上海青浦地区3种鹭科鸟类活动性和栖息地利用的卫星追踪

赵天天，邝粉良,2，袁 晓，薄顺奇，刘雨邑，王正寰，谭 坤，柯娩娟，钟晨威，唐晓东，马志军

(1.复旦大学 生物多样性与生态工程教育部重点实验室，长江河口湿地生态系统国家野外科学观测研究站，上海 200433； 2.楚雄师范学院，云南 楚雄 675000； 3.上海市绿化和市容管理局，上海 200041； 4.华东师范大学 转化科学与技术联合研究院，上海 200241； 5.上海市青浦区林业局，上海 201700)

混群繁殖是不同动物的个体在同一繁殖地集群繁殖的行为.对于这些物种而言，集群繁殖可以降低被捕食的概率，但增加了种内与种间的竞争[1].了解混群繁殖物种的活动范围、栖息地利用和活动规律的种间差异，对理解同域分布物种的种间关系具有重要作用.

鹭科(Ardeidae)的许多鸟类为典型的混群繁殖鸟类，不同种类的个体在同一营巢地繁殖，并且营巢地可以多年保持相对稳定.许多鹭类的生态习性相似，它们多为栖息地泛化物种，可以利用多种栖息地类型，除了湖泊、溪流、滩涂等自然栖息地，鱼塘、虾池、水田等人工栖息地也经常被鹭类利用[2-4].鹭类的食物也相似，水生无脊椎动物和两栖、爬行动物是其主要食物[3,5].这为比较生态习性相似的混群繁殖物种的资源分配提供了条件.在上海地区，一年四季均有多种鹭类分布[6-7]，特别是在上海西部地区，有夜鹭(Nycticoraxnycticorax)、牛背鹭(Bubulcusibis)、白鹭(Egrettagarzetta)、大白鹭(Ardeaalba)、中白鹭(Ardeaintermedia)、苍鹭(Ardeacinerea)、池鹭(Ardeolabacchus)等多种鹭类栖息.一般认为，混群繁殖鹭类的觅食空间利用和食物资源需求存在明显的种间分化[5,8].有研究表明，混群繁殖鹭类主要通过繁殖活动的时空差异来减少种间竞争[9-10].这意味着，混群繁殖鹭类在栖息地利用、活动范围大小和活动规律等方面存在着种间差异.然而，目前的研究主要采用野外行为观察的方法，缺乏对个体的长期连续跟踪研究.

鹭科鸟类在我国广泛分布，在北方地区为夏候鸟，在南方地区一年四季均有分布[11].上海位于我国北方和南方的过渡区域，白鹭以夏候鸟为主，夏季种群数量较大.近年来的种群数量调查发现，上海冬季的白鹭种群数量已形成一定规模[7].然而，由于缺乏对个体的长期跟踪监测，因此无法确定在上海地区越冬的白鹭为当地的留鸟还是北方迁来的冬候鸟.

近年来，随着卫星追踪技术的快速发展，野生动物活动数据的收集频率和精确度都大大提高，这为开展动物活动范围、栖息地利用和活动规律的研究提供了新的技术手段[4,12].本研究对上海青浦郊野公园混群繁殖的池鹭、夜鹭和白鹭进行了卫星追踪，分析了3种鹭类的活动规律和栖息地利用，探讨该区域鹭类的迁徙扩散，为进一步研究不同鹭科鸟类栖息地的时空特征提供依据.

1 研究方法

1.1 研究地区

本研究选择的鹭类混群繁殖巢区位于上海、江苏和浙江3省市交界处的上海市青浦区青西郊野公园(121°0′8.8″E，31°4′25.2″N).研究区域地势低洼，水网密布，部分河港受弱潮汐影响.上世纪八十年代启动了粮林间作湿地造林工程，经过20多年自然生长，目前已形成主要由池杉、落羽杉、中山杉等树种构成的水上森林景观，为鹭科鸟类的繁殖提供了营巢场所.

该地区属亚热带季风性气候，四季分明，气候适宜，年均气温约17.7 ℃，年降水量1 050 mm，降水集中在夏季6—9月份[13].主要生产活动为水产养殖与作物种植的农业生产活动，水田种植作物主要为水稻、茭白、莲藕等，水产养殖种类主要为四大家鱼[13].大面积的水田和水产养殖区域为鹭类的栖息提供了优越的环境条件，该区域常年都可记录到大量鹭科鸟类的分布.

1.2 研究对象

青西郊野公园内生活着多种鹭类，综合考虑鸟类的数量和可捕获性，确定以池鹭(Ardeolabacchus)、白鹭(Egrettagarzetta)和夜鹭(Nycticoraxnycticorax)为研究对象，采用卫星追踪技术研究3种鹭类的活动和栖息地选择.

2018年6—7月的傍晚或清晨，在上海青西郊野公园鹭类繁殖区采用迷网(20 m×4 m，网孔径40 mm)捕捉鹭类.迷网架设在巢区下方，每隔不超过半小时使用双筒望远镜在远距离观察是否有鹭类撞网，确保上网的鸟不会在网上滞留过长时间.如果捕获到鹭类，则将鹭类从迷网上解下装入鸟袋并带到50米外的地点.对捕获的鹭类进行称重、测量，确定身体状况较好后给鹭鸟的跗趾部佩戴彩环以便在野外进行个体识别，然后采用背包式(back-pack)方法[14]佩戴由中国湖南环球信士公司生产的12 g重GPS-GSM太阳能卫星追踪器.追踪器占体重比不超过5%.追踪器佩戴结束，将鸟放到安静的鸟笼中观察一段时间，确认佩戴追踪器的鸟类活动正常，追踪器对鸟类活动没有明显的影响后将其放飞.追踪器的数据采集频率根据电量设置为每2～12 h采集1次.追踪数据从追踪器生产厂商的数据平台获取.

1.3 栖息地分类

本研究所使用的数据为两景高分一号影像，包括2 m分辨率的全色影像和8 m分辨率的多光谱影像.夏季是植被生长期，地物容易精确分类.因此采用2018年夏季的影像数据进行栖息地分类.结合目视解译技术，采用ISO非监督分类方法对调查区域的土地利用/覆盖进行分类.根据实地考察，将栖息地分为林地、农田、莲池水塘、河流湖泊以及其他5种类型.采用随机点比较法对栖息地分类的精度进行评价，其分类精度达90%以上.

1) 林地： 该地区分布着大面积的人工林和次生林，主要为常绿阔叶林和常绿落叶阔叶混交林.树种以池杉、水杉为主，是本研究中鹭类集群繁殖的场所；2) 农田： 种植类型主要为小麦、大麦、水稻、茭白，其中小麦和大麦为夏熟，水稻在5、6月插秧而10月收割，茭白种植于3、4月，5月到10月均可采摘，因此5月至10月田间覆盖浅水，水位略有波动，秋冬季为旱田；3) 莲池水塘： 为有着开阔水域的人工湿地，用于水产养殖和莲藕种植，水深一般不超过1 m.莲藕夏季成熟后即可采摘；4) 河流湖泊： 在研究区域内分布广泛，中心区域的水位较深，边缘浅滩常生长有芦苇等挺水植物，常见鹭类及其他水鸟栖息；5) 其他： 包括道路、居民区、工商业区等人类活动影响强烈的区域.

1.4 数据分析

本研究保留定位精度高于20 m的鸟类追踪数据.根据每天日出、日落时间，将每日6： 00～18： 00的记录作为日间活动数据，每日19： 00至次日5： 00之间的记录作为夜间活动数据.选择追踪时间超过3个月的5只鹭类(表1)做进一步分析.本研究以追踪个体在日间(或夜间)出现在某种栖息地的位点数与记录的日间(或夜间)的总位点数之比作为该时段鹭类利用此种栖息地类型的频率.

表1 鹭类追踪数据信息

在谷歌地图中直接测量鹭类扩散离巢区中心的距离；活动范围和核心活动区域的面积大小用最小凸多边形法(Minimum Convex Polygons， MCP)和核密度估计法(Kernel Density Estimation， KDE)[15]计算.核密度估计R 3.5.1中通过sp和adehabitatHR软件包实现.

我们根据连续追踪时间超过一年的“白鹭037”个体的数据分析其不同时期的日活动规律.结合白鹭的追踪情况，将其活动分为2018年7月21日—11月10日(繁殖后期)、2018年11月11日—2019年4月30日(越冬期)、2019年5月1日—7月31日(繁殖期)3个时间段，以每个时间段相邻日期中午的活动地点的位置变化(位点之间的直线距离)代表其活动区域的稳定性和活动强度大小.数据进行对数转换后，利用单因素方差分析比较该个体在不同时期的活动稳定性.

2 结 果

2.1 鹭鸟的扩散与活动范围

在追踪期间5只鹭鸟均在巢区附近活动(图1).其中飞离巢区最远距离的是“夜鹭042”个体，它在2018年8月1日飞行了27.32 km到达浙江嘉兴北部地区(图1(d)).该个体在嘉兴北部区域连续停留174 d，直到2019年1月21日失去追踪信号.“白鹭037”个体离巢区最远活动距离为20.32 km.其余3只鹭鸟的最远活动范围为2～6 km(表2，见第234页).利用最小凸多边形法计算鹭鸟的活动范围，最小为0.95 km2(池鹭111)，最大为271.89 km2(白鹭037)，与利用90%固定核密度法估计计算的结果相比，除了“夜鹭042”个体的活动范围差异较大以外，其他个体两种方法的计算结果相似(表2).

表2 追踪鹭类的活动范围以及离巢区的最远距离

2.2 栖息地利用及其昼夜差异

3种鹭类的活动规律存在明显差异.在白天，池鹭主要利用林地(44.90%)和莲池水塘(44.39%).白鹭以农田栖息地为主(50%～60%)，也会部分利用林地.与池鹭和白鹭的活动规律相反，夜鹭白天主要在林地栖息：“夜鹭042”白天在林地的记录频率高于50%，“夜鹭043”白天在林地的记录频率约占1/4.此外，夜鹭白天在河流湖泊记录到的频次也较高(57.71%)(图2).在夜晚，池鹭的栖息地类型主要是林地(59.64%)和莲池水塘(39.01%).两只白鹭夜晚大多数时间在林地栖息，比例分别高达98.58%和81.96%，除了“白鹭037”后期有在农田活动的记录，它们夜晚在其他栖息地中很少记录到.夜鹭夜间的栖息地类型与池鹭和白鹭明显不同： 夜鹭较少出现于林地.两只追踪的夜鹭个体之间夜间栖息地也有较大差异，“夜鹭042”在农田记录到的频率超过80%，“夜鹭043”的栖息地则以莲池水塘与河流湖泊为主，它在这两种栖息地中出现频率之和约占90%(图2).

图2 (a)日间和(b)夜间池鹭、白鹭和夜鹭对不同栖息地的利用Fig.2 Habitat use of the Chinese pond heron, little egrets and black-crowned night herons during (a) the day and (b) the night

2.3 白鹭的年活动规律

“白鹭037”在繁殖后期、越冬期和第2年繁殖期的活动强度存在显著差异(F=117.6，P<0.001).在繁殖后期(2018年11月11日之前)每相邻两正午活动点的距离较短(图3).在巢区一直活动到8月下旬，然后在2018年8月22日和23日两天从巢区经过一系列中途短暂的停留飞行到青浦、松江、金山交界处离巢区达17 km的区域，然后一直在该区域活动.在越冬期(从11月中旬起)，其活动性明显增加，相邻正午位点间的距离明显增加.到第2年繁殖期(2019年5月)，“白鹭037”相邻正午位点间距水平又降低到与繁殖后期类似的水平.越冬期((0.08±0.04) km)与繁殖期((0.09±0.05) km)的活动性没有显著差异(P=0.31)，但均显著低于繁殖期的活动性((0.26±0.16) km，P<0.001).

图3 “白鹭037”相邻正午位点间距离的变化Fig.3 Distance of the “Egret 037” between adjacent mid-dance loceations

3 讨 论

3.1 上海地区鹭类的居留型

上世纪80年代的鸟类调查表明，上海的白鹭和池鹭为夏候鸟，夜鹭为留鸟[6-7].赵正阶(2001)认为，长江以南和以北区域的候鸟种群的迁徙习性可能存在明显差异[16].而本研究区域地处长江流域南北候鸟种群的交汇处，该区域鹭类是否具有迁徙习性尚不清楚.本研究首次通过卫星追踪技术研究上海繁殖的鹭类，发现佩戴追踪器的白鹭、夜鹭和池鹭均没有表现出迁徙行为，繁殖季过后(其中4只个体到第2年1月)，3种鹭类最远仅飞行到上海青浦、松江与浙江嘉兴交界处的区域.这表明该区域至少3种鹭类的部分个体为留鸟.由于本研究的样本量较小且追踪时间相对较短，未来仍有待进一步对更多的鹭类个体进行更长时期的连续追踪.

气候条件和食物资源是影响鸟类迁徙活动的重要因子[17].本研究追踪的3种鹭类没有表现出迁徙行为，一方面可能与近年来的气候条件变化有关.随着全球气候变暖，上海地区的气温也呈增加趋势，特别是上世纪80年代以来冬季气温升高趋势明显[18].冬季气候变暖可能改变鸟类的居留型，使得夏候鸟可以在当地越冬.另一方面，研究区域所在的上海西部地区有着大面积的湿地，鹭科鸟类的食物比较丰富，可以满足越冬期食物的需求.野外观察也发现，近年来上海地区鹭类在冬季越来越常见.

3.2 3种鹭类的活动规律与栖息地利用

3种鹭类的活动时间和栖息地利用均具有较大的差异，这说明鹭鸟在资源利用方面存在一定的时空分化.生态位分化是多物种共存的基础[19-20]，在资源有限的情况下，集群生活的鹭类通过觅食行为的时间和空间分化，可以减少种间和种内资源竞争所带来的压力而实现共存[1].

本研究中池鹭的活动范围是最小的，长期在巢区附近的莲池活动.莲池中丰富的水生生物可以为池鹭提供充足的食物[3,21]，池塘边的杂草灌木以及荷叶也为池鹭提供了较为安全的隐蔽条件.追踪数据显示，池鹭白天主要在莲池及周围水塘觅食，夜晚有时在莲池附近的树林休息，也有在莲池栖息的记录，这说明其晚上可以在地面夜宿.白鹭和池鹭均是日间活动，夜晚休息，活动时间规律相似.但两种鸟类在栖息地利用方面有较大差异： 池鹭白天主要利用巢区附近的莲池水塘等栖息地，白鹭则主要在农田和林地栖息地中活动.

夜鹭具有较好的视力，夜间活动能力较强[3].本研究结果也表明，夜鹭在夜晚主要在农田、河流湖泊以及莲池栖息，而较少在林地栖息，这可能与它们夜间觅食活动有关.这与另外两种鹭类在活动时间上有着明显的差异.本研究追踪的两只夜鹭的栖息地类型具有较大差异： 在夜晚，“夜鹭042”在农田中的记录最多，“夜鹭043”主要在河流湖泊与莲池水塘活动；在白天，“夜鹭042”在树林栖息，而“夜鹭043”白天则在巢区的杉林和附近大莲湖的植被中栖息.

3.3 白鹭个体的年活动规律

对“白鹭037”个体每相邻两天正午活动点距离变化的进行分析，发现其活动性在2018年11月之后显著增强.这表明在这段时间白鹭经常更换栖息场所.在2018年11月到2019年4月间，“白鹭037”的夜间栖息地的数量达到15处，主要分布于青浦、松江区域.根据夜间栖息地的地理位置开展的野外调查发现，夜宿地类型包括毛竹林、公路旁绿化带以及成片林地等多种类型.11月到来年4月之间当地的气温较低，白鹭经常活动的水田在秋收之后成为旱田，食物资源明显减少，这可能是白鹭活动强度和活动性增加的原因.由于食物资源减少，白鹭需要在更大的活动范围搜寻食物，以保证越冬期的营养和能量需求[22].到了第2年4月之后，随着天气转暖，当地的农田开始耕作，引水灌溉以便种植茭白、水稻等农作物，此时农田保持一定的水位，鹭类的食物资源得到改善，因此不再需要频繁更换或寻找新的觅食地即可满足营养和能量需求.

鹭类是对环境变化具有较强的适应性湿地鸟类.本研究表明，人工湿地是3种鹭类在本研究区域的主要栖息地类型.近年来，受人类活动导致的环境变化的影响，许多鸟类呈种群下降趋势.而白鹭、夜鹭等多种鹭类的种群数量保持稳定或呈增加的趋势[23].一些鹭鸟摄取水产品，与水产养殖业产生冲突[2].另外，鹭科鸟类捕食两栖和爬行动物，对这些被捕食者的种群可能也会有一定影响.建议未来加强对鹭科鸟类的栖息地及食物利用等方面的研究，为生物多样性保护与水产养殖业的协调发展提供科学依据.

致谢：感谢上海市野生动植物保护管理处、上海市野生动植物保护管理站、青浦区绿化和市容管理局对本研究的支持.