热应激对反刍动物生产性能、瘤胃生理代谢和机体免疫功能的影响

严啊妮， 沈 奔， 王洪荣

（扬州大学动物科学与技术学院，江苏 扬州 225009）

近些年来，集约化、高密度养殖模式迅速发展，同时受夏季高温高湿以及全球变暖的影响，热应激已成为畜牧业发展的一个重要阻碍。热应激影响动物生产，损害动物福利，造成全球畜牧业每年超过12亿美元的经济损失（Baumgard等，2012）。热应激会触发反刍动物产生一系列的生理补偿机制，从而使机体适应极端环境条件。热应激直接或间接地影响动物的生理、生产和健康，导致反刍动物呼吸频率加快，直肠温度升高，采食量减少，生长速度缓慢，水、蛋白质、能量和矿物质代谢失衡，激素分泌和血液代谢发生改变，免疫力及抗病力降低，生产力和繁殖效率下降，同时还会引起内脏组织缺氧和肠道氧化损伤，破坏瘤胃上皮细胞与黏膜的完整性，增加瘤胃上皮的通透性，诱发机体出现全身性炎症反应和内毒素血症，严重时可使动物出现多器官衰竭和死亡（Rathwa等，2017；Ramendra等，2016）。

1 热应激对反刍动物生产性能的影响

热应激会显著降低反刍动物的生产性能。一方面，热应激会导致瘤胃上皮黏膜损伤，使瘤胃内致病菌增加、有益菌减少。此外，瘤胃内温度和pH的变化也会影响微生物的正常生长和繁殖，使得瘤胃微生物对饲料的降解能力下降，导致机体对营养物质的消化吸收能力减弱，进而影响营养物质代谢和能量流动（Scharf等，2012）。另一方面，热应激会改变瘤胃内微生物的多样性和丰度，使淀粉分解菌和纤维素降解菌的丰度降低（Bernabucci等，2009）。这两个方面是导致反刍动物生产性能降低的关键因素。

研究发现，当奶牛处于热应激状态时，会延长食糜过瘤胃的时间，减缓食糜流通速率，导致营养物质消化率增加，并通过刺激胃壁上的胃伸张感受器将抑制的神经冲动传递到下丘脑的食欲中枢，从而导致动物的采食量下降（West，2003）。绵羊和山羊暴露在高温条件下会导致体重、平均日增重、生长速度和体总固体含量的下降（Singh等，2016）。王超（2021）研究表明，羔羊在热应激条件下，对粗蛋白质（CP）、粗脂肪（EE）、中性洗涤纤维（NDF）、酸性洗涤纤维（ADF）和钙（Ca）等营养物质的表观消化率显著低于对照组，尤其NDF，其消化率仅为对照组的52.9%。在夏季热应激期间，绵羊的动物身体状况评分（BCS）会显著降低，而BCS的降低可能是由于高温环境下绵羊饲料摄入量减少，营养素缺乏，从而对绵羊的繁殖效率、产羔率、卵母细胞质量和生殖激素水平产生负面影响（Sejian，2010）。热应激还会显著影响绵羊和山羊的肉品质、胴体特性和感官质量，使肉质pH升高，色泽变暗发硬，屠宰率下降（Rana等，2014），这与Liu等（2012）试验结果一致。

2 热应激对反刍动物抗氧化、免疫功能和炎症反应的联动效应影响

正常情况下，动物机体通过各种代谢途径产生氧自由基，同时细胞膜中的抗氧化系统及时清除氧自由基和还原性氧，使机体的抗氧化系统处于平衡状态（张红瑞等，2019）。而热应激可以诱导反刍动物机体发生氧化应激，氧化应激是抗氧化状态降低、脂质过氧化以及抗氧化防御系统失活的结果（Saker等，2010）。当发生氧化应激时，体内的氧化-抗氧化动态平衡被打破，过量的氧自由基能够氧化生物大分子的反应性半胱氨酸残基，使靶蛋白失活，损伤DNA和蛋白质（Nalini等，2010）。研究报道，热应激会导致绵羊和奶牛血清中谷胱甘肽过氧化物酶（GSH-Px）和超氧化物歧化酶（SOD）的活性显著降低，丙二醛（MDA）含量显著升高（Chauhan等，2014；Hai等，2006），反刍动物机体的抗氧化能力降低。由热应激引起的以自由基稳态失衡主导的氧化应激、炎症反应和免疫功能失衡的三方联动效应，会影响反刍动物机体的生长发育与健康状况。

热应激会损害机体的免疫功能并增加疾病的易感性。热应激期间，机体的先天性免疫和适应性免疫功能都受到不同程度的损伤，内外感受器将刺激动物机体的下丘脑-垂体-肾上腺皮质轴，促进糖皮质激素（GC）、肾上腺素和皮质醇等激素的分泌。热应激还会刺激信号转导途径，改变免疫细胞介质的基因表达，从而激活热休克反应，提高细胞因子活性。通过增加与DNA结合的皮质醇浓度，从而导致细胞免疫反应的损伤（Mcmanus等，2020；Romero等，2013）。

热应激会破坏瘤胃上皮黏膜的完整性，增加瘤胃上皮的通透性，同时热应激会减少流向肠道的血液，破坏肠道屏障功能，炎症因子和内毒素向全身渗透，这将导致机体炎症和内毒素血症的发生（Shaji等，2017；Roberto等，2002）。在炎症的发生部位会引起急性期反应，急性期反应是由炎症损伤或感染部位的巨噬细胞或血液单核细胞释放炎性细胞因子，肿瘤坏死因子（TNF-α）、白细胞介素-1β（IL-1β）是炎症反应过程中出现最早、最重要的前炎性因子 （Albenzio等，2016；Collier等，2008）。细胞因子大多数为小分子多肽或糖蛋白，是细胞间的信号传递分子，在介导和调节免疫应答及炎症反应中发挥了重要的作用 （Jain等，2011）。皮质酮是动物热应激中主要的应激缓解激素，它的释放通常伴随着循环细胞因子的上调，主要是白细胞介素-6（IL-6）、白细胞介素-10（IL-10）和白细胞介素-1β（IL-1β）、TNF-α可溶性受体水平的升高（Welc等，2013）。在绵羊中，已经发现生理和心理应激可以通过增加体内促炎细胞因子的分泌来增强促炎反应，例如促炎细胞因子IL-6和IL-1β。绵羊在热应激条件下，体内骨骼肌中肿瘤坏死因子-α和核因子-κB的表达量上调，表明氧化损伤和促炎反应随之增加（Chauhan等，2014；Caroprese等，2006）。

3 热应激对反刍动物瘤胃生理和发酵功能的影响

环境温度的升高改变了瘤胃的基本生理机制，增加动物机体代谢紊乱和损害健康的风险。瘤胃是反刍动物重要的消化和代谢的器官，也是营养物质吸收的重要场所，只有保持瘤胃内环境的稳态，才能维持机体的正常代谢（Asma等，2013）。热应激会诱导反刍动物粗饲料采食量降低、精料摄入量增加、肠道蠕动缓慢、反刍时间减少等情况，同时体内激素的改变也可能会改变瘤胃正常的生理机制（Ramendra等，2016），加重热应激反应。

热应激会改变瘤胃的产酸模式和瘤胃的发酵功能。Shafie等（1994）报道，山羊在35℃高温条件下，其瘤胃体积和瘤胃温度显著升高，瘤胃内总挥发性脂肪酸、瘤胃缓冲容量、原虫数量均显著降低。Salles等（2010）研究表明，当犊牛暴露在33℃的温度下，瘤胃液中氨态氮含量较高，而瘤胃内总挥发性脂肪酸浓度显著降低。可见热应激会降低瘤胃内总挥发性脂肪酸的浓度，但瘤胃内单个挥发性脂肪酸的变化并不一致。Nonaka等（2008）试验发现，在热应激条件下，荷斯坦奶牛瘤胃内乙酸的比例降低，丙酸和丁酸的比例升高，从而使乙丙比降低。而Hirayama（2004）等试验表明，热应激山羊瘤胃内乙酸和丁酸的浓度是最高的，引起这种变化的原因可能与动物的种类、日粮结构及饲养管理等因素有关。

热应激会引起瘤胃菌群结构的变化。热应激会导致绵羊瘤胃内纤维素分解菌和淀粉分解菌的数量显著降低（钟书，2019；Bernabucci等，2009）。王超（2021）研究表明，热应激会使羔羊瘤胃内的普雷沃氏菌科（Prevotellaceae）相对丰度显著增加，而其他菌科Veillonellaceae、Ruminococcaceae、Coriobacteriaceae、Bacteroidales_S24-7_group等菌群的丰度显著降低，甲烷球形菌的丰度和纤毛虫的丰度显著降低，而瘤胃古菌中的甲烷短杆菌属丰度显著升高。Uyeno等（2010）发现随着温度的升高，荷斯坦奶牛瘤胃中梭状芽孢杆菌和链球菌属的数量增加，纤维杆菌的数量减少。热应激使瘤胃内微生物稳态失衡，从而改变了瘤胃的菌群结构和瘤胃的发酵模式。

热应激可使动物发生急性或亚急性瘤胃酸中毒。热应激会引起动物流涎，进入瘤胃的唾液量减少，唾液的中和能力下降（Belhadj Slimen等，2016）。同时有研究表明，热应激条件下，动物机体的血流量重新分配，流向皮肤和体表的血流量增加，流向消化道和瘤胃的血流量减少（阿拉达尔等，2021）。瘤胃蠕动缓慢，精料在瘤胃内停留时间过长，部分淀粉进一步降解为乳酸，瘤胃对乳酸的吸收能力下降，导致乳酸在瘤胃内大量积累，从而引发瘤胃急性或亚急性酸中毒（Nonaka等，2008）。

4 小结

反刍动物对热负荷的反应以及热诱导体内调节因子的变化，改变了机体吸收后能量、脂质和蛋白质代谢，损害肝功能，引起自由基稳态失衡主导的氧化应激、炎症反应和免疫功能失衡的三方联动效应，危害免疫反应并降低生殖能力，显著改变了瘤胃微生物菌群的丰度和发酵模式。在实际生产中，可通过有效的管理措施和营养调控等多种方式相结合，降低热应激对反刍动物的危害，减少热应激对畜牧业造成的经济损失。目前，热应激对反刍动物在基因、分子、细胞等方面的研究较少，未来应通过分子生物学等手段进一步揭示热应激对反刍动物的影响机制，为缓解热应激提供科学的理论依据。