不同丰容方式对黑白领狐猴行为的影响

王 颖 倪 俊 刘群秀 裴恩乐

(上海动物园，上海，200335)

黑白领狐猴(Vareciavariegata)属于灵长目(Primates)，狐猴科(Lemuridae)，领狐猴属。它是狐猴科中体型最大的一个种，共有3个亚种。黑白领狐猴产于马达加斯加岛东部的赤道雨林，分布北至马索拉半岛，南至法腊方加纳。营一夫一妻的家庭式群居，雌雄外表相同，食物主要包括甜果、树叶、花、种子等，是狐猴科中果食性最高的，水果果实类食物高达92%[1]。黑白领狐猴是《世界自然保护联盟》(IUCN)濒危物种，《华盛顿公约》CITES附录Ⅰ保护动物。

随着动物园行业的发展和进步，丰容已经成为现代动物园较为常态化的工作之一。早在1925年，Yerkesz首次提出为圈养灵长类动物提供娱乐的设施，以改善它们的饲养状况[2]。由此开始，动物园工作人员开始意识到环境丰容对圈养动物的重要性，并且被越来越多的专业人员接受和认可[3-5]。

1 材料与方法

1.1 研究对象和地点

试验对象为饲养于上海动物园灵长动物二区后场(不受游客的干扰)的2只健康的黑白领狐猴(1号，♀，2011年出生；2号，♂，2005年出生)。上海动物园地理坐标为31°11′N，121°21′E，属亚热带季风气候，四季分明，雨量充沛。黑白领狐猴室内展厅长约6.5 m、宽约5.5 m、高约3.5 m，面积约35 m2。室内展厅为水泥地面，试验前原设有3根木制的秋千栖架和绳子、铁制攀爬架和高处的休息平台。

1.2 研究方法

试验分为4个阶段进行(表1)。每个丰容阶段连续观察6 d，总观察时间为24 d。每日观察时间为06：00—17：55，共12 h，总计288 h。行为记录方法为瞬时扫描记录法，扫描取样的间隔时间为5 min，每天2个对象获得288个数据，总计6 912个数据。

1.3 行为谱

试验开始前，对黑白领狐猴进行3 d预观察试验，行为观察为1人，采用肉眼观察记录的方法，熟悉动物行为，建立黑白领狐猴行为谱[6-8](表2)。

表2 黑白领狐猴行为谱Tab.2 Ethogram of black and white ruffed lemur

1.4 数据分析

用SPSS 22.0进行数据分析。以天为单位，计算每只黑白领狐猴每种行为发生的频次总和，并计算每天每种类行为发生的时间占当天总观察时间的比例。各计量资料均以“平均值±标准差”表示。对所有个体每种行为数据分别进行Levene检验，对方差齐性的行为数据采用单因素方差分析(one-way ANOVA)对各组间进行差异显著性比较，对方差不齐的行为数据采用克鲁斯卡尔-沃利斯单因素秩方差分析(Kruskal-Wallis one-way analysis of variance by ranks)对各组间进行差异显著性比较。P<0.05判定为具有统计学意义。

2 结果与分析

2.1 黑白领狐猴的日常行为分配

丰容4个阶段的总体数据显示，雄性的休息行为占比最大，平均为(54.31±8.17)%，其次是行走、理毛、张望、取食，占比分别为(10.13±6.18)%、(9.14±3.54)%、(7.06±4.00)%和(6.97±2.02)%。雌性也是休息行为占比最大，平均为(56.40±7.14)%，而后依次是理毛、张望、行走、取食，分别占比(10.76±3.20)%、(8.48±4.43)%、(5.61±2.79)%和(4.72±1.46)%。两者相比，它们的休息行为均超过50%，雄性的行走、取食行为均多于雌性，雌性的理毛、张望行为略大于雄性。

由表3可见，雌雄个体在4个丰容阶段的行为分配发生了显著变化。与丰容前相比，丰容二和丰容三都显著降低了雄性的休息行为(丰容二，P<0.05；丰容三，P<0.01)，但丰容二和丰容三之间无显著差异；丰容二和丰容三极显著增加了雄性的行走行为(P<0.01)，丰容对雌性的休息行为和行走行为都没有显著影响。丰容三极显著增加了雄性的攀爬行为(P<0.01)，丰容三比丰容一极显著增加了雌性的攀爬行为(P<0.01)，但与丰容前不显著。丰容二显著增加了雌雄个体的悬挂行为(雌性，P<0.01；雄性，P<0.05)；理毛行为所占比例基本呈下降趋势；悬挂行为在丰容二明显增加(雄性，P<0.05；雌性，P<0.01)。另外，雄性的吼叫行为在各阶段明显大于雌性，但雌性个体存在坐的行为，雄性却没有。

表3 不同丰容阶段黑白领狐猴的行为分配比例Tab.3 Time budget of male and female individual in different enrichment phases %

2.2 不同丰容阶段的行为节律

4个丰容阶段中，休息行为和取食行为具有一定的节律性：休息行为在09：00有1个明显的低谷而取食行为在10：00有1个高峰。另外，悬挂行为在丰容二的上午有1个明显的高峰，在丰容三的上午有1个次高峰。其他行为在4个丰容阶段中没有呈现明显的节律性(图1)。

3 讨论

3.1 圈养与野外行为分配差异

在野外，领狐猴平均花费56%的时间用来休息，22%用来取食，22%用来走动[9]。本研究的休息行为占比与野外差不多，但是取食行为明显少于野外，这与动物的生活环境密切相关。野外情况下，动物需要花费更多的时间来寻找分布在不同地方的食物，而圈养环境下食物都是饲养员处理好的。在马达加斯加东部的贝坦帕纳保护区内，黑白领狐猴需要在弯曲的、细小的(直径为0.5—5.0 cm)、倾斜的(0—45°)、10—25 m高的森林层上进行取食，取食行为平均占日活动时间的21.7%，同时需要采用不同的取食姿势，其中悬挂式是很重要的[1]。

圈养濒危野生动物通常是保护生物多样性的一种方法，为了以后能够让圈养种群反哺野生种群，在英国切斯特动物园试验发现，屋顶喂食和悬挂喂食方式能够激励动物产生自然的取食行为[10]。这一点在本试验的丰容二中也得到了印证，通过提升饲料的投喂高度(模拟野外高处取食)，动物的悬挂行为显著增加。

Kerridge[11]对比了野外马达加斯加雨林的黑白领狐猴和英国动物园的黑白领狐猴的行为，休息和移动行为无显著性差异。但是，圈养的领狐猴会花费更多的时间在理毛和社交行为而取食行为比野外少。本研究表明，圈养领狐猴的理毛行为在各丰容阶段呈现逐渐降低的趋势，说明丰容措施一定程度上减少了理毛行为。理毛行为包括相互理毛和自行理毛，而相互理毛通常发生在自己很难清理到的身体部位。此行为主要有3种意义：社会关系的维持和建立，缓和侵略，恢复个体间令人不安的关系[12]。

另外，圈养环境中的黑白领狐猴还会有一些野外环境中未见过的行为，比如嗅闻和舔舐室内展厅的地面，这些行为可能与动物园每天日常的打扫工作有关[11]。

3.2 丰容设施的有效性

开展丰容的目的是提升圈养动物的福利水平，丰容二和丰容三都减少了雄性的休息和理毛行为，增加了行走、攀爬、嗅闻和张望行为。简言之，食物丰容和环境丰容对雄性个体起到了积极的作用，相较之下，环境丰容的效果更加明显。

对于雌性来说，丰容三的休息和理毛行为减少，行走、攀爬和张望行为增加。可见，环境丰容对雌性个体起到了积极的作用，而食物丰容没有表现出明显的效果。这可能与雌性的地位等级较高有关系[13]，有待于未来进一步的研究和讨论。在今后的研究中，可以考虑使用其他食物丰容方法，如投喂完整的饲料(不去皮、不切块)、改变饲喂时间(不定时)和采用新奇的取食器等。苏黎世动物园为白头美狐猴(Eulemurfulvusalbifrons)自行设计食物饲喂盒，增加了活动量和移动行为，鼓励树栖行为，吸引游客，使得食物饲喂盒成为一种提升圈养环境价值的工具[7]。不同的丰容内容和方法的有效结合是未来可以考虑的研究方向。

3.3 黑白领狐猴行为节律的变化

活动节律和活动时间分配是动物行为学研究的两个重要方面，它们直接与动物的代谢和能量有关，而且会随着环境的变化而改变[14]。黑白领狐猴雌性个体在4个丰容阶段存在一些共性：①休息行为在09：00有一个明显的低谷。②取食行为在10：00有一个高峰。③悬挂行为在丰容二的上午有一个明显的高峰。通过观察可知，09：00左右是饲养员每日打扫卫生的时间，休息行为的明显减少是因为雄性的张望、行走、嗅闻行为都有增加，其中张望行为涨幅最大，说明它对饲养员的警惕性高；雌性的攀爬、张望、行走、嗅闻行为都有增加，其中行走和嗅闻行为涨幅较大，说明它对气味标记方面更敏感，饲养员的冲洗工作对它有一些影响。10：00左右是饲养员每日饲喂早午餐的时间点，取食行为存在一个高峰，雄性比雌性的时间分配比例更多；另外，下午喂食点就没有统一且明显的高峰。悬挂行为在丰容二的09：00—10：00有1个高峰，这与取食高度和难度密切相关，刺激黑白领狐猴产生悬挂行为来获得食物。本试验的劣势在于圈养野生动物样本量较少，对比的仅是1对黑白领狐猴的不同时期，这些行为的差异也存在发情期等不同生物学阶段对动物行为的影响；未来可以考虑结合激素的测定[15-16]来研究丰容的成效，仅靠行为观察的可靠性还有待于进一步的确认。

致谢：研究过程中得到上海动物园灵长类动物工作人员朱迎娣、朱玮莉、朱凯健、黄晶、张佳伟、张赛飞的支持和帮助，在此一并表示感谢。