包括褐飞虱（Nilaparvatalugens）、白背飞虱（Sogatella furcifera）和灰飞虱（Laodelphax striatellus），属于半翅目（Hemiptera）飞虱科（Delphacidae），其中前两者是典型的迁飞性害虫，并被列入我国首批一类农作物病虫害名录。稻飞虱除了直接取食韧皮部汁液对水稻产生危害外，还能因其在取食和产卵过程中造成的机械损伤、分泌的某些化学物质（如多种水解酶）、排泄到稻株表面易滋生霉菌的“蜜露”等，导致水稻长势减弱或死亡。此外，稻飞虱还能通过传播病毒而对水稻产生间接危害。其中，灰飞虱能传播水稻条纹叶枯病毒（rice stripe virus, RSV）和水稻黑条矮缩病毒（rice black-streaked dwarf virus, RBSDV），白背飞虱能传播南方水稻黑条矮缩病毒（southern rice black-streaked dwarf virus, SRBSDV），褐飞虱能传播水稻齿叶矮缩病毒（rice ragged stunt virus,RRSV）和水稻草矮病毒（rice grassy stunt virus,RGSV）。病毒的传播不仅加重了稻飞虱的危害，而且增加了稻飞虱防治的难度。

自20世纪60年代开始，稻飞虱先后在我国暴发成灾。根据其发生和危害特点，程家安等[1]将稻飞虱在我国的发生情况分为3个阶段。第一阶段是20世纪60年代初至70年代末，主要特点是3种稻飞虱先后上升成为主要害虫，但通常每年或每季稻仅以一种稻飞虱危害。第二阶段是20世纪80年代初至90年代末，主要特点是以褐飞虱和白背飞虱同时危害为主。第三阶段是21世纪初至今，主要特点是3种稻飞虱同时成灾。迄今为止，围绕稻飞虱生物学与生态学，包括迁飞与发生规律、繁殖机制、抗药性、致害性变异、与其他生物互作关系、成灾机制以及防控技术等，国内外已开展了大量研究，并出版或发表了大量的专著，如近些年出版的英文专著Rice Planthoppers: Ecology,Management,Socio Economics and Policy[2]、中文专著《稻飞虱研究》[3]等。为了尽可能在内容上避免重复，本文将重点就稻飞虱重要遗传特性分子基础、稻飞虱与相关生物种间的互作关系、稻飞虱成灾机制及其防控技术等方面的最新研究进展作一总结，并提出今后的研究方向，以期为实现稻飞虱的可持续治理提供科学依据。

1 稻飞虱重要遗传特性分子基础

稻飞虱能成为我国水稻上最主要的害虫之一，除了集约农业所造成的稻田生态系统抗性严重弱化的外因外，还与稻飞虱本身的重要遗传特性，如远距离迁飞（逃避不利环境）、高繁殖力、抗逆境能力等有关。因此，为了深入揭示稻飞虱灾变机制，并开发新的防控技术，国内外在稻飞虱重要遗传特性分子基础方面开展了深入研究，并取得了一系列重要进展。

1.1 翅型分化

稻飞虱翅型分化和种群的远距离迁飞与扩散密切相关。稻飞虱翅型分化受温度、光周期、寄主植物营养条件、稻飞虱种群密度等环境因子以及其保幼激素、蜕皮激素、胰岛素等激素的调控。近些年，就稻飞虱翅发育可塑性的分子机制研究取得了重要进展，并发现了分别依赖于胰岛素/类胰岛素生长因子信号通路和锌指同源转录因子1（zinc finger homeodomain transcription factor 1, Zfh1）的2 条平行调控褐飞虱翅型分化的分子调控途径[4-5]。具体而言，胰岛素受体InR1 与InR2 通过磷脂酰肌醇3-激 酶/Akt 激 酶（phosphatidylinositol 3-kinase/Akt kinase,PI3K/Akt）信号级联调控叉头框转录因子O（forkhead box O,FoxO）的磷酸化活性，分别控制长翅型和短翅型稻飞虱发育[4]；而最新的研究发现，Zfh1 通过直接靶向FoxO基因并正调控其转录，从而促进褐飞虱分化为短翅型[5]。在此基础上，也发现了一些调控稻飞虱翅发育的重要微RNAs（microRNAs,miRNAs）。例如：YE 等[6]揭示褐飞虱miR-34（miRNA）可直接结合InR1基因的3′端非翻译区来抑制其转录，诱导褐飞虱发育为短翅型成虫，证实了miR-34是一个作用于胰岛素受体上游的稻飞虱翅发育调控因子；XU 等[7]通过构建褐飞虱miRNAs 文库并结合靶基因预测，鉴定出30、45 个miRNAs，它们分别靶向胰岛素信号通路和激素合成途径中重要的翅多型调控基因，进一步研 究 发 现，Nlu-miR-14-3p、Nlu-miR-9a-5p和Nlu-miR-315-5p对2 个胰岛素受体基因具有转录调控作用，为miRNAs 介导的稻飞虱翅多型调控机制研究提供了新的线索。

此外，寄主植物营养条件对稻飞虱翅多型现象调控的分子机制研究表明：取食营养匮乏的黄熟期水稻可诱导褐飞虱若虫体内InR1或mir-9a（miRNA）表达量升高，被激活的InR1或mir-9a均能通过抑制超级双胸基因（Ultrabithorax,Ubx）的表达使褐飞虱发育为长翅型[8-9]；而取食营养丰富的分蘖期水稻则会诱导褐飞虱体内InR2基因表达，进而上调Ubx的表达量，使褐飞虱发育成短翅型[8]。

1.2 繁殖力

近年来，关于稻飞虱生殖机制的分子生物学研究不断取得新进展。研究发现，卵黄原蛋白（vitellogenin, Vg）及卵黄原蛋白受体（vitellogenin receptor,VgR）基因、昆虫保幼激素和蜕皮激素信号通路转录因子广泛锌指复合（broad-complex,Br-C）基因和类Krüppel因子（Krüppel homolog 1,Kr-h1）、蛋白酶体19S 调节亚基——非ATP 酶调节亚基（non-ATPase regulatory subunit,Rpn）以及雌虫特异性NADPH 氧化酶5（NADPH oxidase 5,NOX5）、输卵管分泌蛋白（oviduct-secreted protein, OSP）等在褐飞虱卵母细胞成熟、胚胎发育及排卵过程中具有重要作用，从而调控稻飞虱的繁殖能力[10-13]。同时，雄虫附腺蛋白（male accessory gland protein,MAGP）含量及其传递至雌虫体内含量的提高是促进雌虫繁殖力增强的重要原因[14]；雄虫特异性类硒蛋白F（selenoprotein F-like,SPF-L）基因可通过调控褐飞虱内生殖器发育、精子发生和受精过程来影响褐飞虱的繁殖[14]。

此外，胰岛素、蜕皮激素和保幼激素等激素信号途径、雷帕霉素靶蛋白（target of rapamycin,TOR）介导的信号途径以及能量相关信号通路之间的相互作用也对稻飞虱繁殖产生了重要影响。例如，DONG等[15]发现，褐飞虱FoxO可分别通过直接调控核糖体蛋白S6 激酶（ribosomal protein S6 kinase,S6K）、TOR和卵黄原蛋白等基因的转录水平而实现稻飞虱发育、抗逆性与繁殖力调节的平衡，即：在条件不利或稻飞虱发育不成熟阶段，FoxO进入细胞核并抑制卵黄原蛋白基因的表达，从而促进发育或抗逆性相关基因（S6K和TOR）的表达；在条件适宜或稻飞虱发育成熟阶段，FoxO活性受抑制并由细胞核向细胞质转移，从而解除FoxO 对卵黄原蛋白基因的转录抑制，使雌虫的繁殖过程顺利进行。褐飞虱的多个糖味觉受体如Gr11、Gr10a 和Gr10b 可抑制AMP 活化蛋白激酶（AMP-activated protein kinase,AMPK）的磷酸化，并促进胰岛素信号途径Akt激酶的磷酸化，从而诱导卵巢/脂肪体中卵黄原蛋白合成，最终促进雌虫繁殖[16]。

1.3 抗药性

已报道褐飞虱与灰飞虱对有机氯类、有机磷类、新烟碱类、苯基吡唑类、拟除虫菊酯类及昆虫生长调节剂类等杀虫剂产生了不同水平的抗性，而且还存在对不同药剂的交互抗性[17-18]，但白背飞虱的抗药性问题并不突出。稻飞虱抗药性机制主要是解毒酶活性增强（代谢抗性）和靶标敏感性降低（靶标抗性）[17-18]。

目前，有关代谢抗性在稻飞虱抗药性的研究中已经取得一系列重要进展。例如，褐飞虱对吡虫啉、呋虫胺、噻虫胺、噻虫嗪、氟啶虫胺腈、醚菊酯、噻嗪酮的抗性以及灰飞虱对毒死蜱、吡虫啉、溴氰菊酯、氟虫腈、乙虫腈的抗性均与细胞色素P450（cytochrome P450,CYP450）酶系活性增强有关[17-18]。一些共生菌能通过提高稻飞虱CYP450酶系活性来增强稻飞虱抗药性。如共生沃尔巴克菌（Wolbachia）通过上调褐飞虱解毒酶基因NlCYP4CE1的表达量来促进褐飞虱对吡虫啉的解毒代谢[19]。由于细胞色素P450还原酶（cytochrome P450 reductase,CPR）可作为CYP450 酶系氧化代谢反应发生的电子供体，因此，CPR基因也是CYP450 酶系介导的害虫抗药性调节的重要组成部分[17-18]。除CYP450 酶系介导的抗药性研究以外，褐飞虱和灰飞虱羧酸酯酶（carboxylesterase, CarE）活性增强是它们对毒死蜱产生抗性的主要机制[20]，褐飞虱谷胱甘肽硫转移酶（glutathioneS-transferase,GST）活性提高是其对拟除虫菊酯类杀虫剂（氯氰菊酯和高效氯氟氰菊酯）抗药性增强的重要原因[21]。此外，近年来研究发现，三磷酸腺苷结合盒（ATP-binding cassette,ABC）转运体作为一类重要的跨膜运输蛋白，也在稻飞虱对杀虫剂的解毒代谢过程中起着至关重要的作用[17]。

就靶标抗性机制研究而言，褐飞虱对氨基甲酸酯类杀虫剂和毒死蜱、吡虫啉产生抗性分别是由靶标乙酰胆碱酯酶（acetylcholinesterase,AChE）和烟碱型乙酰胆碱受体（nicotinic acetylcholine receptor,nAChR）突变导致靶标敏感性降低而引起的[18]；而AChE、离子型γ-氨基丁酸门控氯离子通道受体和谷氨酸门控氯离子通道基因的突变则是灰飞虱分别对吡虫啉、氟虫腈和乙虫腈产生抗性的原因[17]。但这些杀虫剂靶标突变位点以及与靶标互作的调控元件在很大程度上还不清楚。

2 稻飞虱与相关生物种间的互作关系

2.1 水稻-稻飞虱互作关系

植物与植食性昆虫在长期协同进化过程中形成了独特而又密切的互作关系，水稻与稻飞虱之间也形成了一系列防御与反防御策略。目前，已在水稻中发现和定位了40 个抗褐飞虱基因、9 个抗白背飞虱基因和55个抗灰飞虱基因，但至今仅成功克隆到11 个抗褐飞虱基因[22-24]。抗性机制研究表明，水稻在识别稻飞虱相关激发子后，会启动胞质钙离子浓度上升、过氧化氢爆发以及促分裂原活化的蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase, MAPK）信号级联活化等早期信号事件，而后激活茉莉酸、水杨酸、乙烯、脱落酸、赤霉素等防御相关激素信号途径，导致水稻转录组和代谢组重组，从而提高抗虫性。整体而言，水杨酸、过氧化氢、脱落酸、赤霉素介导的信号途径正向调节水稻对稻飞虱的抗性，而茉莉酸和乙烯介导的信号途径则相反[25-28]。水稻中的一些初生化合物如糖类、氨基酸等[29]和次生化合物如草酸、苯甲酸苄酯、稻壳酮、酚胺类（对香豆酰腐胺、阿魏酰腐胺、阿魏酰酪胺等）、类黄酮化合物（樱花素、夏佛塔苷等）、胼胝质、木质素、纤维素、胰蛋白酶抑制剂等，在防御稻飞虱中发挥着重要作用[26,28-32]。

迄今为止，已从稻飞虱中鉴定出2个激发子，分别是褐飞虱分泌的唾液蛋白类黏蛋白（mucin-like protein,MLP）[33]激发子以及同时存在于稻飞虱唾液蛋白中和卵表面的激发子——卵黄原蛋白的N端多肽VgN[34]。这些激发子能通过激活钙离子、活性氧、MAPK和茉莉酸信号通路等诱导水稻的防御反应。除了激发子以外，目前在稻飞虱中已报道了内切-β-1，4-葡聚糖酶（endo-β-1,4-glucanase,EG1）、钙离子结合蛋白、脱氧核糖核酸酶Ⅱ（deoxyribonucleaseⅡ,DNase Ⅱ）等多种效应子，这些效应子均能通过抑制水稻的防御反应而降低水稻对稻飞虱的抗性[35-37]。如：褐飞虱唾液蛋白EG1 可以降解水稻细胞壁中的纤维素，从而提高其取食效率[35]；灰飞虱唾液蛋白DNase Ⅱ能降解受损植物细胞释放的细胞外DNA（一种与损伤相关的激发子），从而抑制损伤诱导的植物防御反应（如过氧化氢和胼胝质含量的升高），提高其在寄主植株上的适合度[37]。由于稻飞虱对水稻抗性具有很强的适应能力，一般经过7～10 个世代即可适应抗性品种的抗性[2]，所以通常认为，稻飞虱产生的这些效应子与其适应水稻的抗性具有很大的关系。但目前尚没有关于稻飞虱的这些效应子与其对水稻致害性变异相关的报道。

致害性变异机制一直是褐飞虱研究中的一个热点问题。前期研究表明，褐飞虱致害性变异可能与其解毒酶基因表达水平或共生菌等有关。近年来，通过连锁作图发现，褐飞虱的致害性变异可能受到几个主效基因的调控[38-40]。例如：KOBAYASHI等[39]报道，褐飞虱对含有抗性基因Bph1水稻品种的致害性可能受一个隐性基因控制；JING 等[40]发现，褐飞虱7 号染色体上的一个基因决定其对含有Bph1基因水稻植株的嗜好性。但迄今为止，这些基因都未被成功克隆。

2.2 水稻介导的稻飞虱与天敌或害虫的互作关系

在水稻生态系统中，稻飞虱除了与水稻、稻飞虱天敌等存在直接的捕食（寄生）与被捕食（被寄生）关系外，还存在以水稻为媒介与其他害虫或天敌产生联系的间接关系。稻飞虱为害能诱导水稻挥发物的释放，从而对害虫及其天敌的寄主（猎物）选择行为产生影响。如：褐飞虱为害诱导的水稻挥发物中，（Z）-3-己烯酸乙酯、1-戊烯基-3-醇、（Z）-3-己烯醛、S-芳樟醇、β-石竹烯、水杨酸甲酯和2-庚酮对稻飞虱卵期寄生蜂——稻虱缨小蜂（Anagrus nilaparvatae）具有明显的引诱作用；S-芳樟醇、水杨酸甲酯和异喇叭烯对稻飞虱捕食性天敌——黑肩绿盲蝽（Cyrtorhinus lividipennis）有引诱作用；而S-芳樟醇、2-庚酮和2-庚醇对褐飞虱有明显的趋避作用，β-石竹烯则对褐飞虱有引诱作用[25,41-42]。有意思的是，寄生蜂的寄生作用也会影响寄主诱导的植物挥发物的释放，从而影响寄生蜂后续的寄主选择行为。如稻虱缨小蜂的寄生作用能诱导稻飞虱产卵为害的水稻植株释放更多的α-姜烯等挥发物，稻虱缨小蜂能利用这一特征来选择具有更多未被寄生的稻飞虱卵块的水稻植株[43]。

以水稻为媒介，稻飞虱之间或稻飞虱与其他害虫之间亦能相互产生重要影响。如褐飞虱对水稻的为害有利于白背飞虱或灰飞虱在水稻上的种群发展，尤其是当水稻品种对白背飞虱或灰飞虱具有抗性，而对褐飞虱不具有抗性时，褐飞虱的这种促进作用更为明显[44-45]。褐飞虱与另一种水稻主要害虫二化螟（Chilo suppressalis）之间也存在这种互利关系[46-47]。一方面，二化螟为害会导致水稻中游离氨基酸含量升高，一些不利于褐飞虱生长发育的甾醇类物质含量显著降低，并改变水稻挥发物组成相，从而降低水稻对褐飞虱的直接与间接抗性[46]；另一方面，褐飞虱与二化螟共同为害可显著抑制二化螟为害诱导的水稻防御基因的表达、降低蛋白酶抑制剂含量、改变水稻挥发物组成等，从而提高二化螟雌成虫产卵嗜好性和幼虫适合度，并降低对二化螟卵寄生蜂——稻螟赤眼蜂（Trichogramma japonicum）的引诱作用[47]。

2.3 水稻-稻飞虱-微生物互作关系

迄今为止，已经就水稻、3种稻飞虱及其传播的5种病毒开展了较深入的研究，揭示了5种病毒在稻飞虱体内的复制和增殖机制以及传播方式，并且明确了水稻抗病毒的主要机制：1）通过植物抗性基因或防御信号途径限制病毒在植物体内的运动、增殖；2）依赖小RNA的病毒RNA沉默机制；3）依赖泛素-蛋白酶体的蛋白质降解途径等[48]。此外，还发现水稻草矮病毒侵染能够改变水稻的挥发物组成，从而影响褐飞虱的行为反应[49]；南方水稻黑条矮缩病毒通过不同时期侵染时其蛋白P6 在水稻细胞质和细胞核中的定位转变，正向或反向调控水稻乙烯信号途径，从而改变白背飞虱对带毒植株和非带毒植株的取食嗜好性及其病毒传播能力[50]。

3 种稻飞虱体内均存在很多种共生微生物，如类酵母共生菌（yeast-like symbiont,YLS）和共生沃尔巴克菌等。这些共生微生物除了能通过合成稻飞虱食料中所缺少的固醇类、维生素和氨基酸等稻飞虱生长、发育和繁殖等所必需的物质外，还能直接诱导稻飞虱解毒酶活性提高或间接调控稻飞虱的解毒代谢能力，从而提高稻飞虱的抗药性[19,38]。此外，共生微生物也有可能对稻飞虱的种群发展起到一定的控制作用。例如：沃尔巴克菌可以诱导灰飞虱和白背飞虱产生细胞质不亲和现象，通过阻碍稻飞虱卵孵化达到抑制种群发展的目的；虽然自然感染沃尔巴克菌并不能引起褐飞虱产生上述现象，但转染灰飞虱沃尔巴克菌会导致褐飞虱雄成虫后代高强度的细胞质不亲和表型，从而使褐飞虱种群密度下降，并抑制褐飞虱所传播的水稻齿叶矮缩病毒复制和传播[51]。

稻飞虱与其他常见水稻病害如稻瘟病和纹枯病的病原菌也存在一定的种间竞争或促进关系。例如：白背飞虱和褐飞虱危害水稻后，水稻对稻瘟病菌的抵抗能力明显增强，并且这种抗病能力与水稻品种的抗性有关；反之，稻瘟病菌侵染的水稻对褐飞虱种群适合度（产卵量、若虫取食嗜好性）也会产生一定程度的不利影响[52]。另外，纹枯病与稻飞虱发生时间、气候条件以及生态位均存在重叠，因此，两者常伴随发生，加大了水稻病虫害防治的难度。

3 稻飞虱灾变的生态学机制

稻飞虱是典型的r-对策昆虫，具有世代历期短、高繁殖力及由此而产生的高环境适应能力等生物学特性，具备在农田生态系统中暴发成为害虫的潜力。同时，由我国国情决定的以大面积单一种植高产品种以及高氮肥、高农药使用量等投入为主要特征的集约农业，不仅严重弱化了水稻抗性，而且由于杀伤天敌、降低生物多样性、强化稻飞虱适应稻田生态系统的一些生物学特性（如致害性、繁殖力、抗药性、耐高温等）又显著削弱了稻田生态系统的环境抗性，从而导致稻飞虱高种群增长倍数[2]。因此，稻飞虱本身具有的生物学特性以及集约农业所带来的稻田生态系统抗性下降，是引起稻飞虱灾变的主要生态学机制[2]。

水稻生态系统抗性是指水稻生态系统抵抗病原菌、害虫等有害生物危害或抑制其种群密度增长的特性，主要由水稻抗性和环境抗性两部分组成。环境抗性是指稻田生态系统中除水稻以外，其他所有生物因子和非生物因子抵抗有害生物危害或抑制其种群密度增长的特性。集约农业导致稻田生态系统抗性下降的主要原因有：1）集约农业技术导致水稻抗性降低。一方面，作物育种工作者对作物高产和高品质的过度追求已导致很多作物抗性特征丧失，使得生产上应用的抗性品种，尤其是多抗性和持久性的抗性品种比例非常低[2]；另一方面，高氮肥投入[53]以及一些农药如杀虫剂、杀菌剂及除草剂等的应用[54]能影响水稻的生理生化状况，从而降低水稻对稻飞虱的抗性。2）集约农业技术降低稻飞虱天敌的作用。农药除了能直接杀伤天敌外，也能降低天敌的捕食或寄生能力，从而影响天敌对稻飞虱的控制能力[54]。除农药外，高氮肥水平也会影响天敌的繁殖，并降低其捕食或寄生作用[55-56]。3）集约农业技术引起稻飞虱种群遗传结构或生物学特性发生改变，从而提高稻飞虱对稻田生态系统的适应性，导致生态系统抗性的间接下降。如抗性品种大面积单一种植引起稻飞虱致害性变异，长期使用单一农药导致稻飞虱产生抗药性，而抗药性的产生又可能加快稻飞虱对作物抗性的适应[2]以及提高稻飞虱对高温等逆境的抗性[54]；一些杀虫剂、杀菌剂或除草剂会刺激稻飞虱繁殖，并加快其发育速率等[54]，导致稻飞虱种群数量增加。4）集约农业技术导致生物多样性下降。集约农业强调对耕地面积的极限利用以及单一作物的大面积种植，大大降低了整个生境的生物多样性；同时，化肥与农药的大量应用会导致生态系统群落结构与组成的多样性降低，包括土壤微生物群落，从而影响水稻抗性和生态系统的环境抗性。例如，JIANG 等[57]的研究结果表明，提高稻田有机质含量可增加土壤微生物的丰度和多样性，后者可增强水稻对褐飞虱的耐受性和抗性。

4 稻飞虱防控的主要措施

稻飞虱是迁飞性害虫，迁入到某地后能否成灾主要取决于迁入地生态系统的抗性。因此，针对某一地稻飞虱的防控，在宏观上首先要控制迁入该地的虫源地的稻飞虱数量，以降低迁入虫量。其次要提高当地稻田生态系统抗性，以降低稻飞虱迁入当地后的种群增长倍数。上述两方面内容事实上可以归结为一点，即提高各地稻田生态系统抗性，降低稻飞虱种群数量，从而在减少留存当地稻飞虱种群数量的基础上，同步减少稻飞虱的迁出数量。因此，防控稻飞虱归根结底就是要提高稻田生态系统抗性。

有关稻飞虱防控技术，目前已有很多文章进行了总结。限于篇幅，这里将不再对各防控措施展开说明，而是根据笔者的理解，将这些措施作为提高稻田生态系统抗性进行梳理与归类，并只作一些简单描述。如上所述，目前，稻飞虱防控主要围绕提高水稻品种抗性及稻田生态系统环境抗性展开，具体的防控措施主要包括：1）提高水稻抗虫性。培育和种植抗虫品种，并通过适当调整水稻栽播时间、避开稻飞虱为害高峰期来提高水稻生态抗性[1-2]。此外，利用抗性增强剂也是目前提高水稻抗虫性的一种很有希望的方法[58]。2）科学合理的水、肥、药管理，在达到水稻健身栽培基础上，维护合理的群落结构、田间小气候及土壤性状等，以提高水稻抗性和环境抗性。3）通过改变生态系统内生物与非生物环境来提高水稻生态系统环境抗性。如利用生态工程提高稻田内外景观生物多样性[2]；秧苗期采用20～40 目防虫网或标准规格幅宽1.9 m、15～35 g/m2育秧专用无纺布全程覆盖，阻隔稻飞虱及其传播的病毒[59]；喷施稻飞虱病原微生物[60]；在稻田内利用水稻挥发物如S-芳樟醇、（Z）-3-己烯酸乙酯、（Z）-3-己烯醛等引诱稻飞虱卵期天敌稻虱缨小蜂[41-42]；等等。

5 小结与展望

现阶段，我们已对稻飞虱一些生物学特性包括成灾机制等有了一个比较全面的了解，并且发展了一套基于其生物学，尤其是成灾机制的防控技术。然而，目前提出的稻飞虱成灾机制，即“稻飞虱本身具有的生物学特性以及集约农业所带来的稻田生态系统抗性的严重弱化”，只是生态学层面的。基于稻飞虱灾变的这种生态学机制还很难提出控制其灾变的切实可行的可持续防控措施，因为我国耕地少人口多，离不开精耕细作的集约农业。由此也可以看出，仅仅阐明稻飞虱灾变的生态学机制还不够，从这个层面不能解决集约农业与稻飞虱可持续治理的矛盾。因此，今后的研究应该进一步深入剖析稻飞虱灾变的生物学与生态学分子基础，明确集约农业与稻田生态系统抗性在微观层面的协调机制，做到在集约农业背景下维持或提高稻田生态系统抗性，从而实现稻飞虱的可持续治理。

具体而言，今后可从以下几方面开展深入研究：1）研究稻田生态系统中非稻田生境景观配置（蜜源植物的组合等）、稻田内生物多样性配置及前作与后作配置对生态系统群落组成和稻飞虱及其主要天敌种群数量动态的影响，重点揭示其内在的化学与分子机制；2）研究稻田生态系统中水稻-稻飞虱-主要天敌-其他生物互作的化学与分子机制，重点揭示水稻抗稻飞虱的机制及生物间互作影响稻田生态系统抗性的化学与分子机制；3）研究重要集约农业技术（水稻品种、氮肥水平、农药等）对水稻抗性、稻飞虱天敌的作用及群落组成的影响及机制，重点研究高氮水平和农药影响水稻抗性和天敌作用的分子机制；4）研究稻飞虱重要遗传特性（致害性、繁殖力、抗药性等）分子基础及重要集约农业技术（水稻品种、氮肥水平、农药等）对其重要遗传特性的影响，重点揭示集约农业技术影响稻飞虱重要遗传特性的分子机制以及刺激稻飞虱发育、繁殖的农药结构特征与机制。通过上述研究，可望对稻飞虱灾变机制的认识从生态学层面深入到分子层面，从而可在分子水平上实现集约农业与稻田生态系统抗性的协调，如培育耐高氮水平的抗虫品种，避免应用刺激稻飞虱生长、发育、繁殖的农用化学品，以及应用诱导抗虫剂来增强稻田生态系统抗性等，最终为实现集约农业背景下稻飞虱的可持续治理打下坚实基础。