环斑猛猎蝽对烟蚜若虫的捕食作用

冯万祖 NatashaIsabelTanatsiwaMbiza 张浩然 吴雨欣 李建平 许汝冰 黎妍妍 张建民 李锡宏

摘要：【目的】明确环斑猛猎蝽（Sphedanolestes impressicollis Stal.）对烟田烟蚜[Myzus persicae （Sulzer）]若虫的捕食潜力，为田间应用环斑猛猎蝽防控烟蚜提供参考。【方法】实验室条件下，在培养皿中设置1头饥饿24 h的环斑猛猎蝽4龄若虫与不同密度梯度的1～4龄烟蚜若虫，统计环斑猛猎蝽的捕食量并通过GrapPad Prism 8.0、DPS等软件进行生物学统计分析，明确环斑猛猎蝽对烟蚜若蟲的功能反应和搜寻效应;以不同密度的环斑猛猎蝽4龄若虫与烟蚜4龄若虫在不同温度梯度及空间格局条件下，通过控制单一变量法并构建线性回归方程，明确环斑猛猎蝽4龄若虫种内干扰对捕食率的影响以及自身密度、温度、空间格局对捕食量的影响，评估环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜4龄若虫的捕食功能反应模型。【结果】环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜若虫的捕食功能反应符合Holling-II模型，其种内干扰及自身密度对捕食量的影响分别符合Hassell模型和Watt模型。环斑猛猎蝽4龄若虫对1～4龄烟蚜若虫中的3龄和4龄若虫捕食具有偏好性，对4龄若虫的捕食量最大，最大日捕食量为55.7头，其次为3龄烟蚜（55.3头）。在空间一定和烟蚜若虫定量条件下，环斑猛猎蝽4龄若虫个体间存在种内干扰，干扰系数为1.31，并随着自身密度的增加干扰增强，平均捕食量下降。在不同空间且烟蚜若虫密度一定的条件下，随着空间的增大，环斑猛猎蝽4龄若虫对猎物的捕食量减少。在16～32 ℃的温度梯度下，环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜若虫的捕食量随着温度的升高而逐渐增强，32 ℃下的日捕食量最大，达23头。【结论】环斑猛猎蝽在烟田中具有防治烟蚜的潜力。

关键词： 环斑猛猎蝽;烟蚜;若虫;捕食功能;生物防治

中图分类号： S435.72;S476.2                    文献标志码： A 文章编号：2095-1191（2021）11-3041-08

Predatory responses of Sphedanolestes impressicollis Stal. on the nymphs of Myzus persicae （Sulzer）

FENG Wan-zu1， Natasha Isabel Tanatsiwa Mbiza1， ZHANG Hao-ran1， WU Yu-xin1，

LI Jian-ping1， XU Ru-bing2， LI Yan-yan2， ZHANG Jian-min1， LI Xi-hong2*

（1College of Agriculture， Yangtze University， Jingzhou，Hubei  434025， China; 2Tobacco Research Institute of Hubei Province， Wuhan  430030， China）

Abstract：【Objective】The aim of this study was to evaluate the predation potential of Sphedanolestes Impressicollis Stal. against the nymphs of Myzus persicae （Sulzer） in tobacco fields， and provide a scientific theoretical basis for ecolo-gical control of aphids in tobacco field. 【Method】Under laboratory conditions， a hungry S. impressicollis 4th instar nymph（for 24 h） and 1st-4th instar aphid nymphs were set up with different gradients in Petri dishes and the predation of S. impressicollis was observed to determine the functional response and predatory effect of S. impressicollis on aphid nymphs. The biological statistical analysis was performed using GraphPad Prism 8.0， DPS and other softwares. S. impressicollis and tobacco aphid with different densities under different temperature gradient and spatial pattern conditions By controlling a single variable method and constructing a linear regression equation， the influence of intraspecific interference on predation rate and density of the 4th S. impressicollis instar nymph as well as temperature and spatial pattern on the predation was veri-fied to evaluate the predation functional response model of the 4th instar nymph of S. impressicollis to M. persicae. 【Result】The predatory functional responses of the 4th instar nymphs of S. impressicollis to nymphs of M. persicae were consistent with Holling-II model， and the effects of its intraspecific disturbance and density on nymphs of M. persicae were consistent with the Hassell model and Watt model， respectively. In the predation of the 4th instar nymphs of S. impressicollis on the 1st-4th instar nymphs of aphids， the 4th instar nymphs of S. impressicollis were partial to the 3rd and 4th instar aphid nymphs， and had the largest predatory number on the 4th instar aphid nymphs （the theoretical maximum of daily predation was 55.7）， followed by the 3rd instar aphid nymphs （the theoretical maximum of daily predation was 55.3）. Under the conditions of specific space size and aphid number， there was disturbed among the 4th instar nymphs of S. impressicollis， and the disturbance coefficient was 1.31. Moreover， with the increase of the density of S. impressicollis， the disturbance increased， and the average prey quantity decreased. At the same time， under the same aphid density but different spaces， with the increase of space， the predation amount of S. impressicollis decreased. Under 16-32 ℃， with the increase of temperature， the predation amount of the 4th instar nymphs of S. impressicollis on the aphid nymphs gradually increased. The predation amount was the maximum under 32 ℃（32 aphids）. 【Conclusion】S. impressicollis has the potential to control M. persicae in a tobacco field.

Key words： Sphedanolestes impressicollis Stal.; Myzus persicae（Sulzer）; nymph; predation function; biological control

Foundation item： Science and Technology Project of China National Tobacco Corporation（110202102040）; Scien-ce and Technology Project of Hubei Tobacco Company（027Y2020-006）

0 引言

【研究意义】烟蚜[Myzus persicae（Sulzer）]又称桃蚜，为半翅目（Hemiptera）蚜科（Aphididae）昆虫，是烟草和园艺植物的重要害虫之一。近年来，随着全球气候变暖和烟草耕作制度的变更，烟蚜在烟草上的发生日益加重。烟蚜常以刺吸式口器刺吸植物汁液造成直接危害，同时还可通过传播植物病毒病和分泌蜜露引起煤污病造成间接危害（韦兴启等，2013;Tarek et al.，2018;张前进等，2020;Samara et al.，2020;潘磊等，2021），对烟草品质造成严重影响。环斑猛猎蝽（Sphedanolestes impressicollis Stal.）属半翅目（Hemiptera）猎蝽科（Reduviidae）猛猎蝽属（Sphedanolestes）昆虫，最早报道于1979年，广泛分布于湖南、陕西、山东、江苏、浙江、湖北、江西、福建、广东、广西、四川、贵州和云南等地，国外则主要分布于印度和日本（姚德富等，1995）。作为刺吸式捕食性天敌昆虫，环斑猛猎蝽可捕食玉米螟[Ostrinia furnacalis（Guenee）]、棉铃虫[Helicoverpa armigera （Huibner）]、棉小造桥虫[Amonis flava（Fabrius）]、斜纹夜蛾[Spodoptera litura（Fabricius）]、粘虫[Mythimna separate（Walker）]、杨扇舟蛾[Clostera anachoreta（Fabricius）]、黄刺蛾[Cnidocampa flavescens （Walker）]、舞毒蛾[Lymantria dispar（Linnaeus）]、油松毛虫[Dendrolimus tabulaeformis（Tsai et Liu）]、黄褐天幕毛虫[Malacosoma neustriatestacea（Motschulsky）]和刺槐蚜[Aphis robiniae（Macchiati）]等多种农林害虫（姚德富等，1993），而其4龄若虫期更是超过200 d，因此，开展环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜若虫的捕食作用研究，对保护环境和提高烟草品质具有重要意义。【前人研究进展】随着我国“两减”政策的实施以及全国烟草病虫害绿色防控技术的大力推广，利用生物防治法防控烟蚜已成为烟田烟蚜防控主要措施之一。迄今为止，已知烟蚜的寄主植物达70多科400多种，可传播115种植物病毒，占蚜虫所传播170种植物病毒的67.6%（van Emden et al.，2003;Tang et al.，2017;Xu et al.，2021）。当前国外关于环斑猛猎蝽的研究未见报道，而国内关于环斑猛猎蝽的研究主要有姚德富等（1993）、李梦钗等（2009）通过室内观察及对猎物的选择性试验，并记述其生物学特性，试验结果显示环斑猛猎蝽为多种林木害虫的天敌;董军生（2008）采用Moore I指标、CA指标、扩散系数C、负二项分布中的K等指标对环斑猛猎蝽的空间分布进行研究，结果表明环斑猛猎蝽种群趋于聚集分布，刘朝华等（2009）采用相同的方法证实了此结论;马建昭等（2009）对环斑猛猎蝽1龄若虫进行耐饥能力测定，结果显示环斑猛猎蝽耐饥饿能力随其发育时间的延长而逐渐增强;田静等（2007b）通过观察记录环斑猛猎蝽对2种林木害虫的捕食情况，研究了其雌成虫对玉米螟和蚜虫混合种群的选择捕食作用，结果表明环斑猛猎蝽对玉米螟具有正喜好性，继而更深入地通过对空间异质性、猎物与天敌密度等因素的影响探究环斑猛猎蝽对玉米螟的捕食功能（田静等，2007a）。此外，生态学研究表明，绿色植物上的红色蚜虫容易被捕食者发现，而绿色蚜虫更易被寄生类天敌寄生（Losey et al.，1997;Libbrecht et al.，2007）。【本研究切入点】目前我国对烟蚜的生物防治主要是在烟田中释放烟蚜茧蜂捕食烟蚜（余玲，2018;李青超等，2021），关于捕食类天敌环斑猛猎蝽对烟草害虫烟蚜的防控研究尚未见报道。【拟解决的关键问题】以环斑猛猎蝽4龄若虫和烟蚜若虫为研究对象，通过控制单一变量法探究温度、空间格局等因素对环斑猛猎蝽捕食功能的影响，并运用生物学统计的方法分析不同密度梯度的环斑猛猎蝽对烟蚜若虫的捕食功能反应的影响，探明其对烟蚜的寻找效应及自身的干扰效应，从而明确环斑猛猎蝽对烟蚜若虫的捕食潜力，弥补单一使用烟蚜茧蜂防治烟蚜的局限，为田间应用环斑猛猎蝽防控烟蚜提供科学参考。

1 材料与方法

1. 1 试验材料

供试昆虫环斑猛猎蝽和烟蚜均采自湖北省恩施州宣恩县椒园镇烟草田。环斑猛猎蝽种群在室內用斜纹夜蛾幼虫饲养，烟蚜用烟草植株饲养。试验所用器具为直径9 cm塑料培养皿。饲养条件：温度20～26 ℃，光周期L∶D=16 h∶8 h，相对湿度45%～65%。

1. 2 试验方法

1. 2. 1 功能反应和搜寻效应测定 分别在培养皿中接入1头饥饿24 h的环斑猛猎蝽4龄若虫，然后接入不同龄期、不同密度的烟蚜若虫，并放置直径为2 cm的烟草叶片及用于保湿的蘸水小棉球，最后用封口膜封住培养皿。烟蚜1龄若虫密度梯度为10、20、30、40和50头;2龄若虫密度梯度为10、15、20、25、30、35和40头;3龄若虫密度梯度为10、15、20、25、30、35、40和45头;4龄若虫密度梯度为10、15、20、25、30、35、40、45和50头。每处理4次重复，24 h后统计存活烟蚜数量。

1. 2. 2 环斑猛猎蝽4龄若虫在不同温度下的捕食效应 在培养皿中放置1头饥饿24 h的环斑猛猎蝽4龄若虫，30头烟蚜4龄若虫，并放置烟草叶片及蘸水小棉球。设置16、20、24、28和32 ℃ 5个温度处理，每处理4次重复，24 h后统计存活烟蚜数量。试验在SPX-150-GB智能型光照培养箱中进行，光周期L∶D=16 h∶8 h，相对湿度65%。

1. 2. 3 环斑猛猎蝽4龄若虫种内干扰及对烟蚜4龄若虫捕食量的影响 烟蚜4龄若虫密度梯度设置为20、40、60、80和100头/皿，在对应密度梯度下分别放入饥饿24 h的1、2、3、4和5头环斑猛猎蝽4龄若虫。每处理4次重复，24 h后统计存活烟蚜数量。

1. 2. 4 环斑猛猎蝽4龄若虫自身密度对烟蚜若虫捕食量的影响 设置饥饿24 h的环斑猛猎蝽4龄若虫密度为1、2、3、4和5头/皿，并在每个密度下放置烟蚜4龄若虫60头/皿。每处理4次重复，24 h后统计烟蚜存活数量。

1. 2. 5 环斑猛猎蝽4龄若虫在不同空间下捕食量的变化 分别在体积为70 cm3的玻璃瓶、95 cm3的培养皿、420 cm3的培养皿和930 cm3的方盒中接入1头饥饿24 h的环斑猛猎蝽4龄若虫与不同密度的烟蚜4龄若虫，设置烟蚜4龄若虫的密度梯度为10、15、20、25、30、35和40头。每处理4次重复，24 h后统计存活烟蚜数量。

1. 3 统计分析

试验数据先在Excel 2019和DPS中进行处理，然后在GrapPad Prism 8.0中拟合作图并求得方程各参数。分别采用以下4种模型方程进行拟合，并用F检验进行统计分析。

（1）Holling-Ⅱ模型圆盘方程：Na=a·T·N/（1+a·Th·N）。式中，Na为被捕食猎物数量，a为捕食者对猎物的瞬间攻击率，T为试验总时间，Th为处置猎物的时间，N为猎物密度。

（2）寻找效应模型方程：S=a/（1+a·Th·N）。式中，S为寻找效应，a为瞬时攻击率，Th为处理时间，N为猎物密度。

（3）Hassell干扰效应模型方程：E=Q·P-m。式中，E为捕食率，Q为搜索常数，m为干扰系数，P为天敌密度。

（4）Watt模型方程：A=a·P-b。式中，A为竞争条件下平均捕食量，a为常数，即无竞争条件下每头天敌的捕食量估计，P为天敌密度，b为竞争参数。

2 结果与分析

2. 1 环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜若虫的捕食行为观察

饥饿状态下的环斑猛猎蝽4龄若虫在搜寻到培养皿中的烟蚜若虫后，往往先观察一段时间后再将口针迅速刺入烟蚜体内，使烟蚜快速进入麻痹状态以利其取食。当环斑猛猎蝽在烟草植株上捕食烟蚜时，常在叶片背面躲避很久，然后快速袭击猎物，并迅速将口针刺入烟蚜体内，吸食烟蚜体液直至成干瘪状态。环斑猛猎蝽在取食期间，大部分時间保持静态，偶尔带着正吸食的烟蚜爬动，其饱食后腹部膨大鼓起。环斑猛猎蝽口针可从蚜虫身体各部位刺入，包括头部（图1-A）、胸部（图1-B）和腹部（图1-C）等。

2. 2 环斑猛猎蝽4龄若虫在不同密度烟蚜若虫下的日捕食量

由图2可看出，环斑猛猎蝽4龄若虫对1龄（图2-A）、2龄（图2-B）、3龄（图2-C）和4龄（图2-D）烟蚜若虫的日捕食量均随着烟蚜密度增大而增加，且捕食量增长速率呈递减趋势，明显受到猎物密度制约。

2. 3 环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜若虫的捕食功能反应

采用Holling-II圆盘模型方程对环斑猛猎蝽4龄若虫对不同密度下1～4龄烟蚜若虫的日捕食量进行拟合，拟合方程见表1。由表1可知，环斑猛猎蝽4龄若虫对不同龄期烟蚜若虫的瞬时攻击率表现为2龄>4龄>3龄>1龄，其中环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜3龄若虫的捕食时间最短（0.018 d）。由环斑猛猎蝽4龄若虫对1～4龄烟蚜若虫捕食量的拟合方程可知，F1龄（4，19）=18.32，P<0.01;F2龄（6，27）=28.98，P<0.01;F3龄（7，31）=29.12，P<0.01;F4龄（8，35）=27.70，P<0.01，4个龄期的方程拟合R2>0.800，可见效果较好。环斑猛猎蝽4龄若虫对1～4龄烟蚜若虫的日最大捕食量分别为30.1、27.8、55.3和55.7头，a/Th值分别为14.54、37.33、38.74和42.80，日最大捕食量和a/Th值的最大值均为对4龄烟蚜若虫，其次为3龄烟蚜若虫。a/Th能更全面地反应天敌捕食能力大小，由此说明环斑猛猎蝽4龄若虫对4龄和3龄烟蚜若虫的捕食能力最强。因烟蚜4龄期相对较长，故在后续试验中以4龄烟蚜若虫为主要研究对象。

2. 4 寻找效应

环斑猛猎蝽4龄若虫对不同密度下1～4龄烟蚜若虫的寻找效应及其方程见图3和表2。环斑猛猎蝽4龄若虫对1～4龄烟蚜若虫的寻找效应均随烟蚜密度的增加而逐渐下降，即烟蚜密度越大，环斑猛猎蝽4龄若虫的寻找效应就越低。环斑猛猎蝽4龄若虫对1～4龄烟蚜若虫的寻找效应在小于25头/皿烟蚜密度下排序为2龄>4龄>3龄>1龄;而在密度大于25头/皿后，其寻找效应排序为4龄>2龄>3龄>1龄，说明环斑猛猎蝽4龄若虫在烟蚜密度达25头/皿后对4龄烟蚜若虫的搜寻效应比其他3个龄期烟蚜若虫的搜寻效应高。

2. 5 不同温度对环斑猛猎蝽4龄若虫捕食量的影响

由图4可看出，在16～32 ℃的温度梯度下，环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜4龄若虫的捕食量随着温度的升高而逐渐增强，32 ℃下达最大捕食量23头。其中，R2>0.800，F>F0.01（4，19）=4.50，P<0.01，表明环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜的捕食量与温度显著相关。

2. 6 不同空间对环斑猛猎蝽4龄若虫捕食量的影响

如图5所示，环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜4龄若虫的捕食量整体上表现为空间越大捕食量越小，在4种不同装置容器中，环斑猛猎蝽4龄若虫在体积为70 cm3的玻璃瓶中的捕食量最大。经F检验，环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜4龄若虫的捕食量在70、95、420和930 cm3容器的F值分别为46.14、58.77、59.30和57.89，均大于F0.01（7，31）=3.28，表明环斑猛猎蝽4龄若虫的捕食量与空间格局密切相关。

2. 7 环斑猛猎蝽4龄若虫在不同密度下的捕食率及其种内干扰作用对捕食率的影响

如表4所示，环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜4龄若虫的捕食量随着自身及猎物密度的增加，其平均捕食率下降;种内干扰对捕食率产生影响的拟合方程为E=0.65P-1.31，搜索常數及干扰系数分别为0.65和1.31，其决定系数R2>0.800，将捕食者密度与捕食率取对数后拟合方程并进行F检验，F>F0.01（1，4）=21.20，P<0.01，表明环斑猛猎蝽4龄若虫自身密度与捕食率显著相关。通过Hassell干扰效应模型可知，随着捕食者密度的增加，环斑猎蝽4龄若虫种内的相互干扰作用愈加明显，寻找效应则相应减小，平均捕食量下降。

2. 8 环斑猛猎蝽4龄若虫对自身密度的功能反应

利用Watt模型对环斑猛猎蝽4龄若虫在不同猎物密度下的捕食量进行拟合。其拟合方程、日最大捕食量及相关系数见表5。由模型方程可知，环斑猛猎蝽4龄若虫随着自身密度的增加，其对烟蚜4龄若虫的平均捕食量逐渐下降。无竞争条件下每头环斑猛猎蝽4龄若虫的日最大捕食量为24.11头，竞争参数为0.72，说明随环斑猛猎蝽4龄若虫自身密度的增加会对其捕食量产生干扰作用。

3 讨论

本研究中环斑猛猎蝽4龄若虫对1～4龄烟蚜若虫的捕食量均随着烟蚜密度的增加而增大，捕食功能反应均符合Holling-II模型，与其他捕食性蝽类对猎物的捕食功能反应模型一致（邓海滨等，2012;陈然等，2015;唐艺婷等，2018;胡长效等，2020）。其中，日最大捕食量和a/Th值的最大值均为对4龄烟蚜若虫，其次为3龄烟蚜若虫，可能是由于烟蚜随着龄期的增加，其体型逐渐变大，体内营养更丰富，更易被环斑猛猎蝽发现与取食所致。研究中发现环斑猛猎蝽喜欢在隐蔽场所活动，时常躲在叶片背面捕食，进食后则很少活动，在未受到外界干扰时常保持一个姿态很长时间。环斑猛猎蝽对烟蚜的搜寻效应结果显示，随着烟蚜若虫密度的增加，搜寻效应逐渐降低，与其他捕食性猎蝽对害虫的搜寻效应一致，符合模型S=a/（1+a·Th·N）（邓海滨等，2012;唐艺婷等，2020）。

环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜若虫的捕食量随着温度的升高而逐渐递增，即温度与捕食量呈正相关。在本研究设置的温度梯度及烟蚜密度下，环斑猛猎蝽4龄若虫在32 ℃时的平均日捕食量最大，达23头，但在温度上升至36 ℃时烟蚜若虫均死亡，可能是烟蚜若虫在实验室条件下与自然环境存在差异，不能有效地规避逆境条件所致。环斑猛猎蝽种内干扰及自身密度对捕食量的影响分别符合Hassell模型和Watt模型。在一定空间和一定数量的烟蚜若虫存在情况下，环斑猛猎蝽4龄若虫个体间存在种内干扰，干扰系数为1.31，并随着自身密度的增加干扰增强，其平均捕食量随之降低。在不同大小的空间装置中，随着空间的增大，环斑猛猎蝽4龄若虫对猎物的捕食量减少，意味着搜寻效应随之降低。

在自然环境中，天敌昆虫对猎物的捕食除与个体性质密切相关外，还与湿度、光照和气候等存在明显关系。本研究试验在实验室内进行，故环斑猛猎蝽与其在自然环境中的捕食量应存在一定差异，但本研究结果仍可为环斑猛猎蝽对烟蚜害虫的防控提供理论支持。鉴于环斑猛猎蝽4龄若虫期长达200多天，在一年发生一代的情况下，4龄期的捕食功能显得尤为重要（姚德富等，1995），故本研究只开展了环斑猛猎蝽4龄若虫的捕食功能研究，综合所有结果显示环斑猛猎蝽在烟田中应具有防控烟蚜的潜力。因此，在今后的工作中应对环斑猛猎蝽加以保护、开发和利用，从而为烟草的安全生产提供更有力的保障。

4 结论

环斑猛猎蝽4龄若虫对烟蚜若虫的捕食功能反应符合Holling-II模型，其种内干扰及自身密度对捕食量的影响分别符合Hassell模型和Watt模型。环斑猛猎蝽4龄若虫个体间、生存空间大小及温度变化可对烟蚜的捕食量产生影响。环斑猛猎蝽在烟田中具有防治烟蚜的潜力。

致谢：本研究环斑猛猎蝽种类鉴定工作由中国农业大学彩万志教授完成，在此表示衷心的感谢！

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收稿日期：2021-06-04

基金項目：中国烟草总公司科技项目（110202102040）;湖北省烟草公司科技项目（027Y2020-006）

通讯作者：李锡宏（1964-），https：//orcid.org/0000-0003-3974-5774，研究员，主要从事烟草绿色防控技术研究与推广工作， E-mail：lxh885@126.com

第一作者：冯万祖（1994-），https：//orcid.org/0000-0002-1111-1174，研究方向为害虫综合治理，E-mail：1647330589@qq.com