穴居啮齿动物震动信号的意义及研究展望

张飞宇， 周建伟， 花立民

(甘肃农业大学草业学院， 草业生态系统教育部重点实验室， 兰州730070)

动物通讯指动物个体间信息传递并能导致信息的共享，这种信息传递具有生存的适应意义。通讯信号代表着一系列复杂的生物信息，如求偶、警戒、敌对等(卫万荣等，2016)。因此，通讯信号是动物生命活动最重要的表现形式之一，充分体现在维持社群结构、协同捕食、逃避敌害及繁衍后代等方面(Francescoli & Carlos，1998；Laceyetal.，2010)。动物通讯具有多种模式，包括声音、视觉、触觉、化学和震动等，其中震动通讯是一种比较特殊的交流方式(Partan & Marler，1999)，即动物通过敲击环境基质产生震动信号，进而实现个体或社群间的信息联系(Bradbury & Vehrencamp，2012)。

具有震动通讯功能的动物很多。在节肢动物门Arthropoda中，超过23万种物种使用震动信号实现领域保护、竞争、屈服、交配和躲避天敌等多种信息传递(Hill，2009；Cocroftetal.，2015)。震动信号在爬行动物中也有发现，如雄性变色龙Chamaeleocalyptratus敲击树枝发出震动信号寻求配偶(Barnett，1999)。哺乳动物中，非洲象Loxodontaafricana通过接受地表和空气的震动，来了解并告知同伴百里外的水源、天敌等情况(Cocroftetal.，2015)；维基尼亚鹿Odocoileusvirginianus和尤氏大袋鼠Macropuseugenii遇到捕食者时会跺脚产生震动信号以警告同类(Blumsteinetal.，2000)。小型哺乳动物中，震动信号也被普遍使用，特别是视觉或听觉退化的物种，它们通常会敲击土壤传播震动信号(Cooperetal.，1993；Hill，2009)。穴居啮齿动物大部分营地下生活，建造了复杂的洞道系统用于觅食、繁殖、避敌等(Nevo，2007)。这些穴居啮齿动物虽然保留了一定的视觉和听觉能力，但在黑暗的洞道中，视觉信号传递非常有限(Francescoli & Carlos，1998；Laceyetal.，2010)。声音信号由于声波能量低，且曲折、松软的洞道环境会反射和吸收大部分声波。声音信号在相隔的洞道间传递几乎是不可能的(Randall & King，2001)。因此，穴居啮齿动物在长期演化中，部分物种会敲击洞道顶端或侧壁的土壤产生震动信号，进而传播到相邻或较远的洞道实现信息交流，特别是独居型穴居啮齿动物(Narinsetal.，1992；Cooperetal.，1993；Mason & Narins，2001)。

栖息环境的复杂性增加了穴居啮齿动物震动信号的解读难度，目前国内外关于穴居啮齿动物震动信号的研究和报道相对较少。穴居啮齿动物在陆地生态系统中具有重要的功能，研究震动信号对于了解其物种进化、种群动态等具有重要作用(刘锦上等，2011)。因此，本文在查阅国内外研究文献的基础上，对穴居啮齿动物震动信号的研究现状进行综述，总结现有的科研成果并分析了震动信号研究面临的挑战，同时展望未来的研究方向及其应用。

1 具有震动通讯的穴居啮齿动物种类及其分布

穴居啮齿动物主要包括更格卢鼠科Heteromyidae、仓鼠科Cricetidae、松鼠科Sciuridae、滨鼠科Bathyergidae、栉鼠科Ctenomyidea、竹鼠科Rhizomyidae等物种，广泛分布于除大洋洲和南极洲外的世界各地的草原、农田及森林(卫万荣等，2016)。埃氏小鼹形鼹鼠Spalaxehrenbergi是世界上第一个记录到使用震动信号进行种内交流的穴居啮齿动物(Radoetal.，1987)。目前发现使用震动信号交流的穴居啮齿动物有7科23种(表1)。分别为滨鼠科、仓鼠科、鼹形鼠科Spalacidae、刺豚鼠科Dasyproctidae、更格卢鼠科、鼠科Muridae、松鼠科，其中，滨鼠科和更格卢鼠科使用震动信号交流的物种最多，研究也较为详细。依据其社会性分为独居型和群居型2种。在地理分布上，这些穴居啮齿动物在世界各地都有发现，其中非洲具有震动信号的穴居啮齿动物种类最多(Wilson & Reeder，2005)。

2 穴居啮齿动物震动信号的作用

2.1 保护领域

自然界多数动物有很强的领域保护意识，穴居啮齿动物也不例外(Mason & Narins，2001)。与大型动物通过争斗保护其领域或侵占同类领域方式有所不同，一些穴居啮齿动物为避免争斗受伤，演化出一种独特的竞争行为，即通过土壤传递震动信号表达各自实力从而避免双方受伤(Giannonietal.，1997；Radkaetal.，2013)。Randall(1997)发现穴居啮齿动物在采食和挖掘过程中，为保护领域，会不断敲击洞壁产生震动信号表明领域范围或进行领域防御。现有研究发现，存在这种领域保护行为的穴居啮齿动物共有5科14种(表1)。

2.2 求偶

独居型穴居啮齿动物非繁殖期生活在各自的穴居系统中，彼此相隔，很少遇到(Nevo，2007)。但在繁殖期，独居型穴居啮齿动物使用震动信号交流来确定异性的位置，增加相遇的可能性和确定对方是否接受交配(Radoetal.，1987)。繁殖期穴居啮齿动物震动信号根据发生时间主要分为交配前和交配后2种。交配前信号主要存在于雌雄间或雄性个体之间：一是告知对方自己的个体信息，如体况、位置等(Bourke，1991；Hethetal.，2010)；二是有些穴居啮齿动物雌雄个体间传达自己的“血统”，防止近亲繁殖(Randall，1989)；三是告知对方自己是否进入最适交配阶段(Agrenetal.，1989)；四是雄性个体之间为争夺配偶告知对方自己的体况信息，用来表达竞争优势(Agrenetal.，1989；Blumsteinetal.，2000)。交配后发出震动信号主要是警告、驱逐对方拒绝再次交配(Daly & Daly，1975)。繁殖期利用震动信号进行交流的穴居啮齿动物共有4科15种(表1)。

2.3 躲避天敌

穴居啮齿动物主要通过生理和行为上的进化以降低被捕食的概率。Skliba等(2008)研究霜鼠Heliophobiusargenteocinereus时发现，它们会感知来自地表的震动而进入更深的巢区以躲避天敌。Randall等(1997，2000)在研究旗尾更格卢鼠Dipodomysspectabilis和大沙鼠Rhombomysopimus时发现，它们都可以利用捕食者接近时产生的震动信号来评估不同类型捕食者所构成的风险，并通过不同类型叫声和足部敲击的方式通知同类或警告天敌。例如，当1条不能进入大沙鼠洞穴的俄罗斯猎狼犬Canislupus接近时，大沙鼠多在洞穴外敲击产生警报信号；但是当1条可以进入大沙鼠洞穴的沙蟒Erixmiliaris接近时，大沙鼠更多在洞穴内发出警报信号(Randalletal.，2000)；当松蛇Pituophismelanoleucus存在时，旗尾更格卢鼠也会发出不同类型的警报信号(Randall & Matocq，1997)。这种警报信号既可作为种内的警报信号，又可告知捕食者自己的警觉和身体状况。蛇可以通过其皮肤、肌肉和耳朵中的低频感受器来感知这些震动信号，不饿的蛇会远离这些震动信号，而饥饿的蛇会接近这些震动信号，但是敲击的次数会随着鼠和蛇的距离增加而降低或消失(Randall & Matocq，1997；Randalletal.，2000)。查阅文献发现，通过震动信号避敌的穴居啮齿动物有5科7种(表1)。

2.4 食物定位

穴居啮齿动物长期营地下生活，通过挖掘采食土壤中植物根、鳞茎等为食。许多情况下，穴居啮齿动物常常挖掘数百米的洞道，以收集足够的食物来维持正常的营养需要(苏建平，1992；Nevo，2007；Hethetal.，2010)。这种挖掘过程不仅会耗费大量的能量，有时会增加被捕食的风险(Vleck，1981；Kimchietal.，2005)。因此，穴居啮齿动物在寻找食物过程中不会盲目挖掘洞道消耗能量。研究发现食虫目Insectivora纳米比亚沙漠金鼹鼠Amblysomushottentotus把头埋入沙子中，利用沙漠中食物发出的震动信号来定位食物(Narinsetal.，1997)。穴居啮齿动物中，埃氏小鼹形鼹鼠可以利用自身产生的震动波作为回声定位来确定障碍物的大小和形状，估计地下障碍物的位置，在挖掘过程中巧妙利用最短的挖掘距离避开障碍物的影响(Kimchietal.，2005)，此研究结果暗示其可能应用震动信号定位地下食物，以最小的取食代价获得最大的取食收益。

3 震动信号的发生和接收部位

3.1 震动信号的发生部位

穴居啮齿动物在挖掘过程中都会产生震动信号，但在种内或者种间的交流中可能没有现实意义。只有使用特定身体部位敲击，并产生有规律的震动信号，才能被种内所理解。因此，敲击是穴居啮齿动物在土壤介质中传播震动信号最常用的方式(Hill，2009)。不同种类的穴居啮齿动物敲击的部位不同，所产生的信号特征也不相同。

目前在国内外研究中，穴居啮齿动物敲击部位主要包括足部、头部、吻端和牙齿等。具有敲击行为的23种穴居啮齿动物中，74%使用足部敲击，13%使用门齿敲击，使用头部、吻端和胸部敲击合计占13%。因此，足部是穴居啮齿动物制造震动信号最常用的部位。使用足部发出震动信号的穴居啮齿动物敲击的方式也不相同。岬鼠用2只后足在洞穴内交替敲打地面产生震动信号(Narinsetal.，1992；Bennett & Jarvis，2010)；旗尾更格卢鼠通过2只后足同时敲击产生震动信号(Randall & King，2001)；荒漠更格卢鼠Dipodomysdeserti仅使用1只足敲击产生震动信号(Randall，1993)。另外，有些穴居啮齿动物通过身体的其他部位产生震动信号。如法国田鼠Microtusduodecimcostatus、格氏田鼠Microtusgerbei、奇异鼹鼠Tachyoryctesdaemon使用牙齿敲击洞壁产生震动信号(Masonetal.，2010)；埃氏小鼹形鼹鼠、中华鼢鼠Eospalaxfontanierii分别使用头部、吻端敲击洞壁产生震动信号(Nevoetal.，1991，李金钢等，2001)。Radka等(2013)在室内试验时，发现雄性安哥拉隐鼠Cryptomysmechowi在与不熟悉的雄性相遇时，会使用胸部撞击塑料管壁，但是这个震动信号的生物学意义还有待验证。

3.2 震动信号的接受部位

穴居啮齿动物对发出的震动信号，必须通过有效途径来接收信息，才能做出正确的反应，如果错过正确信息或接收到不正确信息，可能会付出昂贵的代价，如失去交配机会、觅食困难以及被捕食等(Kimchietal.，2005)。因此，穴居啮齿动物进化出一系列接收震动信号的有效途径(Nevoetal.，1991)，主要分为听觉感知和躯体感知。

3.2.1 听觉感知震动信号被听觉系统感知有2种途径：一是空气传导，即震动信号通过固体介质传递到空气介质后产生声波经外耳道引起鼓膜震动，鼓膜把接收到的声音上传到内耳神经从而接收信号；二是骨传导，即震动信号通过颅骨、牙齿和牙床等作为“中转”，直接把震动信号传送到内耳神经(莫颖余，2018)。但是，第一种传递途径对于完全营地下生活的穴居啮齿动物不太适用。因为依靠空气传导的震动信号即使在理想的机械转换条件下，声音传输的效率也很低(Radoetal.，1989)。在现实情况下，自然环境中存在大量背景噪声，一些穴居啮齿动物外耳退化，增加了接收难度(Wilkinsetal.，1999)。这些因素都不利于完全营地下生活啮齿动物依靠空气传导途径接收震动信号。为补偿空气中声音传导和接收的限制，许多穴居啮齿动物都是通过骨传导方式接收震动信号。Rado等(1989)和Klauer等(1997)发现埃氏小鼹形鼹鼠利用脸颊和下颚紧贴洞壁，接收土壤介质传递的震动信号，然后通过骨传导方式将震动信号传递到内耳神经。

3.2.2 躯体感知动物接收信号通道的研究发现，躯体感知早于听觉感知。躯体感知独立于听觉系统(Hill，2009)。部分穴居啮齿动物通过躯体感知的途径接收震动信号(Nevoetal.，1991)。一般情况下，听觉系统用来接收震动较强和相对距离较近的震动信号；躯体感知则接收震动较弱和相对较远的震动信号。二者对于震动信号接收是共同作用，还是独立存在，其机制还有待进一步探究。此外，几乎所有的穴居啮齿动物身上都存在感觉毛发。感觉毛发相对比较敏感，既可以像骨传导一样感受震动信号，也可以感受到由于洞道内动物走动导致的空气流速细微变化(Klaueretal.，1997；Nowak，1999)。

Hunt(1961)通过生理试验，发现一些真兽亚纲Eutheria哺乳动物躯体具有帕西尼安小球。帕西尼安小球是机械性刺激感受器，对震动尤为敏感，能感知到1.0 cm以外的震动信号。埃氏小鼹形鼹鼠也使用这种感受器接收震动信号，从而实现种内交流(Nevoetal.，1991)。Klauer等(1997)试验发现埃氏小鼹形鼹鼠吻端中存在简单的层状微粒。Kimchi等(2005)在埃氏小鼹形鼹鼠爪部无毛皮肤的组织学检查中，发现可用于探测低频地震波的片状小体，层状微粒和片状小体与帕西尼安小球的机械感受器的功能类似。许利娜(2016)在研究高原鼢鼠Myospalaxfontanier时发现，其耳蜗、尾部、足垫和鼻垫组织中存在较高水平的Prestin蛋白。Prestin蛋白是新发现的阴离子转运家族蛋白成员，具有将声波机械能转变成电能的能力及放大听力的作用(Zhengetal.，2000)。高原鼢鼠尾部、足垫和鼻垫可能是感知震动信号的主要身体部位(许利娜等，2016)。食虫目星鼻鼹鼠Condyluracristata的前肢中也存在着某种机械感受器，可能用于探测地面上捕食者接近时所产生的震动信号(Catania & Kaas，2010)。

4 挑战

查阅国内外现有的穴居啮齿动物震动通讯研究发现，穴居啮齿动物震动信号的研究成果相对较少。分析其原因可能有以下几点：第一，震动信号的系统性研究不足。穴居啮齿动物按年龄可分为亚成体和成体，按性别可分为雌性和雄性。穴居啮齿动物在每个不同的发育阶段发出的震动信号特征及其生物学意义有可能不同。在声音信号研究领域发现，许多鸟类可以随着外界环境的变化调整鸣叫声(Payne，1981)。如靛蓝彩鹀Passerinacyanea和褐头牛鹂Molothrusater的幼鸟在成年后会改变鸣声(O’Loghlen & Rothstein，1993)；成年欧亚鸲Erithacusrubecula会随着新邻居的到来改变鸣声，也会在一个新地方定居后调整鸣声(Brindley，1991)。它们随着外界环境变化调整鸣声起到种内交流和“声音签名”的作用(Payne，1981)，即像人的名片一样表明自己是谁。穴居啮齿动物震动通讯也存在相似现象，如旗尾更格卢鼠先使用特殊敲击信号标记自己，再通过不同敲击频率和信号强度传递不同信息(Randall，1989)。但是从目前对穴居啮齿动物震动信号的研究来看，尚无一个关于穴居啮齿动物在不同性别和不同发育时期，对不同震动信号特征的系统研究。第二，目前尚不能完全明确解析出穴居啮齿动物震动信号的生物学意义。穴居啮齿动物会产生不同的敲击次数、敲击频率和敲击力度的震动信号。这些震动信号代表着不同的生物学意义，如领地保护、求偶、侵占等行为。国内外在研究穴居啮齿动物的震动通讯时，都有记录到震动信号。但是对于室内采集到不同信号在野外验证其生物学意义仍是一个极大的挑战。第三，目前对于穴居啮齿动物震动信号的接收途径依然比较模糊，对于声音传导和骨传导的复杂性，验证性试验尚未确定。因此，对于震动途径和接收途径也没有明确答案。

5 展望

震动通讯具有漫长的进化史，它在物种的多样性和生物信息交流中都具有重要作用，震动通讯也被证明是理解个别物种行为的关键(Cocroftetal.，2015)。因此，了解穴居啮齿动物震动信号的意义，不仅能完善其生物学研究，而且对理解其行为学研究中的一些问题，甚至能为人类医疗领域研究提供一个全新的思路。

5.1 鼠害防治

近30年来，我国草原鼠害呈现逐渐加重的趋势，其中青藏高原特有种高原鼠兔Ochotonacurzoniae和高原鼢鼠危害尤为严重(洪军等，2014)。但啮齿动物又是草原生态系统的重要成员，是生态系统物质循环和能量转化中的重要一环(夏武平，1986)。正常情况下，啮齿动物适度的啃食和挖掘有利于维持草地生态系统平衡，但当其密度过高时就会造成草原鼠害(张知彬，2003)。目前，高原鼢鼠防治以弓箭法、化学药剂和生物毒素灭鼠为主，弓箭灭鼠优点多、灭鼠效果良好、不会造成病毒残留，但费用比较大、成本高，只能在小范围使用，化学药剂和生物毒素灭鼠效果较好，但药剂和毒素残留对家畜、野生动物乃至人类都有影响(张德勇，2011)。研究表明高原鼢鼠繁殖期是防治其危害的关键时期(杨生妹等，2007)。如果能发现高原鼢鼠震动通讯的机理，掌握其繁殖期震动信号特征、途径等，那么就可以在高原鼢鼠繁殖期进行震动信号干扰，影响其雌雄个体求偶定位，降低其交配成功率，进而控制其种群密度。这种生态防治方法既能控制高原鼢鼠种群数量，又可实现保护生物多样性的目的，应用前景十分广阔。

5.2 听学领域

大多穴居啮齿动物长期营地下生活导致视觉退化，促使躯体感知的进化。穴居啮齿动物的躯体感知像是为它们自己装上了一副“眼睛”，既可以分辨捕食者的靠近，又可通过自己发出震动信号和接收返回的震动信号了解周围环境(许利娜等，2016)。目前，全球有3.6亿残疾性听觉障碍患者，约占人口总数的5%(World Health Organization，2012)。我国听力残疾人数达2 054万人，约占残疾人总数的24%(第二次全国残疾人抽样调查办公室，2008)。如果能明晰穴居啮齿动物躯体感受机制，根据其原理做出仿生学的传感器。这种传感器提高残疾性听觉障碍患者对于周围环境的感知能力，相当于为他们重新装上了一双“耳朵”，给他们的生活提供了极大的便利，也为听学领域提供了新的研究方向。