河南白云山温带落叶阔叶林木本植物萌生特征及与环境因子的关联分析

王帅朋， 王宁, 周紫羽， 胡永春， 王楠， 陈云， 叶永忠

(河南农业大学生命科学学院, 河南 郑州 450002)

萌生现象在不同森林生态系统中普遍存在，对物种周转、群落结构及生态系统稳定都具有重要意义[1]。与有性繁殖的实生更新不同，萌生更新属于原位更新，主要通过树干基部萌发新枝条的方式形成多茎干丛生植株，并迅速补充地上生物量的损失[1-2]。萌生更新具有生长周期短、受离地条件限制少、存活率高、抗干扰能力强等优点，是种群和群落保持稳定的重要方式[1,3]。目前，国内关于萌生更新的研究多集中在热带、亚热带的常绿阔叶林[4-5]，对于温带落叶阔叶林萌生更新的研究相对较少[6]。以往的研究表明，植物萌生能力的差异不仅表现在种间, 也表现在植物个体发育的不同阶段[7]。此外，地形、光照、土壤养分等环境因子可以通过改变外界环境胁迫强度进而对植物萌生能力产生重要影响[8-10]。由于受到人类活动的长期破坏，中国温带落叶阔叶林残存的植被群落呈片段化分布且多数被次生林或退化灌丛替代[11]。作为实生更新困难的一种补偿策略，萌生更新对中国温带落叶阔叶林生物多样性维持和森林生态系统的恢复起着举足轻重的作用。开展萌生更新响应机制的研究，对于抑制植被退化、加速演替进程、实现区域森林生态可持续发展意义重大。相比热带、亚热带森林群落，温带落叶阔叶林树种组成、萌生更新格局存在很大差异。深入剖析温带落叶阔叶林不同植物类群的萌生能力差异，对于阐明群落萌生的更新变化规律很有必要。本研究基于河南白云山温带落叶阔叶林5 hm2木本植物，对不同植物类群的萌生能力进行差异性比较，探究不同植物类群萌生能力的变化规律；结合光、地形、土壤和木本植物环境因子进行相关性分析。在全球生态环境日益脆弱的背景下，关于温带落叶阔叶林萌生更新特征及其环境因子响应机制的研究对温带落叶阔叶林的生态恢复与经营管理意义重大。

1 材料与方法

1.1 研究区域概况

白云山国家级自然保护区(北纬33°33′～33°56′，东经111°48′～112°16′)，位于河南省洛阳市嵩县南部的伏牛山腹地，属于典型的大陆性季风气候，总面积168 km2。该保护区平均海拔1 800 m，最高峰玉皇顶海拔2 216 m，年均降水量为1 200 mm，年均气温为13.5 ℃，最高气温不超过26 ℃，森林覆盖率达95%以上[12]。保护区内土壤可大致划分为山地棕壤、黄棕壤、暗棕壤和山地褐土4种类型，以棕壤和暗棕壤为主。保护区森林群落类型为典型的温带落叶阔叶林，植物种类丰富且垂直分布特征明显[13]。

1.2 样地设置

2015年，依据CTFS大样地调查标准在白云山国家级自然保护区东南部建立东西长250 m、南北长200 m的5 hm2长期固定监测样地。海拔范围为1 538～1 600 m，坡度范围为4.31°～55.50°，森林群落类型为大约80 a前因木炭生产而受到干扰的次生林。通过全站仪将样地划分为120个20 m×20 m和10个20 m×10 m的样方。为统一标准，本研究仅选取固定样地内200 m×240 m(120个20 m×20 m样方)区域来分析温带落叶阔叶林的萌生特征及其与环境因子的关联。样地内乔木层主要优势种有锐齿槲栎(Quercusalienavar.acutiserrata)、三桠乌药(Linderaobtusiloba)和水榆花楸(Sorbusalnifolia)等；亚乔木层主要优势种有四照花(Cornuskousasubsp.chinensis)、鹅耳枥(Carpinusturczaninowii)和湖北花楸(Sorbushupehensis)等；灌木层主要由三桠乌药、榛子(Corylusheterophylla)、白檀(Symplocospaniculata)、连翘(Forsythiasuspensa)、秦岭木姜子(Litseatsinlingensis)等构成；样地内仅发现一种木质藤本植物，即南蛇藤(Celastrusorbiculatus)，贯穿于各林层之间。样地内植被类型属于典型的温带落叶阔叶林，为本研究提供了理想的试验材料。

1.3 环境数据

对样地内胸径(DBH)≥1 cm的所有木本植物的名称、坐标、胸径、生活状态及萌枝的数量、胸径和生活状态进行测量并记录。计算各个样方的物种多样性、胸高断面积和冠层覆盖度3个木本植物环境指标。

佳能相机(EOS60D, Canon, Japan)搭配超广角鱼眼镜头(F2.8EXDC, SIGMA, Japan)在每个样方中心距地面1.3 m处拍摄全天空照片并使用HemiView数字植物冠层分析系统分析处理图像得到叶面积指数、平均叶倾角、散射辐射、直接辐射和透光率5个光环境指标。

以平均海拔、坡度、坡向和凹凸度4个地形因子代表样地内地形环境指标。平均海拔为各个样方顶点海拔的平均值；样方4个顶点中的3个顶点可以形成一个平面，共组成4个平面，这4个平面与样方水平投影面夹角的平均值为该样方的坡度，与正北方向夹角的平均值为该样方坡向；样方平均海拔与各相邻样方平均海拔差值的均值为该样方的凹凸度[14]。

在各样方内随机选取3个样点进行土壤样品采集，并对土壤样品中有机质(重铬酸钾容量法)、碱解氮(碱解扩散法)、速效磷(NaHCO3浸提法)、PH(PH试纸)和含水量(烘干法)进行测定[15]。

1.4 数据处理与分析

丛生多茎干现象代表萌生更新，将多茎干萌生植株中胸径最大的个体视为主茎，其他较小的茎干视为萌生茎干，具有萌生茎干的个体视为萌生个体，具有萌生现象的物种视为可萌生物种[16]。

萌生率=(样地内发生萌生的植物个体数/所有木本植物个体数)×100%[16]；

萌生能力=(该类群所有木本植物萌生个体数/该类群所有木本植物个体数)×100%[16]；(群落萌生能力包括群落萌生物种多度比例和群落萌生物种丰富度比例)，

萌生物种多度比例=(该群落萌生物种多度/该群落总物种多度)×100%[17]；

萌生物种丰富度比例=(该群落萌生物种丰富度/该群落总物种丰富度)×100%[17]。

径级划分：根据各生长型类群的径级特点，将乔木层种群划分为4个径级，Ⅰ级(1≤DBH<5)，Ⅱ级(5≤DBH<10)，Ⅲ级(10≤DBH<25)，Ⅳ级(DBH≥25)；将亚乔木层种群划分为4个径级，Ⅰ级(1≤DBH<2.5)，Ⅱ级(2.5≤DBH<5)，Ⅲ级(5≤DBH<10)，Ⅳ级(DBH≥10)；将灌木层种群划分为3个径级，Ⅰ级(1≤DBH<2)，Ⅱ级(2≤DBH<3)，Ⅲ级(DBH≥3)；将藤本植物(南蛇藤)划分为两个径级，Ⅰ级(1≤DBH<5.5)，Ⅱ级(DBH≥5.5)。对各分类群各径级范围的萌生能力进行比较。

通过单因素方差分析对各类群的萌生能力进行差异性比较，并用最小显著性差异法(LSD)进行组内两两间差异显著性检验，显著水平设为α=0.05。群落萌生能力与各环境因子之间相关性分析通过ggcor包中quickcor函数完成[18]。本研究所有的统计分析和制图均在R软件的3.5.3版本中进行[19]。

2 结果与分析

2.1 河南白云山温带落叶阔叶林萌生物种组成特征

由表1可知，样地内共发现木本植物91种，分属于33科54属。其中，具有萌生现象的木本植物62种，分属于27科42属，占样地所有木本植物科、属、种的81.82%、77.78%和68.13%，说明萌生现象在温带落叶阔叶林群落内普遍发生。样地内木本植物总个体数为17 369株，萌生个体数为2 082株，萌生茎干个体数为2 645株，属于萌生物种暂未发生萌生现象(潜在萌生)的个体数为11 541株，不具有萌生现象(非萌生)的个体数为1 101株。样地内萌生个体数、萌生茎干、潜在萌生和非萌生个体数分别占样地木本植物总个体数的11.98%、15.23%、66.45%和6.34%。不同生长型类群萌生植株的科、属、种信息见表1。

表1 白云山5 hm2不同生长型类群萌生特征

2.2 河南白云山温带落叶阔叶林各类群萌生能力差异分析

2.2.1 河南白云山温带落叶阔叶林在科、种水平上萌生能力差异 样地内发生萌生现象的木本植物共62种，隶属于27科，其中，出现样方数≥3的木本植物有38种，隶属于21科。样地内树种在科和种水平上的萌生能力均具有显著性差异 (表2，F=10.89，P<0.01；F=16.43，P<0.01)。

2.2.2 河南白云山温带落叶阔叶林不同生长型及不同径级萌生能力差异 样地群落不同生长型萌生能力比较结果见图1，各生长型萌生能力差异显著(F=71.3，P<0.01)，藤本植物(南蛇藤)的萌生能力最强,整体表现为藤本植物(0.404±0.139)>亚乔木层(0.216±0.088)>灌木层(0.150±0.100)>乔木层(0.084±0.041)。

表2 科和种水平上的萌生能力差异

注：“***”表示总体显著性水平为0.01；“ns”表示差异不显著。不同字母表示组间显著性水平为0.05。“°”表示离群点。下同。

由图2可知，乔木层不同径级间的萌生能力存在显著差异(F=20.28，P<0.01)，萌生能力由大到小依次为Ⅱ(0.166±0.093)、Ⅳ(0.157±0.050)、Ⅲ(0.119±0.077)、Ⅰ(0.088±0.046)(图2-a)。亚乔木层不同径级间萌生能力也存在显著差异(F=25.45，P<0.01)，表现为随着径级的增大萌生能力逐渐增强(Ⅰ(0.230±0.103)<Ⅱ(0.262±0.168)<Ⅲ(0.388±0.212)<Ⅳ(0.706±0.292))(图2-b)。灌木层不同径级间的萌生能力差异不显著(F=1.27，P=0.28) (图2-c)，各径级萌生能力分别为Ⅰ(0.153±0.087)、Ⅱ(0.175±0.133)、Ⅲ(0.185±0.118) (图2-c)。藤本植物不同径级间萌生能力也无显著差异(F=2.561，P=0.15)，各径级萌生能力分别为Ⅰ(0.347±0.150)、Ⅱ(0.583±0.289) (图2-d)。

2.3 河南白云山温带落叶阔叶林各群落萌生能力相关性分析

2.3.1 河南白云山温带落叶阔叶林各群落萌生能力与物种丰富度、物种多度的相关性 以20 m×20 m样方为群落单元，物种多度与萌生物种多度比例存在显著的正相关关系(r=0.359，P<0.01)，与物种丰富度、萌生物种丰富度比例均表现为负相关关系(图3)。萌生物种丰富度比例与物种丰富度表现为负相关关系，与物种多度表现为正相关关系，但差异均不显著(图3)。从整体来看，群落物种丰富度越高，群落萌生能力越弱；群落物种多度越多，群落萌生能力越强。

2.3.2 河南白云山温带落叶阔叶林各群落萌生能力与环境因子的关系 从图4可以看出：群落萌生能力与平均海拔(r=0.079，P=0.04)和凹凸度(r=0.150，P=0.03)呈显著正相关关系，与其他环境因子没有表现出显著的相关关系。随着海拔的升高，土壤含水量、土壤有机质以及平均叶倾角等环境因子指数逐渐降低，群落萌生能力增强(图4)。在土壤pH值相对较高，土壤含水量、碱解氮和有机质相对较低的山谷洼地，群落萌生能力较弱(图4)。

注：图a表示乔木层，Ⅰ级(1 cm≤DBH< 5 cm)，Ⅱ级(5 cm≤DBH<10 cm)，Ⅲ级(10 cm≤DBH<25 cm)，Ⅳ级(DBH≥25 cm)；图b表示亚乔木层，Ⅰ级(1 cm≤DBH<2.5 cm)，Ⅱ级(2.5 cm≤DBH<5 cm)，Ⅲ级(5 cm≤DBH<10 cm)，Ⅳ级(DBH≥10 cm)；图c表示灌木层，Ⅰ级(1 cm≤DBH<2 cm)，Ⅱ级(2 cm≤DBH<3 cm)，Ⅲ级(DBH≥3 cm)；图d表示藤本植物，Ⅰ级(1 cm≤DBH<5.5 cm)，Ⅱ级(DBH≥5.5 cm)。

3 结论与讨论

3.1 河南白云山温带落叶阔叶林的萌生特征

白云山5 hm2样地木本植物萌生现象在科、属、种层面的所占比例(81.82%、77.78%和68.13%)均低于尖峰岭热带山地雨林样地(90.3%、87.1%和85.5%)[4]和弄岗北热带喀斯特季节性雨林样地(91.1%、87.3%和85.2%)所占的比例[5]，出现这种现象的原因可能是：(1)温带落叶阔叶林中针叶树种占比较大，且大多数针叶树种不具有萌生能力[1]。(2)常绿类群由于自身较小的比叶面积和较高的光合氮利用率，造成常绿类群萌生能力普遍高于落叶类群[20]。

样地内萌生个体、萌生茎干占样地总个体数比例较低(11.98%和15.23%)。林霜湘等[21]对西双版纳刀耕火种弃耕地的研究发现，萌生个体在森林植被恢复前期较多，随着恢复时间的延长逐渐减少。其他研究也同样得出萌生比例随恢复进程逐渐减少的结论[9,16]。

注：AS：群落物种多度；RS：群落物种丰富度；APSS：萌生物种多度比例；RPSS：萌生物种丰富度比例。左下角为散点图，右上角为相关系数，对角线为直方图。

注：CSA：群落萌生能力；SMC：土壤含水量；SPH：土壤PH；SOM：土壤有机质；SAN：土壤碱解氮；SOP：土壤速效磷；Aspect：坡向；Slope：坡度；Meanelev：平均海拔；Convex：凹凸度；SPD：物种多样性；BA：胸高断面积；CC：冠层覆盖；LT：透光比；LAI：叶面积指数；MLA：平均叶倾角；SR：散射辐射；DR：直接辐射。

3.2 河南白云山温带落叶阔叶林不同类群萌生能力差异分析

样地木本植物萌生能力在种和科水平上差异显著，意味着植物自身生物学特性在很大程度上决定了其萌生能力的强弱。这与国内叶铎对古田山常绿阔叶林不同分类群萌生能力的研究结论一致[20]。国外，VESK等[22]对全球19个类群451个物种的研究也发现，物种之间存在萌生能力差异。

不同生长型植物类群萌生能力差异达到显著水平。藤本植物的萌生能力最强，其次是亚乔木层和灌木层。这与叶铎等[20]对古田山萌生更新特征研究发现灌木层物种萌生能力最强，比林冠层和亚乔木层高1倍的结论不一致。一方面可能是因为白云山当地居民经常性的进林采药、砍柴、拣拾果实，连翘、照山白等灌木树种多为名贵中药材，长期采伐对其萌生枝条造成了严重破坏；另一方面可能是本研究森林群落木本植物个体大部分处于成年期阶段，林冠层郁闭度高，林下光照条件差，林下灌木丛生长受到抑制。

各生长型植物类群不同径级间萌生能力比较结果显示，除乔木层III径级外，乔木层和亚乔木层萌生能力均表现出随径级增加而增加的趋势。这一现象与刘常幸等[23]的研究结果较为一致，他们发现，古田山茶湾样地乔木层和亚乔木层的根萌数和根萌萌生率均表现出随母树胸径增大而增加的趋势。皆伐干扰初期群落萌生物种种类和个体多度较高，随着恢复时间的推移逐渐以实生更新为主是导致样地内大径级个体萌生能力强的一个关键因素[24]。乔木层萌生能力在III径级出现下滑，可能是因为此阶段的母树已基本性成熟，营养生长向有性生殖转变，萌生能力开始下降甚至丧失[25-27]。

3.3 河南白云山温带落叶阔叶林群落萌生能力关联分析

生境假说认为，树木的萌生能力与生长环境有关[28]。群落萌生能力与群落物种丰富度、多度的相关性分析结果进一步验证了KRUGER等[29]关于南非南开普省森林萌生物种多度随冠层树种丰富度增加而降低的结论。出现这种现象的原因可能有两方面：(1) 萌生物种以萌生更新的方式快速占据原有生态位，使群落外其他物种难以入侵，这在一定程度上降低了群落物种多样性[30-31]。(2)萌生茎干依赖母株庞大根系供应碳源和营养元素且受立地条件限制少，使萌生茎干在竞争中处于绝对优势，抑制了实生更新，从而降低了群落物种丰富度[25]。

本研究分析群落萌生能力与各环境因子之间的关联，结果显示，群落萌生能力与海拔呈显著正相关关系。这与郭屹立等[5]对弄岗样地萌生现象生境关联的研究结果一致。叶吉等[32]对长白山样地槭属植物萌生能力的研究同样发现萌生能力随海拔升高逐渐增强。BELLINGHAM等[10]在新西兰温带森林中发现高海拔样地萌生率显著高于低海拔的现象，并推测可能是高海拔生境受到的环境胁迫较严重的缘故。本研究发现，海拔越高，土壤含水量、土壤有机质、平均叶倾角等环境因子指数越低，使植物受到的外界胁迫越大[10,33]，因而造成了高海拔区域植物萌生现象更普遍、萌生能力更强的现象。而刘海波等[34]和池秀莲等[16]的研究得出，低海拔区域萌生率高，高海拔区域萌生率低的结果。可见海拔与萌生现象的关系在不同区域不同群落并不完全一致，但都是通过影响环境胁迫程度或干扰程度从而对群落萌生能力产生影响。

此外，本研究发现样地内群落萌生能力与凹凸度也呈显著正相关关系。这可能是由于在凹度较大的生境中，日照时间通常较短、环境相对阴湿、动物采食频度较大，植物个体更倾向于向高处生长以获取充足的光照条件，群落萌生能力相对较弱[5]。本研究没有发现萌生能力与光照的关联，光环境因素可能不是温带落叶阔叶林群落发生萌生现象的主要驱动力。

综上所述，河南白云山温带落叶阔叶林中萌生现象普遍存在。萌生能力的差异不仅表现在种间，也表现在不同生长型的不同发育阶段。本研究加深了我们对温带落叶阔叶林各类群萌生能力特征及群落萌生能力与环境因子内在联系的认识，随着近年来干旱、洪涝、极端高温、低温等自然灾害频发，萌生现象在维持森林生态系统稳定方面发挥着越来越重要的作用。