阿根廷滑柔鱼生长发育和生殖投入的研究现状与展望

臧 娜，陈新军，2，3，4，5，林东明，2，3，4

（1.上海海洋大学海洋科学学院，上海 201306；2.大洋渔业资源可持续开发省部共建教育部重点实验室，上海 201306；3.国家远洋渔业工程技术研究中心，上海 201306；4.农业农村部大洋渔业开发重点实验室，上海201306；5.青岛海洋科学与技术国家实验室，海洋渔业科学与食物产出过程功能实验室，青岛 266071）

阿根廷滑柔鱼（Illexargentinus），隶属柔鱼科（Ommastrephidae），滑柔鱼属，是分布于西南大西洋大陆架和大陆坡海域的大洋性柔鱼类，尤以35°～52°S海域资源最为丰富［1］。该种类在海洋生态系统中扮演重要的角色，不仅是甲壳类、小型鱼类、头足类等生物的主要捕食者，也是大型鱼类、海洋哺乳动物、海鸟等生物的重要饵料来源［1］。同时，阿根廷滑柔鱼生物资源量大、世代更替快且具有季节性索饵-产卵洄游特点［2］，在海洋食物链及其栖息海域生态系统中起着营养传递的“生物泵”作用［3］。此外，阿根廷滑柔鱼是世界上重要的头足类资源，据FAO统计，其渔获量占世界头足类总产量的10%以上［4］；也是我国远洋鱿钓渔业的重要捕捞对象［4］，2013—2018年的年均渔获量约为二十余万t［5］。

头足类鞘亚纲种类是典型的短生命周期种类，寿命多为一年，而且终生仅繁殖产卵一次［6－7］。这些种类的种群结构及数量容易受到海洋环境变化的影响，且在生长发育、能量积累及生殖投入分配等生活史策略上也具有其属种特殊性［7］。有研究表明，依据产卵季节、产卵场海域及成体胴长大小，阿根廷滑柔鱼可以划分为南部巴塔哥尼亚种群（south Patagonic stock，SPS）、布宜诺斯艾利斯-北巴塔哥尼亚种群（Bonaerensis-Northpatagonic stock，BNS）、夏季产卵群（summer spawning stock，SSS）和春季产卵群（又称南巴西种群，spring spwaning stock，SpSS）［8－9］。类似于其他头足类，阿根廷滑柔鱼性腺发育滞后于个体生长；性腺发育成熟之后卵巢卵母细胞批次同步成熟，属于间歇性终端产卵者［10－11］；性腺发育过程中生殖能量主要来源于现场的食物摄入（concurrent intake），生殖投入策略为收入-资本混合型（mixed income-capital breeding）［12－13］。生殖投入是海洋生物生活史过程中的重要组成部分，与其生长发育密切相关，决定着生殖价值（reproductive value）和后代存活率，继而决定着补充群体的资源量大小［14］。本文就阿根廷滑柔鱼生长发育、生殖能量诉求及其环境效应等繁殖生物生态学的研究现状进行概述，以期为阿根廷滑柔鱼及其他大洋性柔鱼类的生殖能量积累策略提供研究思路，并为促进该种类资源的可持续开发利用提供参考资料。

1 阿根廷滑柔鱼的生长发育

1.1 年龄生长

阿根廷滑柔鱼生命周期短，一般不超过一年［15］。目前，耳石、角质颚、内壳和眼晶体等硬组织均可以用作头足类年龄鉴定的材料，并且基于耳石和角质颚微结构鉴定的日龄具有较高的准确度［16－19］。耳石是头足类用来调节自身平衡的硬组织［20］，具有储存信息丰富、结构稳定和耐腐蚀等特点［21］，耳石微结构可以准确地判断个体生长日龄，在种群结构及生活史研究方面发挥着重要作用［22－23］。如SCHWARZ和PEREZ［24］利用耳石研究巴西南部海域的阿根廷滑柔鱼发现，体长在112～376 mm的个体，年龄为93～320 d，其平 均 寿 命 大 约 为0.5年；RODHOUSE和HATFIELD［25］通过耳石的轮纹结构判断巴塔哥尼亚大陆架水域的雌雄个体生命周期均接近一年，陆化杰和陈新军［26］也通过耳石微结构发现秋冬季产卵群生命周期为一年左右。角质颚具有与耳石相似的特点，生长纹具有日周期性［27］。角质颚外形较耳石大，具有容易提取和方便研磨的特点，被认为是鉴定头足类年龄生长较为理想的另一个硬组织，近年来受到越来越多学者的关注［28］。然而，目前尚未见有使用角质颚生长纹研究阿根廷滑柔鱼年龄生长的文献报道。

阿根廷滑柔鱼生活史70%左右的时间处于个体生长阶段，仔鱼期约占14%，成熟和产卵期合计仅占10%～20%［24］。阿根廷滑柔鱼具有较快的生长速率，其月平均胴长增长可达25 mm以上［29］；然而，随着年龄增长其生长速度逐渐降低，如雌性和雄性个体分别在143 d和137 d之后生长速度持续下降直至死亡［30］。此外，该种类的生长 发 育 存 在 雌 雄 差 异［31］，ARKHIPKIN和LAPTIKHOVSKY［32］研究发现，年龄为150～300 d的雌性和雄性个体的相对瞬时生长率分别为1.5%和1.2%；方舟等［33］对2007—2010年渔汛期间的个体相对生长率研究也发现，雌性个体的生长速度大于雄性，并且这种差异在性腺发育成熟之后表现的更为明显［9，34］。这种生长速率的差异可能是导致阿根廷滑柔鱼雌性个体成熟体型大于雄性的直接原因。值得注意的是，国内外学者发现，阿根廷滑柔鱼个体日龄与其胴长、体质量之间的函数关系因日龄鉴定材料、研究样本性别等不同而有所差异。比如，陆化杰和陈新军［26］根据耳石微结构分析研究表明，阿根廷滑柔鱼的体质量日均增长可以用指数、对数和幂函数方程表示；CHEN等［35］对角质颚的研究发现，胴长增长可以用对数函数表示，而体质量增长则适合幂函数表示；SCHROEDER和PEREZ［36］根据内壳上的生长纹确定体质量和胴长与日龄的关系分别符合幂函数关系和线性函数关系。这种个体生长与其日龄的函数关系差异，也可能与性腺发育成熟等级不同［37］、栖息水域环境及饵料生物丰富度差异［30，38］等有关，具体原因仍需后续研究的深入探讨。

此外，阿根廷滑柔鱼的年龄生长具有一定的群体差异性（表1）。其中，SSS种群为生长速率最慢、体型最小的种群，与其生长发育季节及栖息海域密切相关。有研究显示，SSS种群的关键生长期（日龄150～180 d）正值巴塔哥尼亚大陆架中部海域生产力较低的冬季，并且该种群没有南巴西外海至福克兰群岛北部海域之间大规模的洄游行为［3，39］，其栖息海域相对稳定、摄食的食物亦比较单一又有限［40］。此外，即便是同一种群，不同时间孵化的个体生长速率也不尽相同，通常较晚孵化的个体生长速率要比早孵化个体更快，这可能与孵化季节以及孵化后个体所面临的外界环境有密切关系［41－42］。

表1 阿根廷滑柔鱼不同种群的生长特性比较Tab.1 Comparison of growth characteristics of different stocks of Illex argentinus

1.2 性腺发育

阿根廷滑柔鱼生殖系统位于胴体后端体腔膜内，雌性生殖系统由卵巢、输卵管、输卵管腺和缠卵腺组成，雄性生殖系统由精巢、精荚腺、输精管和尼氏囊组成［45］；雌性个体的输卵管腺、缠卵腺和雄性个体的精荚腺等腺体器官具有内分泌功能，可以调控个体的性腺发育状况［46］。林东明等［47］根据ARKHIPKIN［48］和ICES［49］关于性腺成熟度的划分标准并结合实验观察，将阿根廷滑柔鱼性腺成熟度划分为Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ、Ⅵ、Ⅶ和Ⅷ8个时期，从解剖学角度较有效地反映了该种类的性腺发育过程。在发育等级上，Ⅰ期～Ⅲ期为性腺发育未成熟期（Ⅰ为未发育，Ⅱ为开始发育，Ⅲ为生理性发育），Ⅳ～Ⅵ期为性腺发育成熟期（Ⅳ～Ⅴ为生理性发育成熟，Ⅵ为功能性发育成熟），Ⅶ期和Ⅷ期分别为繁殖期和繁殖后期。此外，研究表明性腺指数随其性腺发育逐渐增长，雌性在功能性发育成熟期达到最大值，雄性在繁殖期达到最大值，随后均呈平缓趋势［47］。

通常，阿根廷滑柔鱼胚胎孵化后经6～10个月达到生理性成熟，7～11个月达到功能性成熟［50］。在性腺成熟期间，索饵摄入的能量以满足性腺发育和配子发生成熟为主，个体生长转入对数式的 缓慢生 长阶段［6－7］，生 长速率 显著降低［51］。阿根廷滑柔鱼的性腺发育时间短且存在性别差异，雄性个体的性腺成熟时长为1.5～2.5个月，而雌性的则仅为1个月左右［32］。此外，雌性和雄性个体的性腺发育成熟时间存在差异，通常雄性个体先于雌性个体达到性腺功能性成熟［52］。这种雄性先成熟的策略可能与阿根廷滑柔鱼的雌性个体可提前存储雄性个体精荚的习性密切相关，是一种最大化繁殖潜能的生殖适应性策略［32，47］。

此外，阿根廷滑柔鱼在性腺成熟胴长、产卵时间和产卵场分布等方面存在着种群间差异（表2）。比如，SSS种群的生长发育和产卵活动均在阿根廷外海大陆架区域，不存在长距离的产卵洄游活动［9］。而SPS、BNS和SpSS等种群则因产卵场和索饵场的分离，个体在性腺发育成熟后进行产卵洄游活动，随后仔稚鱼进行索饵场洄游。虽然不同种群在体型及繁殖习性上表现出差异，但是研究表明它们并不存在遗传多样性上的不同［53］，可能由于在生殖洄游过程中不同种群混合和基因交流所致［54］，这种情况同样在茎柔鱼（Dosidicusgigas）不同群体中也有所发现［55］。

表2 阿根廷滑柔鱼不同产卵种群的性腺成熟胴长、产卵时间和产卵场Tab.2 Size-at-maturity，spawning season and spawning ground of Illex argentinus in different spawning stocks

1.3 配子发生及繁殖产卵

卵巢卵母细胞的发生及其成熟模式，是头足类繁殖产卵策略的重要组成部分。根据滤泡褶皱深入到卵母细胞的变化以及卵黄物质的积累情况，阿根廷滑柔鱼卵子的发生过程经过以下7个阶段［11，50，61－62］：卵原细胞期（S1），卵原细胞形状不规则或近梨形，细胞较小，卵径一般不超过0.06 mm，具大而明显的细胞核，细胞质较少或不明显；初级卵母细胞（S2），卵泡细胞开始附着并包裹整个卵母细胞形成单层滤泡细胞层，同时细胞质逐渐积累，细胞核增大且位于中央，细胞体积随之增大至卵径0.05～0.20 mm；双层滤泡期（S3），此时细胞表面具两层滤泡上皮，内层滤泡细胞呈圆形或椭圆形，外层滤泡细胞则呈扁平状，直径为0.15～0.30 mm；卵黄形成前期（S4），卵母细胞进入快速生长期，细胞体积持续增大至卵径0.20～0.45 mm，呈近圆形，细胞核移向极区，内层滤泡细胞开始形成皱褶并深入到卵母细胞内，形成卵泡合胞体（follicular syncytium）；卵黄形成早期（S5），卵母细胞体积迅速增大至卵径0.40～0.80 mm，呈长椭圆形，细胞核到达极区且体积有所减小，滤泡细胞占据整个卵母细胞并形成复杂的网状结构，将细胞质分成了不同的内折区，内折区内逐渐积累颗粒状卵黄物质，同时卵泡合胞体由于卵黄物质的聚集开始向卵母细胞的外周移动，卵膜开始形成；卵黄形成晚期（S6），卵黄物质的持续积累，卵泡合胞体大部分移位，卵母细胞卵膜基本形成，卵径为0.60～1.10 mm；成熟期卵母细胞（S7），内部充满了大量的卵黄物质，卵泡合胞体完全移位，卵母细胞周围卵膜明显，卵径为0.95～1.15 mm。最后形成的卵细胞被包于滤泡内且以卵柄附着在卵巢动脉分支上，每一滤泡只含1个卵子［46］。阿根廷滑柔鱼的这种配子发生模式与好望角枪乌贼（Loligo reynaudii）［63］、茎柔鱼（Dosidicusgigas）［64］等种类相近，滤泡内折及其卵黄物质积累变化是其主要发育特征。

类似于其他大洋性种类，阿根廷滑柔鱼雌性个体的成熟卵子较小，卵径为0.96～1.23 mm［50，58］；个体 繁 殖 力 较 高，潜 在 繁 殖 力 可 达7.50×105粒卵母细胞［25］（表2）。潜在繁殖力与成熟个体体型呈正相关关系，体型越大其个体潜在繁殖力也越高［65］。其中，体型较小的夏季产卵种群的个体潜在繁殖力通常为2.54×104～13.47×104粒卵母细胞［58］。雄性个体的配子发生以精荚腺组装精荚、尼氏囊积累精荚为主要特征，有效繁殖力（effective fecundity）［66］是有效表征雄性个体潜在繁殖力的度量指标。随着性腺发育，雄性个体持续产生并存储精荚，性腺发育成熟的雄性个体平均每天可以产生10～20条精荚［32］。雄性个体的有效繁殖力与胴长、体质量呈显著的线性函数关系［60］，最大有效繁殖力可达1 600条精荚［59］。精荚的平均长度为（21.57±4.17）mm，是胴长的10%左右［60］。

既有研究表明，阿根廷滑柔鱼为间歇性终端产卵者［10，67］。阿根廷滑柔鱼卵巢卵母细胞自卵黄物质开始积累之后，其数量将保持不变；卵黄卵母细胞批次成熟、批次排入并储存于输卵管中［45］。在繁殖产卵前，成熟个体进行产卵洄游［56］，到达产卵场后雌性亲体潜至海底进行产卵，分批次排出成熟卵子形成卵团漂浮水中［11，50，68］。在繁殖产卵期间，成体逐渐停止摄食行为，肌肉组织和生殖系统逐渐衰败，产卵完成后不久便死去［10，67］。阿根廷滑柔鱼的间歇性终端 产卵策略与鸢乌贼（Stenoteuthis oualaniensis）［68］、茎柔鱼（D.gigas）［65］、澳洲双柔鱼（Nototodarusgouldi）［68］等大洋性柔鱼类的多次产卵策略有所不同，后两者的卵巢卵母细胞发育为异步成熟模式，繁殖产卵期间保持摄食行为及体细胞生长活性、繁殖季节结束前进行多次产卵活动。这种繁殖产卵期间保持摄食行为及其体细胞生长的策略，可能是大洋性柔鱼类为维持亲体较高的繁殖力以提高补充群体生物量的一种适应性策略，是更为高级的产卵策略［17，68］。

2 阿根廷滑柔鱼生殖投入策略

2.1 能量积累

营终生一次繁殖产卵的头足类种类的生殖投入分配与其能量积累情况密切相关，进而影响其补充群体资源量［7］。生长发育过程中能量积累可以划分为肌肉组织能量积累和性腺组织能量积累［69］。肌肉组织能量积累自仔鱼开口进食始，摄入的能量（以蛋白质为主，脂质含量较少［70］）除维持自身正常生命活动外，主要贮存于胴体、足腕和尾鳍等肌肉组织中。林东明等［71］对阿根廷滑柔鱼能量积累的研究发现，肌肉组织中以胴体的能量密度最高为（23.42±0.68）kJ·g－1；生长发育过程中，个体以肌肉组织能量积累为主，且肌肉组织能量积累占比最大，在生理性发育期（Ⅲ期）达到最大值，达95%以上，随后略有降低（图1）。阿根廷滑柔鱼这种肌肉组织能量积累方式与鸢乌贼（S.oualaniensis）的有所差异，后者的肌肉组织能量积累随着性腺发育显著增加，并且在性腺功能性成熟时（Ⅵ期）达到最大值［72］。这种差异可能是由于两者在性腺发育成熟后不同的摄食行为所致，鸢乌贼在性腺发育成熟后仍然保持摄食行为以维持体细胞生长和性腺发育的能量所需［68，73］，而阿根廷滑柔鱼的摄食行为逐渐下降并且肌肉组织存储能量部分转化用于性腺发育所需［13，71］。

图1 阿根廷滑柔鱼肌肉和性腺组织能量积累随生长发育的变化过程Fig.1 Energy accumulation of soma and reproductive tissues with growth in Illex argentinus

与肌肉组织能量积累过程相反，阿根廷滑柔鱼性腺组织能量在个体生长期（即性腺生理性发育前期）的积累相对缓慢；随后在生理性发育期至功能性成熟期，性腺组织能量积累增加迅速（图1）。其中，生理性发育前期的性腺组织能量积累占比较低，为1.67%～12.51%；生理性发育期及至功能性成熟期的能量积累占比达19.85%～28.90%［71］。值得注意的是，卵巢、输卵管和缠卵腺的能量积累均随着性腺成熟逐渐增大，卵巢组织能量积累占比在生理性成熟期时达到最大值，缠卵腺组织能量占比和输卵管复合体组织能量占比均在功能性成熟期达到最大值。此外，性腺组织不断积累营养物质，使得氨基酸、脂肪酸和无机元素的含量比较丰富［74］。尤其是卵巢组织，伴随着卵母细胞发育和卵子发生，其对于能量类物质的积累和种类需求不断增加。林东明等［75］通过氯仿甲醇法和气相色谱法，在卵巢组织中共检测出17种脂肪酸，发育过程中卵巢组织的饱和脂肪酸（SFA）、单不饱和脂肪酸（MUFA）和多不饱和脂肪酸（PUFA）等增加显著。卵巢组织对脂肪酸的积累过程在茎柔鱼中也有类似发现，茎柔鱼对PUFA的积累随着性腺发育成熟显著增加，并在性腺成熟度Ⅴ期时达到最大值［76］。

2.2 生殖投入

生殖投入是指生物个体投入性腺组织生长及与生殖活动相关的能量，其投入过程是一个由肌肉组织生长向性腺组织发育的转变过程，在这个过程中生殖投入不断增加，营养物质在不同组织之间重新投入分配［77］。从经济学角度，根据生殖投入的能量来源方式［78］，生殖投入策略可划分为：资本型（capital breeding），生殖能量来源于已有的储备能量，亦称为内源性投入；收入型（income breeding），生殖能量来源于现场摄食（concurrent feeding）的食物吸收转化，亦称为外源性投入；资本-收入混合型（mixed capital-income breeding），生殖能量以内源性投入为主、外源性投入为辅；以及收入-资本混合型（mixed incomecapital breeding），生殖能量以外源性投入为主、内源性投入为辅。已有研究显示，阿根廷滑柔鱼生殖投入策略为收入-资本混合型（mixed incomecapital breeding），即能量投入来源以现场食物摄食（concurrent feeding）的外源性投入为主，并在生理性发育期和繁殖产卵期能量需求较大时转化肌肉组织存储能量的内源性投入为辅（图2）。在性腺发育开始之后，摄入的各类营养物质会比较快速地积累并转化用于性腺组织发育，如海洋生物优先利用的供能脂肪酸（SFA、MUFA）和必需脂肪酸（PUFA）［79－80］；随之卵巢、缠卵腺和输卵管及输卵管腺等性腺组织能量积累占比也较为快速地增长，并在生理性成熟期和（或）功能性成 熟 期 时 达 到 最 大 值［13，71］。RODHOUSE和HATFIELD［25］研究显示，阿根廷滑柔鱼雌性个体达到性腺成熟时，生殖投入约占身体质量的20%。同时，性腺发育过程中，由于卵巢卵母细胞的发育和卵黄物质的积累需求增大，肌肉组织储存的能量会部分转化以满足性腺发育对能量的需求，致使肌肉组织能量占比显著下降，但是这个转化过程不会影响肌肉组织的完整性［51，81－82］。福氏枪乌贼（Loligoforbesi）［83－84］、澳大利亚拟乌贼（Sepioteuthisaustralis）［85］和茎柔鱼［76］等种类也表现出与阿根廷滑柔鱼相类似的生殖投入策略，即在性腺发育过程中转化肌肉组织储存能量以供给性腺组织的发育生长。值得注意的是，在繁殖产卵策略方面，阿根廷滑柔鱼和福氏枪乌贼均为间歇性终端产卵者，而澳大利亚拟乌贼和茎柔鱼则为多次产卵者，前者在性腺发育成熟后逐渐停止摄食行为［10，67］，后者则保持摄食活动和体细胞的生长［76，85］。营多次产卵策略 的 鸢 乌 贼［72］、澳 洲 双 柔 鱼（Nototodarus gouldi）［86］等种类的生殖投入策略则为收入型，性腺发育和配子发生的能量来源于现场摄食食物的吸收转化。此外，营连续产卵的微鳍乌贼（Idiosepiuspygmaeus）在繁殖期间持续摄食以供给生殖能量所需，但是在饵料生物贫乏时则转化肌肉组织存储能量［87］。因此，头足类的生殖投入策略是否存在产卵策略特殊性，需要后续的深入研究与比较。

图2 阿根廷滑柔鱼的生殖投入策略Fig.2 Reproductive investment strategy of Illex argentinus

2.3 生殖投入的栖息环境适应性

头足类对海洋环境波动变化敏感，表现出栖息环境压力下的多种生长发育模式［7，67］。随之，这些种类的能量积累和生殖投入方式也存在一定的灵活性和环境适变性［69，88］。诸如海表温、叶绿素浓度和海表面高度等海洋环境因素不仅影响着肌肉组织的能量积累过程，而且对生殖投入也具有重要的影响效应［89－90］。已有研究显示，海水温度是影响阿根廷滑柔鱼个体生长速率和性腺发育的重要环境因子［41，91］，并且最适水温因栖息海域不同而有所差异。一般，在福克兰群岛北部，阿根廷滑柔鱼栖息的最适海表温度为7～15℃［92］；而在北巴塔哥尼亚大陆架，最适栖息海域的海底温度为4～10℃［93］。ARKHIPKIN和SCHERBICH［94］研究发现，生活史早期栖息水温较低的种群，其个体有可能具有更大的体型和较长的寿命。通常，海洋游泳动物在相对温度较低的条件下其体内酶的代谢活性低、营养物质利用率高，能量积累在个体生长和性腺发育上的分配更趋优化［95］，肌肉和性腺组织的能量积累显著增加，故而体型较大，繁殖力较高［15］。因而，这种因栖息水温不同而调节的能量积累分配方式，有可能是导致阿根廷滑柔鱼冬季产卵种群体型大于夏季产卵种群体型的原因之一。同样，由栖息海域水温引起的生长和能量积累变化在莱氏拟乌贼（Sepioteuthislessoniana）［95］、狼乌贼（Lycoteuthis lorigera）［96］和乌贼（Sepiaofficinalis）［97］中也有发现。

叶绿素浓度可以表征栖息水域的饵料丰度，并一定程度地表征栖息个体的食物可获得率。阿根廷滑柔鱼的能量积累与叶绿素浓度呈正相关关系，且在叶绿素浓度为0.9 mg·m－3时组织能量积累达到最大值，随后呈下降趋势［69］。CLARKE等［98］研究发现，阿根廷滑柔鱼雌性个体饵料摄入能量中约28%的能量用于个体生长，约15%的能量用于性腺发育，并且食物丰度直接影响能量积累和生殖投入过程。海平面高度代表诸如海洋环流、上升流、海面风速和海洋锋面等多种因素的综合作用过程［99］，合适的海平面高度促进上下水层的混合而形成营养盐和饵料生物丰富的营养富集带［100］，可以有效地提高捕食者的进食率进而促进组织能量的积累。LIN等［69］研究显示，阿根廷滑柔鱼的组织能量积累随海平面高度降低而呈先上升后下降的趋势，在海平面高度－47.5 cm时能量积累达到最大值。其他种类如茎柔鱼在不同的环境下个体生长和能量积累也呈现类似的变化过程［90，101－102］。因而，头足类的能量积累和生殖投入具有相似的环境适应性，可维持物种延续和繁殖率最大化［88］。然而，阿根廷滑柔鱼为终生一次繁殖产卵个体，在能量积累和生殖投入分配上如何适应栖息环境变化的相关信息仍存在较大的空白，尤其在生殖能量需求迅速增大的生理性发育期和生理性成熟期的能量积累及投入分配过程，需要后续深入的研究分析。

此外，阿根廷滑柔鱼不同栖息水域的摄食种类也存在明显差异。如，MOUAT等［103］研究发现，在福克兰群岛附近海域，阿根廷滑柔鱼的主要摄食种类为甲壳类和头足类，鱼类占比很少。在阿根廷中部外海和巴西南部大陆架海域，阿根廷滑柔鱼的摄食种类主要为鱼类，其次为头足类和甲壳类［40，104］。这种摄食种类上的不同可能会导致个体能量积累及其生殖投入的差异，因为不同饵料生物的能量物质组分存在较大差异［105］，栖息海域的食物组成将一定程度地作用于能量积累［106－107］。

3 展望

通常，现生头足类表现出“活在今天”的机会主义型生活史策略，食性贪婪、环境适应性强、生长发育可塑性高［6－7］。这些种类的仔鱼期生长速率决定于栖息海域温度，海域温度高，生长速率快，随之它们的成熟年龄短、成熟体型也偏小，反之亦然［7］。FORSYTHE［41］、BOYLE和RODHOUSE［7］曾报道部分头足类种类（如莱氏拟乌贼、巴塔哥尼亚枪乌贼Doryteuthisgahi、双斑蛸Octopusbimaculatus）存在“交替世代（alternating generation）”现象，即在年龄短、体型小的世代的二代仔鱼中，如果实际孵化时间晚、外界海域温度低，那么这些二代仔鱼将生长发育成为年龄长、体型大的世代；与此相同，在年龄长、体型大的世代的二代仔鱼中，如果实际孵化时间早、外界海域温度高，那么它们将生长发育成年龄短、体型小的世代。CERIOLA等［108］和GRAS等［109］认为这种“交替世代”现象是头足类生长发育快速响应环境变化的一种生活史策略，以维持这些短生命周期种类的繁衍延续。研究表明，阿根廷滑柔鱼个体生长阶段占其生命周期的70%左右，并因产卵季节、产卵场海域和成熟胴长等不同而形成多个生长特性差异明显的种群［8－9，24］。为此，该种类是否也存在“交替世代”现象，亟需在后续的年龄生长研究中深入分析探讨。

阿根廷滑柔鱼作为终生一次繁殖的短生命周期种类，在生长发育过程中组织能量积累和生殖投入的合理分配，是实现繁殖率最大化和种群延续的重要前提［7］。索饵育肥期间，阿根廷滑柔鱼处于体型快速生长期，肌肉组织能量积累迅速并在生理性发育期能量密度达到最大值，而性腺组织能量积累则相对缓慢；随着性腺发育，摄入的能量更多地投入到性腺组织生长，甚至伴随着肌肉组织存储能量的部分转化，以满足性腺发育和配子发生的能量需求，并导致肌肉组织能量积累趋缓和个体生长速率的下降［69，71］。有研究显示，阿根廷滑柔鱼的生长发育过程中，性腺和肌肉组织均存在脂肪酸种类及其含量上的变化，然而性腺组织在生长发育过程中对营养物质的种类及其需求量，以及肌肉组织对性腺发育所需营养物质的储备及能量投入贡献率等科学问题还有待进一步研究［13］。此外，阿根廷滑柔鱼种群结构复杂，种群间存在洄游路线、繁殖产卵海域等的不同，这些差异可能导致的能量积累及其生殖投入的种群差异性也具有一定的研究价值。

配子发生是阿根廷滑柔鱼性腺发育和生殖投入分配的重要过程。性腺开始发育后，卵巢组织内能量物质特别是脂肪酸快速积累并用于配子发生和卵黄物质的生成［13，110］。值得注意的是，海洋异养生物对脂肪酸的合成改造能力有限，基本来自于其摄食的饵料生物，并以食源性脂肪酸的原有结构状态保存下来［111－112］。这种特性使得脂肪酸作为生物标志物成功地判别了阿根廷滑柔鱼［13］和茎柔鱼［76］的生殖投入策略，进一步开展基于脂肪酸为营养物质的能量积累及投入分配研究，将有望阐述阿根廷滑柔鱼肌肉组织存储能量在生殖投入中的贡献度。同时，阿根廷滑柔鱼对环境波动变化敏感，并且表现出了卵巢发育和生殖投入的环境适应性，但是对环境变化的响应机制仍存在较多的未知。有学者认为，阿根廷滑柔鱼有限的肌肉组织能量参与生殖投入是其间歇性终端产卵策略的选择适应性［13，69］；也有学者提出，索饵育肥期间的栖息环境波动变化决定着随后的能量积累在生殖投入中的分配［51，69］，然而目前尚无实验佐证。另外，近年来随着头足类繁殖生物生态学、生物气候学的深入发展，使得多学科多领域的融合研究成为可能，这将进一步推进阿根廷滑柔鱼乃至其他大洋性柔鱼类的生殖发育及其投入策略的研究。