海南五指山国家级自然保护区鸟兽多样性研究

李佳灵 周铜磊 黄 翔 黄良鸿 刘 辉*

(1.海南大学生态与环境学院，海口，570228；2.海南五指山国家级自然保护区管理局，五指山，572299；3.海南大学林学院，海口，570228)

自然保护区中的兽类和鸟类等野生生物多样性是衡量保护成效的重要指标[1]。近年来，随着数码相机拍照技术的发展和隐蔽性较强物种监测的需要，红外相机技术逐渐成为研究野生动物多样性的常规技术[2]；包括用于拍摄和监测鸟类与兽类的群落结构、分布状况以及行为学研究[3-6]，探查、预测野生动物种群数量及种群动态[7-9]，并在监测濒危物种和野生生物多样性发挥着至关重要的作用[10]。传统的样线法、捕获法和询问法等调查方法受地形、天气和植被类型的影响很难观察动物的实体，并要求有丰富的野外经验，具有较大的局限性，操作难度较强；而红外相机技术具有干扰小、发现活动隐蔽物种、准确监测和记录等优点，十分适合调查野生动物[10-12]。

红外相机技术在不同气候条件下得到了广泛的应用。李斌强等在云南巍山清华绿孔雀(Pavomuticus)自然保护区运用红外相机技术开展了鸟兽多样性研究，那春子等利用该技术在大兴安岭呼中自然保护区开展了兽类多样性研究，均为保护区保护野生动物提供了数据支持，加快了保护区建设和野生动物的保护进程[13-14]。

五指山保护区作为海南岛海拔最高处，保护区优良的气候环境孕育了种类繁多的野生动植物，据不完全统计，五指山地区现有野生维管植物种类2 146种，陆栖脊椎野生动物289种，是我国为数不多的全国35个生物多样性优先保护区之一[15]。本研究利用红外相机技术在保护区内进行兽类和鸟类生物多样性监测，目的是：(1)五指山是海南省最可能存在云豹(Neofelisnebulosa)、黑熊(Ursusthibetanus)等顶级物种孑余种群的区域，本研究尝试证实存在与否；(2)与保护区成立初期对比，了解资源本底和物种变化情况；(3)尝试在岛屿型热带雨林生态系统中进行应用，建立覆盖全域的系统监测网络。

1 研究区域概况

海南省五指山国家级自然保护区位于海南岛琼中县和五指山市内(109°39′—109°47′E，18°49′—18°59′N)，属于天然林生态系统，原始林保存程度较高，自然保护区总面积13 435.9 hm2。保护区的海拔梯度跨越较大，其主峰最高处海拔达1 867 m，为西南-东北走向。整个保护区属于热带海洋季风气候，年平均温度为20.5—22 ℃，年平均降水量为2 307.9—2 488.3 mm。植被丰富、区系复杂多样，主要有热带沟谷雨林、热带低地雨林、热带山地雨林、热带山顶灌丛和次生热带雨林等。五指山保护区的动物种类繁多，其中国家I级重点保护野生动物6种、Ⅱ级重点保护野生动物38种，许多生物种属为五指山区所独有，如海南山鹧鸪(Arborophilaardens)、海南新毛猬(Neohylomyshainanensis)等。在五指山保护区中还记载有云豹和黑熊等顶级捕食者活动的迹象。

2 研究方法

2.1 相机布设

借助地理信息系统(ArcGIS 9.3)将五指山国家级保护区划分为172个1 km×1 km的公里网格，按照“寻找旗舰物种、兼顾海拔梯度和保护分区”的原则从中选取50个监测点进行红外相机的布设，根据实际情况进行调整后共布设红外相机 50 台(图1)。将相机放置于公里网格中动物出现率较高的区域(兽道、水源、采食点或动物活动痕迹较多区域)。红外相机与所要拍摄的动物通道中心点相距 3—5 m，拍照水平线比动物通道所在平面高35—50 cm，相机镜头与地面平行或呈<5°的俯视角，避免相机镜头反光。相机布设后对该相机位点的相机进行编号，并记录相机编号、GPS 点、布设时间、布设人，以及对应的样线监测和红外相机架设点微生境监测数据，建立数据档案。红外相机每隔2个月进行数据储存卡的更换。

图1 五指山红外相机布设位点(功能分区)Fig.1 The camera trapping sites in Wuzhishan National Nature Reserve

相机模式选择拍照加视频，即连续拍3张照片并录制一段10 s的视频，连续2次拍照的时间间隔为0 s，采用24 h全天候监测。图像尺寸为12 MP×5 MP，视频尺寸为1 080 P×720 P，灵敏度为中。相机拍摄的照片用于物种鉴定，视频用于动物行为学研究和物种鉴定。

2.2 数据分析

在完成监测回收数据时，对每一台相机图片或视频进行筛选，删除非动物触发造成误拍的影像。相机日为1个点1台红外相机拍摄1 d。对同一台相机在同一地点拍摄的同一物种照片或时间间隔小于30 min的连续照片算作1张独立有效照片。用拍摄的动物独立有效照片计算动物的物种数及物种丰富度。通常使用相对丰富度指数RAI来表示物种丰富度，即拍摄的各物种的独立有效照片数占拍摄的物种总独立有效照片数的百分比[16]。

(1)相对丰富度(RAI)

式中Ni为各物种的独立有效照片数；N为物种的总独立有效照片数。

(2)拍摄率(CR)

CR=(Ni×100)/T

式中T为相机日。

用拍摄率来代表动物的相对多度，比较不同动物出现的频度[17]，以此来体现不同海拔梯度动物多样性水平指标。

3 结果

3.1 物种组成和相对丰富度(RAI)

2018年2月—2019年4月，利用红外相机调查了海南省五指山国家级自然保护区动物多样性资源。累计监测8 257个相机日，拍摄独立有效照片1 024张。经鉴定，保护区内共发现到野生鸟兽34种：鸟类18种，隶属6目10科，其中鸡形目(Galliformes)1科3种，鸽形目(Columbiformes)1科2种，鹳形目(Ciconiiformes)1科1种，隼形目(Falconiformes)1科2种，雀形目(Passeriformes)5科8种，鹃形目(Cuculiformes)1科2种；兽类16种，隶属6目10科，其中偶蹄目(Artiodactyla)2科2种，啮齿目(Rodentia)2科6种，灵长目(Primates)1科1种，树鼩目(Scandentia)1科1种，食肉目(Carnivora)3科5种，鼩鼱目(Soricomorpha)1科1种。

其中兽类独立有效照片590张，独立有效照片最多的兽类物种为针毛鼠(Niviventerfulvescens)(220张)，相对丰富度最高的兽类物种为针毛鼠(21.48%)，相对丰富度最低的物种为倭松鼠(Tamiopsmaritimus)(0.10%)、小泡巨鼠(Leopoldamysedwardsi)(0.10%)、黄腹鼬(Mustelakathiah)(0.10%)和大臭鼩(Suncusmurinus)(0.10%)；鸟类独立有效照片434张，独立有效照片最多的鸟类物种为白鹇(Lophuranycthemera)(265张)，相对丰富度最高的鸟类物种为白鹇(25.88%)，相对丰富度最低的物种为山斑鸠(Streptopeliaorientalis)(0.10%)、树鹨(Anthushodgsoni)(0.10%)、山鹨(Anthussylvanus)(0.10%)、乌灰鸫(Turduscardis)(0.10%)、紫啸鸫(Myophonuscaeruleus)(0.10%)、大绿嘴地鹃(Phaenicophaeustristis)(0.10%)和噪鹃(Eudynamysscolopaceus)(0.10%)(表1)。兽类独立有效照片高于鸟类独立有效照片。

国家I级保护动物1种，为海南山鹧鸪；国家Ⅱ级保护动物有6种，分别为白鹇、猕猴(Macacamulatta)、小灵猫(Viverriculaindica)、原鸡(Gallusgallus)、普通鵟(Buteobuteo)和凤头鹰(Accipitertrivirgatus)。在世界自然保护联盟红色名录中被评估为“易危(VU)”的动物有3种，分别为赤腹松鼠(Callosciuruserythraeus)、海南山鹧鸪和笔尾树鼠(Chiropodomysgliroides)；“未予评估(NE)”的动物为小灵猫；其余物种均为“无危(LC)”级别。五指山保护区中“无危”级别的物种约占所有物种的84%，表明了保护区中物种总体的濒危程度较低。

表1 五指山国家级自然保护区物种名录和相对丰富度

Tab.1 Species list and RAI in Wuzhishan National Nature Reserve

续表1

续表1

Ⅰ：国家Ⅰ级保护动物 national first class protected animal；Ⅱ：国家Ⅱ级保护动物 national second class protected animal；EN：濒危 endangered；VU：易危 vulnerable；LC：无危 least Concern；NE：未予评估 not evaluated

3.2 独立有效照片的比较

动物在不同的季节活跃程度和生活习性存在着一定的差别，其在不同的月份被红外相机拍摄的独立有效照片数量也不同。动物在12月被拍摄到的独立有效照片最多，达到148张；在6月被拍摄到的独立有效照片最少，共5张。动物在秋季拍摄到的独立有效照片最多，共463张；在夏季的独立有效照片最少，共59张。动物春夏的独立有效照片数量低于秋冬两季的独立有效照片数量(图2)。

3.3 不同海拔拍摄率的比较

不同的动物适宜的海拔高度不同，其在不同海拔的分布和习性存在较大的差异，因此不同海拔的独立有效照片不同，其不同海拔的拍摄率也不同。在海拔400—800 m，红外相机拍摄到的独立有效照片最多(527张)，其次是海拔800—1 200 m(303张)和海拔1 200—1 600 m(147张)，最少的是海拔0—400 m(47张)。各个海拔梯度之间的差异显著(χ2=19.638，df=3，P<0.001)，400—800 m海拔的拍摄率(23.217%)显著高于其他海拔梯度。较高海拔(1 200—1 600 m)的拍摄率为7.20%，中高海拔(800—1 200 m)拍摄率为13.65%，低海拔(0—400 m)的拍摄率最低为2.73%(表2)。

图2 季节独立有效照片Fig.2 Seasonal independent effective photo

表2 不同海拔红外相机拍摄率

Tab.2 The photographic rates of infra-red camera at different elevation

4 讨论

自然保护区作为我国生物多样性保护的重点组成单位，在保护区中进行生物多样性资源调查和长期监测是必不可少的，这也为保护区执行合理的保护措施和进行适当的开发提供科学的数据支持。海南五指山国家级自然保护区二峰为海南岛海拔最高峰，森林资源丰富，地形复杂，生境保存较完整，传统的调查方法需要耗费较大的资源才能获得数据。因此在五指山保护区利用红外相机进行生物资源多样性十分必要。所以，应该在面积较大、生境保存较完整的保护区中推广使用红外相机进行生物资源的调查，促进野生动物资源本底调查和编目，这与肖治术等的研究结论相似[18]。

传统的地面调查往往根据动物痕迹(足迹、食痕等)判断动物物种来源和相对多度，调查人员需要丰富的野外经验，调查期间耗费较大的人力和物资，具有一定的不准确性和主观性。红外相机技术则能更为直观地获得野生动物物种、性别、年龄及活动节律，对动物干扰小，隐蔽性强[11-12]。并且，近年来基于大数据的人工智能技术使得自动识别物种及个体鉴定成为可能，在提高精确度的同时，也大大降低了人力等方面的成本[19]。因此，红外相机技术被广泛运用。

本次基于红外相机的系统调查时海南省首次大规模使用该技术对保护区野生动物资源进行科学调研，系统地检测了海南五指山国家级自然保护区野生生物多样性资源，并拍摄了大量的野生生物照片和视频。根据寿振黄等的《海南岛的兽类调查》记载，海南中部山区分布有云豹、黑熊、赤麂(Muntiacusmuntjaknigripes)、野猪(Susscrofachirodonta)等中大型野生动物[20]。2017年4月，在保护区的水满管护站疑似发现亚种黑熊活动痕迹，而海南省最后的云豹种群也被认为只可能存在于五指山，但本次调查中没有拍摄到云豹和黑熊，并且除了野猪和赤麂也未拍摄到其他较大型兽类。另外，本次红外相机调查也没能监测到在本地区较为常见的圆鼻巨蜥(Varanussalvator)和蟒(Pythonbivittatus)，主要原因可能是红外照相机覆盖不全面，无法进行全方位的监测或相机位置布局不合理；同时人类的过度干扰导致数量稀少难以拍摄也可能是一个重要因素，这与施小刚等的研究结果相似[21]。因此，保护区应增加红外相机的数量，达到2台/km2的密度，以最大程度全面覆盖五指山保护区；也可以根据动物的生境类型和生活习性重新调整红外相机的位置，如兽道、体型、家域和活动地点，更好地监测保护区中的生物资源，并进行长久的监测记录。中小型动物的大范围、多数量的分布在保护区内，也反映了保护区内的食物链缺乏顶级捕食者的调控，应加大保护区对顶级捕食者的保护力度，从而增加生态系统的稳定性[22]。

白鹇、赤腹松鼠和针毛鼠在五指山自然保护区数量多，分布广。白鹇的相对丰富度达到25.88%，说明白鹇在五指山保护区的种群数量较大，并广泛分布。根据高育仁等的研究结论，海南省的白鹇亚种的数量有减少并在我国已经处于渐危的级别[23]。因此，五指山保护区的白鹇可作为一个重点保护单元，加大保护力度，将白鹇和海南山鹧鸪发展为旗舰物种。五指山保护区的红外相机固定在离地面1—1.5 m的高度上，镜头主要捕捉地面上动物活动的场景，对鸟类的记录要小于保护区中鸟类真实数据，这与李佳等的研究结论相似[24]，鸟类的独立有效照片数量较兽类少约26.4%。利用红外相机调查生物多样性时，可根据调查的具体情况适当地运用传统调查方法弥补红外相机的不足。

五指山动物活跃季节与贾晓东等在秦岭的研究结论不一致，本区域动物在秋冬两季的独立有效照片高于春夏两季，可见保护区中的动物在秋冬两季处于活跃状态[25]。其原因一方面可能由于五指山保护区属于热带季风雨林，春季相对干旱，食物资源匮乏，夏季天气情况恶劣，温度较高，而秋冬两季温度适宜，食物丰富，动物进行求偶交配活动，其活跃程度较高，当然，这一结论仍需进一步探索。海拔400—800 m的拍摄率显著高于其他海拔梯度，可能是生物对该海拔梯度的适应性较高，所以在该梯度中大量分布。生物对不同的海拔高度所产生的不同气候产生了不同的适应，并分布在适宜的海拔梯度中，这与李广良等对不同海拔拍摄率分析的结论相似[26]。从表2中的数据可以看出低海拔的独立有效照片数量较少，可能是红外相机布局不合理或者人类活动影响，迫使动物向高海拔地带迁徙，这与谢冰等的研究结果相似[27]。

在调查期间，红外相机于核心区和缓冲区拍摄到了人类、水牛和黄牛活动的照片，对保护区生境产生了较大程度的影响，并对野生生物产生了较大的威胁。应该加强对保护区的管理工作，改善保护区的管理方式，限制人员进山，并对附近村民进行环境保护主题教育以及相关法律法规的普及[28]。红外相机技术为野生生物资源的长期持续不间断调查提供了便利的方式，并且源源不断地提供准确、有效、真实的数据信息，使科学研究顺利进行，并提高了研究成果的真实性。五指山保护区内的红外相机仍在监测中，并且保护区正在增加红外相机的数量，逐步构建覆盖保护区的监测网络，加大抽样强度和保护力度，使保护区进一步的了解保护区内生物资源及人为干扰情况，从而制定更加科学合理的保护措施。

致谢：感谢海南五指山国家级保护区管理局领导对本项目的大力支持，对野外工作中辛勤付出的各站点护林员表示由衷的感谢。