不同演替阶段白刺灌丛沙堆土壤因子与叶功能性状关系研究

王 飞， 郭树江， 纪永福， 张莹花， 韩福贵，张裕年， 张卫星， 宋达成

（1.甘肃省治沙研究所，甘肃 兰州 730070；2.甘肃省荒漠化与风沙灾害防治国家重点实验室（培育基地），甘肃 武威 733000；3.甘肃民勤荒漠草地生态系统国家野外科学观测研究站，甘肃 民勤 733300）

植物功能性状是植物长期对外界环境适应的结果，其差异主要体现在器官（叶片、茎、根和生殖结构）间营养元素分配及形态结构上［1］，其中叶片对环境变化敏感，可塑性强，其功能性状承载较多的环境变化信息，与植物生物量及其资源获取和利用密切相关［2］。植物功能性状与环境因素之间关系是植物功能性状研究的热点，而土壤被认为是影响植物功能性状的主导因子［3］。Becknell等［4］认为，土壤对比叶面积等性状的变异解释率高达33%～60%；丁佳［5］等研究发现，在亚热带常绿阔叶林中，土壤含水量和氮含量是植物功能性状空间变异的主要土壤因子；刘旻霞［6］等认为土壤水分和pH共同影响着高寒草甸不同坡向植物功能性状和土壤养分的分布。由此可见，植物功能性状与土壤因子之间存在重要关系。

目前，关于植物功能性状的相关研究主要是探讨某一特定时间功能性状的变化［7-9］，而对不同演替阶段植物功能性状的动态变化研究相对缺乏。随着植物群落演替的变更，群落周边环境、组成及结构都发生了相应变化，以及土壤因子引起周围环境（水分、养分等）的重新分配，都将对植物功能性状产生重要影响。张增可等［10］研究发现，影响海岛植物演替过程中功能性状变化的关键环境因子是土壤中有机质与全氮含量。王琇瑜等［11］认为，对于中生草甸，影响群落功能性状的关键土壤因子是土壤pH值、全氮和容重，而干草甸是土壤容重，林缘草甸是土壤碳氮比。李丹等［3］研究发现，不同退化演替阶段的群落土壤养分影响植物功能性状变化。因此，有关植物功能性状对不同演替阶段土壤因子变化响应的研究能够更好地揭示植物对外界环境条件的适应策略。

灌丛沙堆是在植被影响下发育的一种风力沉积地貌，是我国干旱荒漠区特有地貌类型，在民勤绿洲-荒漠过渡带分布广泛，以白刺灌丛沙堆为主。白刺（Nitraria tangutorum）属于旱生或超旱生灌木或小灌木，抗干旱、耐贫瘠，其枝条沙埋后能在湿沙中生出新的不定根，积沙成丘进而形成固定和半固定的灌丛沙堆，是民勤干旱荒漠区目前存活面积最大的天然植被类型，对该区防风固沙、保持绿洲稳定性都发挥着巨大的生态作用。目前，有关民勤白刺灌丛沙堆的研究主要集中在土壤呼吸［12-14］、种子库［15］、群落特征［16］等方面，而对其叶功能性状的研究较少。因此，本文通过对民勤荒漠区不同演替阶段（发育阶段、稳定阶段、衰退阶段、严重衰退阶段）白刺叶功能性状的测定，对比分析不同演替阶段白刺叶功能性状变化差异及相互关系，并揭示土壤因子对白刺叶功能性状的影响，从而深化对白刺灌丛沙堆演替的认识，为荒漠生态系统恢复与保护提供重要参考依据。

1 研究区概况与研究方法

1.1 研究区概况

试验研究区设在民勤绿洲-荒漠过渡带，位于巴丹吉林沙漠东南缘，地理位置为38°34′～39°38′N，102°53′～102°58′E，海拔高度为1376～1383 m。该区属温带大陆性干旱气候，降水量少，多年平均降水量115.2 mm，集中于7—9 月；多年平均蒸发量2419.6 mm，是降水量的21倍；多年平均气温7.7 ℃；热量资源充足，日照时间长，年平均日照时数达2832.1 h；风大沙多，年平均风速2.5 m·s-1。研究区土壤类型以风沙土为主。现有的植被主要包括天然和人工两种类型，主要的灌木植物有梭梭（Haloxylon ammodendron）、白刺（Nitraria tangutorum）、蒙古沙拐枣（Calligonum mongolicum）等，草本植物主要有盐生草（Halogeton glomeratus）、猪毛菜（Salsola collina）、沙米（Agriophyllum squarrosum）等。

1.2 试验设计与方法

试验样地设置在甘肃省民勤治沙综合试验站（103°05′E，38°35′N）2 号与3 号降尘观测塔附近，该区为民勤绿洲-荒漠过渡带白刺灌丛沙堆集中分布地带。根据野外实地调查和已有的划分标准［17］，结合白刺灌丛沙堆形态、土壤及植被状况，选择了4个不同演替阶段白刺灌丛沙堆作为研究对象，主要包括发育阶段、稳定阶段、衰退阶段、严重衰退阶段。每个演替阶段沙堆的大小、植被生长状况、风积状况相对一致，以减小试验误差，每个演替阶段3次重复。对样地内白刺灌丛沙堆高度、长度以及植被、土壤状况进行调查，不同演替阶段白刺灌丛沙堆基本特征见表1。

表1 不同演替阶段白刺灌丛沙堆形态、植被及土壤特征Tab.1 Shapes,vegetation and soil characteristics of Nitraria tangutorum shrub at different succession stages

试验于2018 年7—8 月进行，此时植物生长茂盛，分别在不同演替阶段白刺灌丛沙堆的东、西、南、北、顶部5个方向采集树冠中上部生长发育良好的成熟叶，用于叶功能性状的测定。用土钻采集白刺灌丛沙堆顶部0～60 cm 土层土样，每个演替阶段设置3组重复。

1.2.1叶功能性状指标的测定 将白刺叶片及其着生小枝一同剪下，装入保鲜箱并带回实验室称叶鲜重（m1，g），然后将其完全浸没于去离子水中直至饱和，称叶饱和重（m2，g），用直尺和电子数显游标卡尺分别测量叶长度（cm）、叶宽度（cm）和叶厚度（mm），然后将其放入叶面积仪（Yaxin1241）中测定叶面积（S，cm2）。将扫描过的叶片放入铝盒中，105 ℃杀青30 min，65 ℃烘干至恒重，得到叶干重（m3，g）。

将叶片干样研磨粉碎，过0.125 mm（120目）筛，用于叶片养分含量及碳同位素的测定。叶稳定碳同位素δ13C（‰）采用Picarro G2131-ICO2激光碳同位素分析仪（美国Picarro公司）测定。叶全碳含量（mg·g-1）与叶全氮含量（mg·g-1）采用Costech ECS 4024元素分析仪（意大利NC Technologies）测定；叶全磷含量（mg·g-1）采用钼锑抗比色法测定［18］。

1.2.2土壤因子的测定 本试验共测定了6个土壤因子。具体测定方法如下：采用烘干法测定土壤含水量（%）；采用重铬酸钾氧化-外加热法测定［19］土壤有机质含量（%）；采用半微量凯氏法测定［19］土壤全氮含量（%）；采用碳酸氢钠提取-钼锑抗比色法测定［19］土壤速效磷含量［mg·(100g)-1］；采用电导仪法测定［20］土壤电导率（μS）；采用电极法测定［20］土壤pH值。

1.3 数据统计与处理

采用Microsoft Excel 2003和SPSS 19.0软件对试验数据进行统计与分析。变异系数（Coefficient variation,CV）=标准差/均值，通常情况下，CV≤20%时属弱变异；20%＜CV≤50%时属中等变异；CV＞50%时属强变异［21］。采用单因素（One-way ANOVA）和Duncan 法进行方差分析与多重比较，用Pearson 法对性状各指标间的相关性进行分析，用主成分分析法筛选出影响白刺叶功能性状变化的主要指标，并采用逐步回归分析法对影响白刺叶功能性状的主要土壤因子进行分析。

2 结果与分析

2.1 不同演替阶段下白刺叶功能性状差异

叶厚度随着白刺灌丛沙堆演替阶段的发展呈升高趋势，且衰退阶段、严重衰退阶段显著高于稳定阶段、发育阶段（P＜0.05）（表2）；叶干物质含量呈先升高后降低的趋势，衰退阶段达到最大；严重衰退阶段白刺叶全氮含量显著（P＜0.05）高于发育阶段；稳定阶段白刺叶全磷含量显著（P＜0.05）高于其他演替阶段；其他的叶功能性状差异不显著（P＞0.05），其中白刺叶长度、叶片含水量与比叶面积整体呈降低趋势，叶稳定碳同位素呈升高趋势。不同演替阶段白刺叶片的变异系数均属弱变异，其中比叶面积最大（11.99%），叶全碳含量最小（0.39%）。

表2 不同演替阶段下白刺叶功能性状特征Tab.2 Characteristics of leaf functional traits of Nitraria tangutorum at different succession stages

2.2 白刺叶功能性状间相关性及主成分分析

2.2.1白刺叶功能性状间相关性分析 对不同演替阶段下白刺叶功能性状进行Pearson相关性检验（表3），可以看出白刺叶长度与叶全氮含量呈显著负相关（P＜0.05）；叶厚度分别与叶片含水量、叶干物质含量呈显著负、正相关（P＜0.05）；叶片含水量与叶干物质含量呈显著负相关（P＜0.05）；比叶面积与叶全碳含量呈极显著正相关（P＜0.01）；其他叶功能性状间相关性不显著（P＞0.05）。

表3 白刺叶功能性状相关性系数Tab.3 Correlation coefficients of leaf functional traits of Nitraria tangutorum

2.2.2白刺叶功能性状主成分分析 白刺叶功能性状各指标的公因子方差较大，其中叶宽度的公因子方差最小，为0.610（表4）。以特征值＞1 为原则，提取了4 个主成分，其中特征值分别为3.001、2.078、1.595 和1.420，这4 个主成分贡献率分别为30.009%、20.776%、15.954%和14.198%，累计贡献率为80.938%，说明这4 个主成分因素是白刺叶功能性状变化的主要因素。通过对综合得分位次进行排名可知，叶厚度、叶干物质含量、叶全氮含量可作为白刺叶功能性状变化的主要指标。

表4 初始因子载荷矩阵及主成分贡献率Tab.4 Initial factor loading matrix and contribution rate of principal components

除pH 外，白刺沙堆土壤因子随退化程度的增加表现为先增加后降低的趋势，最小值出现在发育阶段，最大值出现在衰退阶段，其中衰退阶段与其他演替阶段差异显著（P＜0.05）（表5）。土壤pH 则表现为相反的变化趋势，最小值出现在衰退阶段，最大值出现在发育阶段。总之，随着白刺灌丛沙堆的演替，土壤含水量、有机质、全氮、速效磷、电导率逐渐增加，到严重衰退阶段呈降低趋势。

表5 不同演替阶段白刺灌丛沙堆土壤因子特征Tab.5 Characteristics of soil factors of Nitraria tangutorum shrub at different succession stages

2.3 不同演替阶段白刺灌丛沙堆土壤因子的差异

2.4 白刺叶功能性状与土壤因子的关系

叶宽度、叶厚度、叶片含水量、叶干物质含量、叶全氮含量、叶稳定碳同位素与土壤因子呈显著相关关系（P＜0.05），而叶长度、比叶面积、叶全碳含量、叶全磷含量与土壤因子间的相关性不显著（P＞0.05）（表6）。逐步回归分析表明，叶宽度、叶片含水量、叶干物质含量与土壤速效磷含量显著相关（P＜0.05）；叶厚度与土壤全氮含量极显著相关（P＜0.01）；叶全氮含量与土壤电导率显著相关（P＜0.05）；叶稳定碳同位素与土壤含水量显著相关（P＜0.05）。由此可见，白刺叶功能性状指标主要受到土壤速效磷、全氮、电导率、土壤含水量的影响，土壤速效磷含量与全氮含量是影响不同演替阶段白刺叶功能性状的主要土壤因子。

表6 叶功能性状与土壤因子的逐步回归分析Tab.6 Stepwise regression analyses of leaf functional traits and soil factors

3 讨论

3.1 白刺叶功能性状随不同演替阶段灌丛沙堆的变化

叶长度、叶宽度、叶厚度、比叶面积、叶干物质含量等指标能够反映出植物获取与利用资源的能力，与植物的生长、生存密切相关［22］。本研究中，白刺叶长度随演替阶段逐渐降低，叶厚度逐渐升高，比叶面积与叶干物质含量呈先升高后降低的变化趋势，可能与不同演替阶段白刺生存策略的差异有关。随着演替的进行，叶片性状发生了较长、薄，比叶面积与叶干物质含量升高的开拓性策略转变为叶片变短、较厚，比叶面积与叶干物质含量降低的保守型策略的变化，这就表明在演替阶段初期白刺具有较高的生长速率与资源获取能力，而到中后期白刺通过保守性的策略来增加自身营养的储存效率以获得竞争优势［23-24］。叶稳定碳同位素反映了植物水分利用效率［25］，本研究中随着灌丛沙堆的演替，白刺叶稳定碳同位素呈先降低后升高的趋势，原因为演替前、中期郁闭度、凋落物等对土壤养分、水分进行了改善，可获得资源更加丰富；到严重衰退阶段灌丛沙堆活化，土壤养分、水分降低，4 个演替阶段白刺叶稳定碳同位素未达到显著差异水平。白刺叶全碳、全氮、全磷含量在不同演替阶段也表现出一定差异。这一方面可能与植物自我调节机制有关，植物为适应环境变化通过调整营养元素含量并保持在一定限制范围内，从而使自身机制得到平衡［26］；另一方面可能与白刺灌丛沙堆土壤中的养分元素含量有关。

3.2 白刺叶功能性状间相关性与主成分分析

植物叶功能性状并不是孤立发挥作用的［7］，各功能性状之间存在相关性，彼此间通过调节资源的分配来实现相互间的协同与权衡，从而提高植物在外界环境中的适应能力［27］。叶片厚度与资源获取、水分保存与同化密切相关；比叶面积直接影响着叶片构建过程中资源的分配。本研究中，白刺叶厚度与比叶面积呈负相关，与叶干物质含量呈显著正相关（P＜0.05），与Ohashi 等［28］的研究结果一致。随着白刺灌丛沙堆的演替，通过降低比叶面积及增加叶厚度，减小叶片与大气进行热量交换，把较多的有机物用于构建保卫组织或叶肉密度来提高水分利用效率。本研究中，白刺叶片的比叶面积与干物质含量呈负相关关系，与叶全碳含量呈极显著正相关（P＜0.05），这是因为比叶面积能反映出植物获取资源的能力，而植物对养分的吸收又与碳同化和对资源的利用密切相关。

通过对白刺叶功能性状主成分分析，应着重考虑综合得分较高的指标因子。本研究中，叶厚度、叶干物质含量、叶全氮含量可作为白刺叶功能性状变化的主要指标。叶厚度和叶干物质含量综合反映了植物利用资源的能力，氮含量影响植物生理过程及碳的分配［1］，其共同表现为白刺通过调整自身的生理特征以适应民勤干旱荒漠区的环境变化。

3.3 白刺叶功能性状与土壤因子的关系

土壤环境为植物生长发育提供了物质与能量，对植物生长策略的选择有重要影响。本研究中，随着白刺灌丛沙堆的演替，除pH外，土壤因子均表现为先增加后降低的变化趋势，这与前人［29-31］的研究结果一致，即发育成熟的白刺沙堆土壤含水量、养分比前期高，土壤水分也得到逐步改善。本研究中衰退阶段白刺灌丛沙堆土壤含水量高于其他演替阶段，这与前人［32-33］的研究结果有所不同，这主要与白刺灌丛结皮、植被覆盖程度、沙堆固定程度及地下水有关。同时，随着白刺灌丛沙堆的演替，土壤养分先呈增加趋势，主要是因为白刺灌丛沙堆稳定后为降尘截存、凋落物积累和微生物的繁殖提供有力的保障，表层黏粒得以截存和地衣状薄层结皮［34］形成，从而增加了土壤的有机质和养分含量。但是严重衰退阶段白刺衰退，土壤结皮活化，土壤含水量及养分含量降低。

植物与土壤间存在着极强的物质转化和互作关系［5］，一方面植物的枯枝落叶在微生物作用下释放出养分，返还土壤，同时植物的根系也对土壤理化性质产生重要影响；另一方面土壤为植物生长发育提供水分与养分，影响植物功能性状的变化［35-36］。所以，植物功能性状与土壤因子间存在着密切联系［37］。本研究结果表明，白刺叶宽度、叶厚度、叶干物质含量、叶全氮含量、叶稳定碳同位素与土壤因子呈显著相关关系（P＜0.05），说明白刺叶功能性状在一定程度上能对土壤因子的变化产生明显响应。本研究中，土壤速效磷含量与白刺叶宽度、叶片含水量、叶干物质含量均显著相关（P＜0.05），表明土壤速效磷含量是这些叶功能性状的主要影响因子。磷在植物的生长发育过程中直接参与氧化磷酸化和光合磷酸化，不但限制植物光合及叶绿素荧光过程，而且影响植物对氮元素的吸收。张凯等［38］对油松叶功能性状的研究中也发现叶厚度、叶干物质含量、叶全氮含量、叶全磷含量的变化在一定程度上与土壤磷含量有关。土壤电导率反映了土壤的盐分状况，本研究中白刺叶全氮含量与土壤电导率显著正相关（P＜0.05），与曹靖等［39］研究结果相同，这可能是由于高盐抑制了蛋白质的合成，导致植物体内氨基酸增多，进而提高了氮素的含量。大量研究表明，植物碳同位素值随水分的增加而降低，不仅包括降水因素，也包含了影响水分条件的其他环境因子［30-41］，本研究表明白刺叶稳定碳同位素与土壤含水量显著负相关（P＜0.05），说明土壤含水量对白刺叶片水分利用效率产生影响且达到显著水平。

综上所述，白刺灌丛沙堆退化不仅体现在沙堆活化、生长力衰退等方面，由于受到沙堆土壤养分的影响，白刺叶功能性状随着沙堆演替也发生了显著变化，研究表明白刺叶功能性状与土壤因子之间存在着密切关系。研究结果进一步揭示了土壤因子在白刺灌丛沙堆演替中的作用以及对白刺群落构建的影响机制，将为荒漠生态系统恢复与保护提供重要参考依据。

4 结论

本文分析了不同演替阶段白刺叶功能性状差异及其与土壤因子的关系，得出以下主要结论：

（1）随着白刺灌丛沙堆的演替，白刺叶片性状发生了较长、薄，比叶面积与干物质含量升高的开拓性策略转变为叶片变短、较厚，比叶面积与干物质含量降低的保守型策略的变化。白刺叶功能性状变异范围是0.39%～11.99%，均表现为弱变异，其中比叶面积最大（11.99%），叶全碳含量最小（0.39%）。

（2）白刺叶功能性状间存在一定的相关性，通过特定的协同-权衡的功能组合形式来适应极端干旱的环境；叶厚度、叶干物质含量、叶全氮含量可作为白刺叶功能性状变化的主要指标。

（3）除pH外，白刺灌丛沙堆土壤因子随退化程

度的增加表现为先增加后降低的趋势，最小值出现在发育阶段，最大值出现在衰退阶段。白刺叶功能性状受到多种土壤因子的影响，土壤速效磷含量与全氮含量是影响白刺叶功能性状变化的主要土壤因子。