广东雷州湾和汕头沿海湿地越冬水鸟多样性

张 敏，车先丽，彭逸生，邹发生①

(1.广东省科学院/ 广东省生物资源应用研究所/ 广东省动物保护与资源利用重点实验室/ 广东省野生动物保护与利用公共实验室，广东 广州 510260;2.中山大学环境科学与工程学院，广东 广州 510275)

广东省位于我国大陆最南端，全省陆地海岸线长4 114.3 km，位居全国第一[1]。广东省近海和海岸湿地类型多，面积广，有多处东亚-澳大利西亚候鸟迁徙路线上的重要停歇地和越冬地[2]。由于广东沿海大量滩涂被开发为水产养殖场等人工湿地，天然湿地逐渐减少，因此候鸟栖息和觅食受到多方面威胁。鸟类作为生物多样性重要指示类群，对于栖息地状况和环境变化反应较敏感[3]。对水鸟群落多样性进行观测，有助于掌握生物多样性动态变化趋势、识别广东沿海湿地生态环境主要问题和评估生态系统稳定性。

越冬地的地理位置、生境组成和环境质量等因素都会对水鸟多样性造成影响[4]。我国越冬水鸟主要分布在大型湖泊和沿海湿地，其中沿海湿地受到的保护程度较低[5]。在广东沿海地区仅珠江口有长期持续的观测数据[6]。然而随着近年来陆续增加的黑脸琵鹭(Plataleaminor)分布点和种群数量，多个勺嘴鹬(Eurynorhynchuspygmeus)越冬和停歇地被发现，显示广东沿海湿地作为迁徙候鸟栖息地的重要性日益提升，有必要将更多广东沿海湿地纳入到我国生物多样性观测网络(China Biodiversity Observation Network)[7]。

生物多样性观测(biodiversity observation)是保护生物多样性的一项基础性工作，对于掌握生物多样性动态变化趋势、识别致危因素具有重要意义[8]。生物多样性包含多个维度，如物种多样性、功能多样性和谱系多样性等，能分别反映生物群落的组成、结构、功能及其历史进化过程和生态过程[9]。与传统物种多样性相比，功能和谱系多样性能提供更多与群落构建有关的信息，揭示生境过滤和种间竞争等生态过程，有助于环境保护决策的制定和实施。如珠江口越冬水鸟大量聚集在后海湾地区，有限的环境资源导致其群落构建机制以种间竞争为主[10]。但当环境中有满足其繁殖-栖息-觅食等一系列需求的生境时，生境过滤则成为水鸟群落构成的主要因素[11]。

位于广东东、西两端的汕头沿海和雷州湾湿地分布有多种越冬水鸟[12-13]，但因相隔较远，不曾开展对比分析。于2016—2019年在这2处湿地开展越冬水鸟多样性观测，旨在获得广东雷州湾和汕头滨海湿地水鸟种群结构和时空分布格局，分析地区特点，以及通过了解这些地区越冬水鸟所受人为和环境威胁，为生物多样性保护和生态环境修复提供参考建议。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究样地分别位于广东省东、西两端的汕头地区和雷州湾，其中雷州湾样区分为东海岛和附城2个片区，汕头样区分为牛田洋和六合围2个片区，续所有水鸟群落统计基于上述片区。2个样区相隔近800 km，跨越6个经度，虽然所属气候带和生物地理区划相同，但地理特征各异。

雷州湾位于雷州半岛东侧(20°54′ N、110°10′ E)，属亚热带季风气候区，年均气温为22.3 ℃，年均降水量为1 500 mm，干、湿季明显，每年6—9月为雨季，10月—次年5月为旱季。其中南渡河于双溪口流入雷州湾，在出海口形成纵横曲折的港湾107处，形成广阔的沿海滩涂。该处还有较大面积的红树林群落，是湛江红树林国家级自然保护区重要组成部分[12]。

汕头海岸湿地位于广东省沿海最东端(23°24′ N、116°48′ E)，地处粤东地区南海与东海水域交界，属于亚热带海洋性气候区，年均气温为21～22 ℃，日照时间为2 000～2 500 h，年均降水量为1 300～1 800 mm。汕头海岸滩涂广阔，以淤泥质、泥沙质为主，拥有莲阳溪、汕头港等多个河口港湾。在河口水域有大面积沿海潮间带滩涂、红树林、盐沼和水下浅滩等多种生境，与众多养殖塘、水田构成汕头海岸湿地主要生境类型[13]。

1.2 研究方法

自2016年12月—2019年1月，在雷州湾和汕头沿海各开展3次冬季调查。水鸟野外调查采用分区直数法，根据滩涂分布和路线可达性划分区域，并在各区域设置3～5个计数位点使观测范围覆盖主要沿海区域。在大潮日前后，于退潮后选取鸟类分布较为集中的潮间带滩涂区域，并在涨潮后寻找滩涂附近鸟类停歇的栖息地。总结水鸟大致分布格局，同时保证计数的可重复性。计数时记录各个观测点鸟种和数量，每个样点的起止时间、潮位参数、环境条件和干扰因素，用GPS记录样点位置信息。水鸟定义参见文献[14]，物种分类参见文献[15]，鸟类保护依据世界自然保护联盟红色名录(IUCN red list)评级标准[16]。优势种定义为个体数占样区水鸟总数超过5%的物种。

为探讨两地生物多样性差异，从多角度选取群落的物种多样性、功能多样性(functional diversity)和谱系多样性(phylogenetic diversity)分别对两处湿地观测到的水鸟群落进行比较。

群落物种多样性指标包括Simpson指数、Shannon-Wiener指数和Pielou均匀度指数[17]。

Simpson指数：D=1-∑Pi2，

(1)

Shannon-Wiener指数：H′=-∑(PilnPi)，

(2)

Pielou均匀度指数：J′=H′/logS，

(3)

Pi=ni/N。

(4)

式(1)～(4)中，S为种数；Pi为第i个种个体数占比；N为所有种个体数；ni为第i个种个体数。

功能多样性指标包括功能均匀度(functional eveness，FEve)和功能分异度(functional divergence，FDis)[18]。其中，功能均匀度利用性状空间内各个物种(点)生成总长度的最小路径图，再分别计算各物种多度在该路径图上分布的均匀度。功能分异度将各物种数量视为“质量”，求出群落内物种“质心”后再求得各物种距质心距离均值的偏差。若群落内数量较多的物种性状值比较极端，则该群落功能分异度高；若数量较多的物种性状值处于中间位置，则功能分异度较低。选择体重、食性和取食层作为觅食和栖息生境选择有关的性状[19]，其中体重(g)是连续变量，食性(食软体动物、食鱼、食植和其他食肉)和取食层(水下、水面、地面-水面混合、地面)是分类变量，各物种功能数据来自文献[19]。

群落谱系多样性研究首先根据调查结果建立物种库，然后从Birdtree数据库(http:∥birdtree.org)中以Ericson All Species为建树资源下载对应物种的2 000棵随机树，再利用beast2软件中的TreeAnnotator 2.4.1软件合成合一树(consensus tree)[20]。在合一树结构基础上，计算包含丰富度权重的标准化种间平均距离(mean pairwise distance，MPD，DMP)和最近种间谱系距离(mean nearest taxon distance，MNTD，DMNT)[21]。种间平均距离亦被称作基干指数(basal metric)，可用于计算群落中所有物种对距离；最近种间谱系距离则用于计算近缘种之间精确的谱系格局，计算公式分别为

(4)

(5)

式(4)～(5)中，n为群落中物种数；ξ为谱系距离矩阵；ξi，j为物种i与j的谱系距离；ξi，j，min为物种i与群落中其他物种的最小谱系距离，即最近种间距离。

由MPD和MNTD相对于零模型(null model)随机值的标准化效应值[22](standardized effect size，SES，SSE)可推断群落构建过程属于生境过滤或种间竞争类型。SES计算公式为

SSE=(O-Mexp)/DS，exp。

(6)

式(6)中，O为MPD或MNTD的观测值；Mexp为随机产生的999个MPD或MNTD零模型模拟值的平均值；DS，exp为这999个随机值的标准差。

用R 3.2.3软件完成所有统计[23]，物种多样性使用vegan包diversity函数，功能多样性使用FD包dbFD函数，谱系多样性使用picante包sesmpd和sesmntd函数，所有指数使用gvlma包gvlma函数进行正态性检验。满足参数假设条件时使用t检验比较雷州湾和汕头两地之间的差异，不满足时使用wilcox检验。

2 结果与分析

2.1 物种组成

2016—2019年的冬季调查，在雷州湾和汕头沿海共记录到越冬水鸟6目11科63种96 048只(附录1)。种类数占中国水鸟种数的20.8%。其中，雷州湾共记录到51种(单月记录为34～40种)，以鸻形目和鹳形目为主，鸻形目种数占总物种数的68.6%，鹳形目占17.6%；汕头共记录到46种(单月记录为32～39种)，以鸻形目、雁形目和鹳形目为主，依次分别占总物种数的50.0%、21.7%和15.2%。

在IUCN保护物种方面，雷州湾记录到红腹滨鹬(Calidriscanutus)、弯嘴滨鹬(Calidrisferruginea)、红颈滨鹬(Calidrisruficollis)、大滨鹬(Calidristenuirostris)、勺嘴鹬、斑尾塍鹬(Limosalapponica)、黑尾塍鹬(Limosalimosa)、白腰杓鹬(Numeniusarquata)、黑脸琵鹭和黑嘴鸥(Larussaundersi)10种，汕头记录到罗纹鸭(Anasfalcata)、红腹滨鹬、大滨鹬、红颈滨鹬、斑尾塍鹬、黑尾塍鹬、白腰杓鹬、黑脸琵鹭和黑嘴鸥9种，其中勺嘴鹬为极危(CR)，黑脸琵鹭和大滨鹬为濒危(EN)，黑嘴鸥为易危(VU)，其他为近危(NT)。

2.2 种群数量

从种群数量来看，雷州湾以鸻形目数量占绝对优势，达到总数量的93.2%，汕头鸻形目数量虽然也最多，但仅占总数量的55.4%，雁鸭类和鹭类也较多，分别占总数量的29.2%和14.8%(图1)。

圆点大小表示种群数量大小。

图1显示，雷州湾越冬水鸟群落优势种有5种，分别为红嘴鸥(Larusridibundus)、黑腹滨鹬(Calidrisalpina)、环颈鸻(Charadriusalexandrinus)、白鹭(Egrettagarzetta)和铁嘴沙鸻(Charadriusleschenaultii)，单次记录超过迁徙路线种群数量1%的种类有环颈鸻、铁嘴沙鸻、大滨鹬、勺嘴鹬和红嘴巨燕鸥(Sternacaspi)。汕头沿海湿地优势种有5种，分别为黑腹滨鹬、凤头潜鸭(Aythyafuligula)、红嘴鸥、白鹭和大白鹭(Ardeaalbus)，单次记录超过迁徙路线种群数量1%的种类有凤头潜鸭、大白鹭、环颈鸻和铁嘴沙鸻。

2.3 多样性分析

在物种多样性方面，雷州湾和汕头越冬水鸟群落Simpson优势度指数分别为0.79和0.80(P=0.88)，Shannon-Wiener多样性指数分别为2.03和2.04(P=0.96)，Pielou均匀度指数分别为0.61和0.65(P=0.43)均无显著差异。

在功能多样性方面，汕头越冬水鸟群落总体功能分异度(P<0.001)、体重分异度(P<0.001)、食性分异度(P<0.001)和取食层分异度(P<0.01)均显著高于雷州湾，而两地总体功能均匀度(P=0.69)、体重均匀度(P=0.48)、食性均匀度(P=0.13)和取食层均匀度(P=0.91)均无显著差异(表1)。

在谱系多样性方面，汕头越冬水鸟标准化群落物种平均距离SES.MPD(P<0.001)和标准化群落最近种间距离SES.MNTD(P=0.01)均显著高于雷州湾(图2)。除汕头地区SES.MPD>0外，其他指数均<0。

3 讨论

3.1 水鸟资源及多样性差异

以往在距离雷州湾较近的广西山口红树林保护区记录到越冬水鸟25种[24]；在汕头滨海湿地邻近福建泉州湾的越冬水鸟种类单月记录为20～33种，广东汕尾海丰鸟类自然保护区冬季水鸟单月纪录为32～43种[25]。

笔者在雷州湾和汕头滨海湿地单月记录到越冬候鸟在32～40种之间，与邻近沿海湿地物种丰富度相当。然而与历史记录相比，两地水鸟物种丰富度和种群数量都明显下降。如未发现曾在1960—1980年代在汕头属于优势种的豆雁和其他大型雁类，当时的雁鸭类数量也远大于现今记录[26]。笔者在雷州湾记录的水鸟以鸻鹬类为主，而邹发生等[12]在2000年调查雷州半岛湿地水鸟还发现多种雁鸭类，但随着湿地退化和捕猎行为的加剧，大型水鸟已很难被发现。虽然部分种类的数量相比以往有所增长，但主要集中在少数几处湿地。

物种多样性不关注生理、生态和形态特征等方面的种间差异，难以反映物种在整个生态系统中的作用，而功能多样性考虑了共存物种在不同生态位的重叠和互补，将生物与生态系统联系起来，能更好地描述不同生态系统的功能差异[27]。将雷州湾与汕头相比较，虽然两地水鸟群落物种多样性接近，但汕头水鸟群落功能多样性在分异度上显著高于雷州湾，说明汕头水鸟群落各类群间功能性状差异较大[18]。这是因为汕头水鸟既有体型较大的鸭类和鹭类，也有体型较小的鸻鹬类，各类群在不同生境栖息和取食；而雷州湾主要由体型较小的鸻鹬类组成，其功能性状相似度高，集中在滩涂活动。功能性状的高分异度反映生境类型异质性较高[28]，因此推断汕头沿海有更多类型的生境，能为更多不同类群水鸟提供栖息场所；而雷州湾水鸟大部分为喜滩涂生境的鸻鹬类和鸥类，说明滩涂是该地水鸟利用最集中的一类生境。LI等[29]对华北平原沉降湿地的研究也发现随着生境多样性和人为干扰的增加，水鸟群落功能趋向分散，而在大片和历史久远的湿地中则更为聚集。

表1 雷州湾和汕头两地沿海越冬水鸟功能多样性

Table 1 Functional diversity of wintering waterbirds in Leizhou Bay and Shantou coasts

功能多样性指数雷州湾湿地汕头滨海湿地均值标准差均值标准差t值dfP值总体功能分异度0.236 20.034 80.379 70.014 5-8.503 46.688 00.000 1总体功能均匀度0.368 20.044 50.341 00.135 80.425 36.062 50.685 3体重分异度0.311 90.082 40.680 30.036 7-9.128 56.908 00.000 0体重均匀度0.265 50.056 60.288 50.042 2-0.729 49.249 20.483 8食性分异度0.161 30.064 00.363 90.035 4-6.191 07.794 00.000 3食性均匀度0.047 60.027 60.079 40.032 7-1.660 99.721 10.128 6取食层分异度0.346 20.046 00.396 20.011 9——0.008 7∗取食层均匀度0.076 50.012 60.078 90.041 7-0.122 95.902 60.906 3

P加粗表示差异显著(P<0.01)；*表示数据不符合正态分布，采用非正态wilcox检验。

箱图上下横线分别表示最大值和最小值，方框表示50%变异区间，方框中横线表示对应指标的中值。点表示离散数据点。SES.MPD为标准化群落物种平均距离，SES.MNTD为标准化群落最近种间距离。

谱系多样性结合物种进化历史反映群落的组成特征，对了解长期的群落构建和种间关系等生态过程有重要作用[30]。两地水鸟的谱系多样性从代表群落构建总体模式的SES.MPD值(图2)来看，雷州湾水鸟群落偏向聚集，受生境过滤的影响较大，而汕头地区的则较为分散，种间竞争作用更强烈；从代表局部关系的SES.MNTD值来看，两地均为聚集模式，说明汕头地区水鸟在经历初步竞争进入到某一类微生境中后仍以生境过滤为群落构建的主要驱动力，这也验证了生境过滤和物种竞争会同时推动群落构建的观点[29]。CHE等[10]对珠江口的研究也发现在人为干扰较强烈的区域，生境过滤和物种竞争对水鸟群落的构建起共同作用，表现为随机模式。汕头地区水鸟谱系结构在整体和局部间的差异也反映该地区人为干扰影响的存在。

3.2 主要威胁因素

根据上述多样性分析结果，结合调查时目击的环境现状和人为干扰状况，威胁雷州湾和汕头两地沿海湿地水鸟的主要因素有以下几个方面：(1)填海工程占用大量湿地；(2)水产养殖和过度捕捞导致水鸟食物资源减少；(3)非法捕猎仍然存在。

4 结论与建议

雷州湾和汕头滨海湿地是华南沿海越冬水鸟的重要栖息地，尽管两地越冬水鸟群落物种多样性相近，但其功能分异度差异较大，说明两地水鸟对环境利用形式有差异。而谱系多样性结果更表明两地水鸟具有不同的群落构建机制。对于主要受环境过滤影响的雷州湾水鸟，应关注重点生境的保护，减少捕猎等人为干扰，并开发更多不同类型生境资源供水鸟选择；对于偏重种间竞争驱动的汕头地区水鸟群落，需要提高各类生境的环境质量，协调人工养殖和赶海活动强度以提高水鸟可利用的生境面积。此外，由于现有保护区红线范围与鸟类分布范围并不完全一致，大量滩涂和围垦湿地未被列入保护范围。建议增设保护小区，将保护范围扩展至低潮位滩涂和养殖塘、水田等人工湿地，保障鸟类在觅食和高潮停歇时的空间资源可用性。

致谢：该研究得到广东省生物资源应用研究所张强、赵雪冰、权擎、Daniel R. Gustafsson、王新财和赵岩岩等同事在野外工作中的大力协助，并得到汕头市自然资源局党组成员林金灶、科长彭盛华，湛江红树林国家级自然保护区科长张苇、站长林广旋等同志的协助，在此深表感谢。