丛枝菌根真菌对玉米抗逆性增效机制的研究进展

杨帆 曹涵铭 陈园园

摘要    丛枝菌根真菌是土壤中重要的生物成员之一。在菌根根际，各种菌群不断产生相互作用，AMF在其中的作用是抑制病原菌、促进有益菌的生长。近年来研究的热点是关于应用菌根真菌诱导植物的抗病性。本文总结了AMF提高玉米抗逆性的作用机制，并讨论了当前该领域研究存在的难题以及今后的展望，旨在为探讨提高玉米的抗逆性策略与途径提供参考。

关键词    丛枝菌根真菌;玉米;抗逆性;增效机制

中图分类号    S513        文献标识码    A

文章編号   1007-5739（2019）14-0008-03

Abstract    Arbuscular mycorrhizal fungi（AMF） is one of the important biological members in the soil.In the rhizosphere of the mycorrhiza，various floras interact continuously，and AMF plays a role in inhibiting pathogenic bacteria and promoting the growth of beneficial bacteria.Using mycorrhizal fungi to induce plant disease resistance is a hot topic in recent years.This paper summarized the mechanism of AMF improvement of maize stress resistance，and discussed the current problems in the field and future prospects，in order to provide a reference for exploring strategies and ways to improve maize stress resistance.

Key words    arbuscular mycorrhizal fungi;maize;stress resistance;synergistic mechanism

丛枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）是自然界分布最广泛的一类植物共生真菌，能与大部分高等植物的根系形成共生关系，菌丝可以增加植物根部的吸收面积，促进植物对养分、水分以及矿质元素N、P等的吸收[1]，接种AMF可以有效提高作物的株高及生物量，改善根际土壤理化性质，通过调节作物气孔开度、水势来增强作物的生长发育[2-3]。

我国是农业生产大国，每年的化肥和其他废弃物对农田产生的污染使农作物产量受到抑制。玉米作为世界上主要的三大饲料与粮食作物之一，在人们的生产生活中具有重要地位。利用丛枝菌根真菌能提高其对土壤或肥料中养分的利用，促进生长发育，提高抗性，从而达到高产。本文总结了AMF对玉米的抗性机制方面的相关研究，旨在为之后与当前的工作提供参考。

1    AMF提高玉米抗旱性的机制

1.1    提高对水分、养分的吸收利用

AMF能与大多数植物形成共生体，从而提高宿主植物抗旱性。许多研究证实了AMF能够改善水分状况，促进植物更好地吸收利用水分及养分，增强抗旱性[4-7]。AMF的根外菌丝可在土壤中形成强大的菌丝网络，外部菌丝在吸收土壤中的水分后，将其运输到菌根至外体皮层，增加宿主植物对水分的吸收[8]。AMF可显著提高植物吸收养分的能力，尤其是促进磷元素的吸收，有利于叶绿素含量和光合效率的提高，促进植物的生长[9]。具有磷酸酶活性的根内活性菌丝直接参与林木磷素等营养物质的交换，使丛枝菌根真菌发挥作用，证明了土壤中存在较大比例的活性菌丝和功能菌丝是促进宿主生物量积累及抗旱的关键[10]。

1.2    接种AMF促进水孔蛋白基因表达

可通过接种AMF诱导玉米根部来增加自身水孔蛋白基因表达，调节水分子顺水势梯度的被动运输，提高根系导水性[11]，菌根真菌在干旱胁迫时加快了植株复水速率、叶片鲜重含水量[12]。在干旱胁迫时，使植株地上部及地下部根系生长量下降，植株形态发育受到抑制，接种菌根真菌提高了土壤磷的有效利用率，减轻水分胁迫抑制植株生长的程度[4]。

1.3    调节渗透调节物质

通过真菌组织的直接吸收作用，植株可溶性糖、植株叶片脯氨酸、可溶性蛋白质等渗透调节物质含量的有效增加，可间接促进细胞渗透势的降低，阻止细胞脱水，使外界水分进入细胞内，但前提是与外界保持有利的水势差，使得植物细胞生长、气孔开张和光合作用等一系列生理作用得以维持[13]。

1.4    提高保护酶活性及调节气孔开度

在干旱环境下，AMF可以诱导植株气孔关闭，调节抗氧化系统，提高叶片保护酶活性，从而减轻过氧化对叶片膜脂的伤害，提升植物的抗氧化和保水性来达到抗旱的功效[14]。

2    AMF提高玉米抗盐碱的机制

随着全球环境的不断恶化，土壤盐渍化不断加剧，土壤盐分中的钠离子和氯离子对作物产生毒害，抑制了作物的生长发育。而高盐胁迫下接种摩西球囊霉（Glomus mosseae）可以显著提高作物的根长、干物质重和株高，也明显增加了各种渗透调节物质，促进盐胁迫下幼苗的生长，提高作物的耐盐能力[15]。在模拟盐渍胁迫条件下，在同一NaCl水平下接种AMF的玉米干重均高于未接种处理的玉米干重[16]。在盐胁迫下接种摩西球囊霉，其和外源水杨酸（SA）协调作用可以显著提高叶片SOD、POD、CAT活性，促进植株生长，提高植物耐盐性[17]，而AMF与根围促生细菌（PGPR）之间的协同作用使植物的营养生长得到改善，增加生物多样性，修复土壤，提高环境安全性[18]。

2.1    提高根系活力

盐胁迫会抑制玉米根系活力，而接种AMF会增加玉米根系伤流量，提高玉米根系活力，有利于根系吸收利用土壤中的水分、养分及矿质元素，增加对盐胁迫的抵抗能力[16]。

2.2    提高SOD、POD、CAT活性和抗氧化剂含量

植物菌根化显著提高了盐碱胁迫下植物叶片抗氧化酶（SOD、POD、CAT）的活性，接种摩西球囊霉后提高了植物叶片抗氧化剂（抗坏血酸）的含量，促进植物的生长及对氮、磷的吸收，增强植物抗氧化系统的反应，减缓钠离子和氯离子毒害，降低氧化脅迫造成的伤害，提高其抗盐碱性[19]。

2.3    改善土壤理化性质

AM真菌可促进植物吸收利用更多的养分、水分，增加植物根系周围的土壤有机质含量，同时AM真菌分泌产生的球囊霉素可以使一些小的土壤颗粒黏结缠绕成大的土壤团聚体，减少土壤中营养元素的流失，保持良好的通气透水状况，调节土壤pH值，改善土壤的理化状况，提高土壤质量[20]。

3    AMF增强玉米抗病性的机制

自从1968年Safir首次发现摩西球囊霉可以减少Pyr-enochae taterrestris 对洋葱根系的侵染，减轻根系红腐病的危害，此后不断出现关于丛枝菌根真菌与各类作物真菌性、细菌性、线虫危害相互关系的报告。大多数报道指出，想要提高植物抗性，从而减轻病害危害，需预先接种AM菌[21-22]，尤其是对某些土传病原真菌、线虫和细菌病害。

3.1    改善植物营养

丛枝菌根真菌与植物共生可以增加植物根部的吸收面积，增加对矿质营养特别是对磷元素的吸收，因而能促进植物地上部和根部的吸收，同时还能提高植物对土传病害及线虫的抵抗性，增强植物抗逆境的能力。黄京华在对提高玉米纹枯病抗性的初步研究中指出，接种摩西球囊霉的玉米在遇到立枯丝核菌侵袭时发病慢且发病率始终明显低于未接种摩西球囊霉的玉米，接种玉米的纹枯病发病程度也较轻，主要是由于玉米接种摩西球囊霉后生物量增加，且地上部生物量增加更明显，促进了玉米的营养生长，提高了其对纹枯病的抗性，病害减轻[23]。

3.2    竞争作用

AM菌属于异养生物，需从寄主植物中获取碳素营养，可与病菌竞争对碳的吸收从而使病菌之后难以感染根系，抑制病菌生长繁殖[24]。

3.3    保护性酶活性提高

接种菌根真菌可提高木质素和HRGP含量，使其发生木质化作用，使根系细胞壁加厚，形成阻挡病原菌的屏障，诱导宿主植物产生各种植物激素、植物保护素等次生代谢物，同时植物体在受到病原菌的侵染后诱发膜脂过氧化，产生大量超氧自由基，而在接种菌根真菌后植物根系的超氧化歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）等保护性酶活性得到提高，可以清除超氧自由基，保护细胞[21，25]。唐  明等研究指出，丛枝菌根真菌还可以在病原菌侵染杨树时诱导寄主产生大量几丁质酶、 β-1，3-葡聚糖酶，诱导杨树产生二次防卫反应，提高杨树对溃疡病的抗性[26]。

4    菌根真菌对玉米抗重金属的机制

土壤重金属污染已经成为全球关注的问题，而农田污染一般为多种重金属复合污染。重金属污染影响了菌根真菌的多样性，而土著菌根真菌有较强的抗金属性，对污染的环境有一定的适应性，从而对重金属土壤表现出一定的抗性，有利于宿主植物的生长。

4.1    细胞外机制

菌根生长可以增加根系对养分和水分的吸收面积，分布的大量菌丝体可以减轻重金属的生物可利用性。AMF共生能提高玉米叶片脯氨酸含量，改善宿主植物的解毒功能，菌丝体细胞壁中的几丁质、纤维素衍生物与重金属结合，其中的一些官能团带负电荷，可以将带正电荷的重金属离子吸附固定在细胞壁上，阻止重金属进入真菌细菌[27]。菌根侵染显著改善磷素营养，在不施加Zn时促进Zn向地上部运输，施加Zn时降低地上部Zn浓度[28]。接种菌根真菌可以改善植物根围的微生物区系，刺激对土传病原物有拮抗作用的微生物活性，使部分有益微生物数量增加，降低重金属的生物活性[29-30]。AM真菌还能调节土壤pH值，通过对土壤pH值的调节能显著影响重金属离子活性，降低植物对重金属的吸收，间接提高宿主植物抗金属性[31]。根外菌丝的过滤机制和螯合作用，有利于根系AMF菌丝与重金属离子的结合，使植物在重金属胁迫下更好的生存[32]。

4.2    细胞内机制

在重金属胁迫时外生菌根真菌可以诱导超氧化歧化酶（SOD）活性增强，除了络合固持机制外，可以通过分泌抗氧化胁迫的酶类物质减轻重金属生理毒害，在不同重金属污染环境中，菌根真菌可能通过编码不同的金属硫蛋白（MTs）与金属离子形成螯合物，有针对地解除重金属的毒害，金属胁迫引起活性自由基（ROS）时，其去氧化的硫醇基团还能保护细胞免受氧化胁迫的损伤[24]。同时，接种菌根真菌有利于增加磷酸酶活性，随着活性增加，一些衰老菌丝内的磷酸氢根离子释放而与金属离子以一定比例沉淀下来，有利于对毒性的解除[33]。

5    展望

菌根真菌作为陆地生态系统的主要成员，发挥多种生理生态作用，调控和占据多种生态位。与玉米共生可以影响其生长发育，从而影响玉米的产量、效益。随着全球环境的不断恶化，农田盐渍化、干旱、病虫害及重金属污染等越来越成为限制玉米产量和品质的重要问题。因此，深入了解AM真菌对玉米抗逆性增效机制具有重要意义[34]。AM真菌可以提高玉米等植物的抗逆性，但是由于AM真菌无法纯培养，难以通过生理代谢试验来研究其提高植物抗逆性的分子和生理机制。同时，目前大部分试验研究都是针对单因子胁迫下AM真菌对植物抗逆性的影响，指标侧重点和试验材料不同，得出的结论通常存在较大差异。此外，单因子试验研究对实际生产中各种复杂逆境的指导意义有很大的限制[29]。

AM真菌资源丰富，种类繁多，生物学特性各异，生态适应性较强，在作物栽培种植方面有很大影响，未来对于菌种的分类研究需要加强，有必要建立AM真菌-植物-逆境数据库，来选取在不同植物、不同逆境下最适的菌种，扩大AM真菌的实际应用范围，利用分子生物学技术构建高效基因工程菌也是之后的研究方向之一。总之，丛枝菌根真菌对玉米的抗逆性及增产机制研究值得更多的关注，将会取得更大的发展。

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