重金属铜、镉胁迫下植物响应的研究进展

赵慧博　李丽丽　梁塔娜　张艳欣　黄凤兰　曹清国

摘要 土壤中重金属污染已经成为世界性的环境问题，其对植物的生长发育有重要的影响，并且通过食物链的传递对人类身体健康产生严重威胁。综述了土壤中铜（Cu）、镉（Cd）等重金属对植物种子萌发以及植物幼苗生长发育的影响机制，分析了植物对重金属的解毒效应，以期为植物种植改良以及土壤重金属的治理提供参考。

关键词 植物生长;重金属积累;重金属ATP酶;环境保护

中图分类号 Q945.78文献标识码 A

文章编号 0517-6611（2019）21-0014-03

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2019.21.005

开放科学（资源服务）标识码（OSID）：

Advances in Plant Response to Heavy Metal Copper and Cadmium Stress

ZHAO Huibo，LI Lili，LIANG Tana  et al

（College of Life Science，Inner Mongolia University for the Nationalities， Tongliao， Inner Mongolia 028000）

Abstract Heavy metal pollution in soil has become a worldwide environmental problem， which has an important impact on the growth and development of plants， and the transmission of food chains poses a serious threat to human health.The effects of heavy metals such as copper （Cu） and cadmium （Cd） in soil on plant seed germination and plant seedling growth and development were reviewed. The detoxification effects of plants on heavy metals were analyzed to provide reference for plant improvement and soil heavy metal treatment.

Key words Plant growth;Heavy metal accumulation;Heavy metal ATPase;Environmental protection

基金项目 国家自然科学基金项目（31160290，31860353，31860071）;国家青年科学基金项目（31401418）;内蒙古自治区自然科学基金面上项目（2017MS0339）;内蒙古自治區科技创新引导奖励资金项目（KJCX15002）;内蒙古自治区“草原英才”计划项目（201511）;内蒙古自治区草原英才创新团队——蓖麻分子育种创新研究团队支持项目（2017）;内蒙古民族大学自治区科技储备项目子课题（2018NDCB05-2）;内蒙古自治区蓖麻育种重点实验室开放基金项目（MDK2016031、MDK2016030）;内蒙古自治区高校蓖麻产业工程技术研究中心开放基金项目（MDK2017030、MDK2018014、BMYJ2015-07、MDK2016008）;内蒙古民族大学研究生科研项目（NMDSS1863）;内蒙古民族大学2017研究生重点建设课程项目（生物工程技术原理）;内蒙古民族大学2018年研究生重点建设课程项目（现代分子生物学新技术）。

作者简介 赵慧博（1997—），女，内蒙古通辽人，硕士研究生，研究方向：植物生物化学与分子生物学。通信作者，教授，博士，从事蓖麻分子育种研究。

收稿日期 2019-05-16

重金属对土壤的污染是日益严重的世界性问题，也是人类活动以及地球上的火山爆发、酸雨以及大陆尘埃等其他环境因素的结果[1]。 重金属排放到农田的水平过高，会使得土壤结构变差、微生物活性降低、有机物含量降低，从而导致土壤持水能力低[2]。因此重金属过度集中在土壤中会导致作物出现各种问题，如对土壤的扰动、影响植物的光合作用、呼吸作用、能量转换、蛋白质合成、破坏植物氧化还原平衡和离子稳态等，结果造成植物质量差、产量低。此外，重金属的吸收还可能对人类健康和整个生态系统造成重大危害，因为植物很容易吸收重金属，并在谷物中积累，从而进入食物链，促进生物富集进而影响人类和动物的健康[3]。所以，为了人类的健康发展，重金属污染需要引起人们的广泛关注。

目前，土壤重金属普遍存在并且持续存在，这对植物和人类存在不小的威胁。为此，笔者综述了重金属铜（Cu）、镉（Cd）对植物的影响机制以及植物对重金属的耐受程度，从而通过植物来降低重金属污染对人类的潜在危害，以期为环境修复提供参考。

1 重金属铜、镉胁迫对植物生长发育的影响

1.1 单一重金属胁迫对植物生长发育的影响

铜（Cu）是一种植物正常生长发育所必需的微量营养元素，是许多酶的辅因子，其在许多生物过程中起着关键作用，包括光合和呼吸电子传递、细胞壁的重塑等[4]，少量的Cu会对植物的生长发育起到促进作用，若植物体内的Cu含量不足，会影响植物繁殖器官的生长发育，如小麦不能生长麦穗等[5]，但是当Cu的浓度超过植物生长的阈值时，会破坏植物细胞膜的结构和功能，影响植物细胞膜的通透性，伤害植物的抗氧化物酶系统和叶绿体结构，从而抑制植物的生长发育。研究表明，在Cu的胁迫下，向日葵体内光合速率下降，同化物形成减少[6];而水稻植株的单茎质量减少，单位干物质量形成的颖花数也减少[7]。

镉（Cd）是植物生长的非必需元素，其作为毒性最大的重金属之一，破坏多种生化活性，而Cd对硫醇的高亲和力被认为是其毒性的主要机制[8]。当Cd进入植物体内并积累到一定浓度时，会伤害植物矿物营养吸收系统，对钙、镁、铁等矿物元素的吸收等起到拮抗作用[9]，结果使植物出现植株矮小，叶片枯黄，硕果产量低等现象，严重者还会造成植物的死亡;与此同时Cd与细胞核相互作用产生DNA损伤，影响DNA碱基修饰等，目前，已经在 Cd胁迫下的拟南芥植株中检测了受损胚胎[10]。

1.2 重金属混合物胁迫对植物生长发育的影响

土壤重金属污染在环境中普遍存在并且持久存在，并且经常与许多不同重金属形成混合物，然而，人们将更多的注意力集中在单个重金属的毒性上。据报道，重金属之间的相互作用可以影响它们在植物中的吸收和分配。例如，Cd和Zn的复合重金属使绳子草对其吸收表现为拮抗作用[11];Cu和Ni重金属复合污染影响复杂，在一定浓度下，土壤Cu-Ni间会相互抑制对方在大麦根中的吸收[12];Cu和Pd的重金属复合物在牧草植物中促进双方的吸收[13];Cd和Zn的重金属混合物在土豆体内具有相互促进吸收积累的作用，二者显协同作用，但在大白菜和野生苋中重金属Cd抑制Zn的吸收，二者表现为拮抗作用[14]。

2 植物对重金属铜、镉胁迫的应答机制

2.1 抗氧化系统

抗氧化系统清除过量的活性氧是植物体内重金属解毒的重要途径之一。当植物受到重金属胁迫时，会在细胞内过量的积累自由基和活性氧等超氧物质氧化物阴离子自由基（O2-）、羟基自由基（OH-）等，对细胞造成氧化损伤。此时，超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）以及过氧化氢酶（CAT）等作为抗氧化酶可以将活性氧自由基氧化分解成无毒害的水和氧气，从而达到减轻重金属对植物毒害的作用[15]。研究发现，Cd2+胁迫下，龙葵（Solanum nigrum L.）根、叶中SOD、POD、CAT等抗氧化酶活性随着胁迫浓度提高而不断增加，以抵抗ROS对其的伤害[16]。随着Cu2+浓度的不断增加，滨藜（Atriplextatarica L.）抗氧化酶总活性也在不断提高，有效的清除自由基，从而保护细胞免受氧化损伤[17]。与此同时，植物体内谷胱甘肽（GSH）作为植物体内重要的非酶促抗氧化物质，是清除植物体内ROS的另一重要途径，其作为自由基清除剂可与重金属等结合，从而把机体内有害的毒物转化为无害物质。同时，GSH还是植物螯合肽（PCs）的底物，其生成的多肽可以通过与重金属镉结合并转运至液泡中区隔起来，进而直接影响其转运与分配[18]。

2.2 重金属螯合蛋白

2.2.1

植物螯合肽。植物螯合肽（PCs）是一类以谷胱甘肽为底物，以重金属为诱导剂，在PC合成酶的催化下生成的一种低分子质量且富含巯基（-SH）的蛋白质，其可以与Cu、Cd等重金属形成无毒的络合物被运送至液泡中，以降低植物体内的游离重金属含量，从而减少重金属毒害作用。其中在重金属Cd胁迫下，植物体内合成PCs的含量最高、速度最快，所以Cd被认为是PCs合成的最强诱导剂。刘媛等[19]研究发現，随着Cd胁迫程度的增加和处理时间的延长，秋华柳（Salix variegata Franch.）中PC2螯合Cd的能力明显增强，降低了胞质溶胶中Cd2+对细胞器的损害，从而提高了其对Cd的耐受和解毒能力。

2.2.2 金属硫蛋白。金属硫蛋白（MTs）是一种普遍存在的、低分子量、富含半胱氨酸的蛋白质，能够通过其半胱氨酸残基的硫醇基团与金属离子结合，MTs在维持细胞内金属稳态、消除金属毒性、保护细胞免受氧化损伤等方面发挥重要作用。Sekhar K等[20]研究发现，在重金属胁迫下，豌豆植株的CcMT1转录本水平升高。除此之外，与对照相比，过表达CcMT1的大肠杆菌与拟南芥转基因植株表现出更强的金属耐受性和更多的金属离子积累。

2.3 重金属转运器

2.3.1

ABC转运家族。 ATP 结合盒（ATP-binding casse-tte，ABC）转运蛋白家族是一大类跨膜蛋白，其主要功能是利用ATP 水解产生的能量将与其结合的底物转出质膜[21]。ABC转运蛋白广泛存在于植物的细胞内。曹冠华等[22]研究表明，位于植物细胞膜上的ABC转运蛋白主要通过直接将金属离子结合物或裸金属离子转运出细胞膜外，从而提高细胞的重金属耐性，位于植物液泡膜上的ABC转运蛋白主要将重金属以植物螯合肽结合物的形式转运至液泡中并区隔起来以提高植物的耐受性，与此同时，位于植物线粒体等部位的ABC转运蛋白对提高重金属耐受性也发挥重要作用，作用机制尚不清楚。

2.3.2

HMAs转运蛋白。重金属ATP酶（HMAs）是一类通过使 ATP 水解，利用其释放的能量来实现重金属离子跨膜转运的蛋白质[23]，主要参与植物细胞液泡的区隔化以及重金属铅（Pd）、镉（Cd）、锌（Zn）的转运，除此之外还推测其参与植物木质部中的重金属离子的卸载等。在水稻中，OsHMA2干扰水稻的顶叶分布，导致锌和镉向幼苗的转运减少，因此OsHMA2在水稻木质部锌、镉的装载过程中起一定的作用，并参与了这些金属在水稻根与茎之间的转运[24]。

2.3.3

CTR蛋白家族。抗氧化蛋白家族（CTR）是植物抗氧化作用的重要蛋白之一，其往往为伴侣蛋白，参与游离形式的金属离子与重金属ATP酶的接触。研究发现，AtATX1是拟南芥中的一种Cu伴侣蛋白，其介导细胞内的Cu运输，Cu2+被AtATX1传送至AtHMA5从而完成对枝条的解毒[25]。OsATX1是水稻中发现的一种Cu伴侣蛋白，其可以将Cu递送至重金属P1B-ATP酶以用于Cu的运输和分配，并且在促进水稻中根—芽Cu转运和从老叶到发育中组织的Cu重新分布中起到重要的作用;与此同时，在Cd敏感的酵母突变体△ycf1中异源表达OsATX1结果增加了对Cd的耐受性并降低了其在酵母细胞中的浓度，所以，Cd的外排还可能存在特异性的质膜局部转运蛋白，OsATX1的过度表达可能通过这些转运蛋白增加Cd的外排，从而提高对Cd的耐受性[26]。

3 重金屬污染治理及植物修复作用

土壤重金属污染具有隐蔽性、长期性和不可逆性的特点，其治理是一个世界性的难题。目前，重金属的防治主要有物理修复法、化学修复法和生物修复法。物理修复是指利用电流或电压将土壤中的重金属颗粒转移或吸收出来，该方法治理彻底，但是不利于对大面积土壤进行修复治理，而且该方法往往会破坏当地生态系统，需要处理大量的危险废物。化学修复是指向土壤中投入改良剂，利用对土壤中重金属的吸附、沉淀等作用而降低或消除重金属的生物有效性[27]，该方法简单易行，但技术手段费时、昂贵且并不是永久的修复方法。生物修复是指植物可以通过吸收、消减、富集、转化等方法来减少土壤中的重金属，从而对土壤起到改良的作用，与其他修复方法相比，生物修复具有投资少、效率高、不给环境造成二次污染的特点，该修复方法是一项既环保又便宜的“绿色”技术，具有巨大的潜力[28]。

生物修复是目前最常用的土壤重金属的修复方法，如小白菜、牡丹等植物可通过液泡聚集Cu2+等机理缓解铜毒害[29];蓖麻不属于Pd、Zn的超富集植物，但其叶片中富含大量的谷胱甘肽，且生物量大，可用于铅锌污染土壤植物修复以及能源化利用[30]，与此同时，发现蓖麻对重金属Cd的耐受性强，可用于土壤中的Cd污染修复[31];而三叶鬼针草具有较高的富集转运系数和修复效率，也可作为Cd污染土壤的修复植物之一[32]。

4 展望

虽然重金属是自然存在的化合物，但在不同的环境基质中大量引入重金属，对人类和生态系统的健康造成严重威胁。近年来，随着我国工业和农业的发展，土壤重金属污染问题在逐年恶化，这使我国的植物以及农作物的安全面临着极大挑战，所以减少重金属污染是改良土壤的首要任务，这需要引起人们的广泛关注和重视。一方面，要在源头控制重金属的排放量，减少工业的废品排放量以及农业的药品排放量;另一方面，要在利用已有的土壤重金属改良技术的同时，积极发现和研究更多经济有效的土壤改良方法，从而达到兼顾生态效益和经济效益的目的。

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