尕海湿地不同密度下甘肃马先蒿根系分叉数与连接数、分支角度的关系

李雪萍,赵成章,任 悦,张 晶,雷 蕾

西北师范大学地理与环境科学学院,甘肃省湿地资源保护与产业发展工程研究中心, 兰州 730070

根系是植物和土壤传递物质、能量的重要媒介[1],其分支状况与构型在植物水分和养分摄取、运移过程中起关键作用[2- 3]。根系构型指根系各构件在空间上的复杂组合与排列[4],体现根系对生境的适应能力[5],具体包括根长、根直径、根长密度、根系分叉数、根系连接数及根系分支角度等指标,根系分叉数决定根系营养吸收效率与空间分布密度,分叉数越多,根系吸收和代谢营养物质的能力越大[6]；根系连接数关系着根系在土壤中的位置和利用土壤资源的有效性[7],其中内部连接数是根系空间拓展能力的有效保证,而外部连接数反映根系在土体中的吸水面积；根系分支角度影响根系对土壤、营养空间的探索[8],较大分支角度更有利于侧根趋于水平分布以扩大根系的有效觅养空间,根系分叉数与连接数、分支角度的紧密联系很大程度上反映了根系的空间分布格局和资源获取方式以及植物适应异质性生境的策略[9]。密度是植物种群的重要选择压力之一,影响植物对可获得性资源的摄入方式[10],决定根系的拓殖能力,密度制约下,植物通过调控各构件生物量分配、改变分枝构型可塑性[11],尤其调整根系形态以优化资源获取对策,提升种群对资源的利用效率,进而提高异质性环境下植物的生存适合度和竞争能力,体现了植物适应胁迫生境、规避风险的最经济的对策选择[12]。因此,从根系分叉数与连接数、分支角度关系的密度响应角度研究植物根系构型构件的资源配置模式,对揭示植物在不同生境中的密度制约机制有重要意义。

甘肃马先蒿(Pediculariskansuensis)是玄参科、马先蒿属一、二年生草本植物,具有强大种子繁殖能力和集群分布形式。目前,许多学者围绕植物功能性状可塑性[13]、根系构型生态适应性[14]、根系分支模式[15]、根系分叉数与分支角度权衡关系[8]以及根系连接数分布格局[16]等方面进行了系统研究,同时马先蒿的群落结构[17]、生物量分配[18]及根系形态可塑性[19]等得到广泛关注,但甘肃马先蒿根系构型构建的资源配置模式研究不深入。鉴于此,本文研究了尕海湿地甘肃马先蒿根系分叉数、连接数和分支角度间关系,试图回答以下问题：(1)高寒湿地不同密度条件下甘肃马先蒿根系分叉数与连接数及分支角度的关系？(2)这种关系形成的原因？为进一步了解高寒湿地植物种群的生态适应性提供理论依据。

1 材料和方法

1.1 研究区域和样地概况

研究区位于甘肃省甘南藏族自治州碌曲县尕海湿地(102.08°—102.47°E, 33.97°—34.32°N),地处青藏高原东北边缘,属于典型的高寒湿地。海拔3430—3435 m,属青藏高原气候带高寒湿润气候区,年平均气温2.3℃,年平均降水量781.8 mm,年蒸发量1150.5 mm,年太阳总辐射量1983.9 J/cm2,土壤主要以亚高山草甸土、暗色草甸土、沼泽土、灰褐土、泥炭土等为主。主要植物有：甘肃马先蒿、黄帚橐吾(Ligulariavirgaurea)、垂穗披碱草(Elymusnutans)、珠芽蓼(Polygonumviviparum)、紫菀(Astertataricus)、华扁穗草(Blysmussinocompressus)和藏嵩草(Kobresiatibetica)等。

1.2 实验设置

2016年8月在实地考察的基础上选择一块海拔相对一致,从河岸边向外围平缓坡地甘肃马先蒿密度逐步减小的高寒湿地。从河流沿岸以垂直于河岸线的方向布置1条长200 m、宽20 m的水平样带,在水平样带上“Z”字形等距离设置60个1 m×1 m的样方,以“株”为单位开展甘肃马先蒿密度调查,因甘肃马先蒿密度介于11—75株/m2之间,为便于研究,将该样带划分为：低密度(I, 10—31株/m2)、中密度(II, 32—53株/m2)和高密度(III, 54—75株/m2) 3个梯度,每个梯度样方数分别为18、22个和20个,用于群落学调查和甘肃马先蒿根系取样。

1.3 群落调查和植物取样

第一,进行群落学调查,用1 m×1 m的样方测定并记录每个梯度中每种植物的高度、密度与盖度,重复6次。第二,每个梯度随机选取30株生长良好的甘肃马先蒿,测量株高,齐地剪取地上部分装袋编号,采用壕沟法与全根挖掘法测量甘肃马先蒿根系深度并完整挖取每个甘肃马先蒿根系,用网孔筛(孔径=0.25 mm)找临近的水源洗净附着的泥土和杂物,分别装入自封袋编号,与地上部分一起带回实验室测定生物量。第三,每个梯度随机设置3个30 cm×30 cm的小样方,齐地刈割每个样方中所有地上植株,放入编号的自封袋带回实验室,测定地上生物量,然后挖取土柱(30 cm×30 cm×50 cm),用网孔筛(孔径=0.25 mm)找临近的水源经漂洗使植物根系与土壤分离并将砾石等杂物挑拣干净,装入自封袋编号带回实验室,测定地下生物量；最后在每个小样方中用环刀(直径=4 cm)按土层分取0—50 cm土样,并将其混合,重复3次,剔除样品中明显的植物根段和枯落物等杂质,装入编号的铝盒,称鲜质量后带回实验室。在105℃烘箱内,经12 h后取出称重,计算土壤含水量。

1.4 根系性状测量

在实验室内,用量角器测量根系分支角度,之后将甘肃马先蒿根系放在有少量水的根系扫描仪根盘内舒展,经扫描后以图形文件(TIF格式)存储到计算机,用Win-RHIZO (Pro 5.0)软件(Regent In-struments, Canada)提取根系分叉数与根系连接数数据。最后,将甘肃马先蒿根系与茎叶部分放入信封编号,在烘箱内105℃杀青30 min后,80℃放置24 h后取出,用电子天平(0.0001 g)称重,计算生物量。

1.5 数据分析

采用Microsoft Excel 2013整理实验所有数据。甘肃马先蒿的根冠比=地下生物量/地上生物量,比根长(cm/g)=根长(cm)/生物量(g),用SPSS 21.0进行单因素方差分析(One-way ANOVA),显著性水平设为0.05。用Microsoft Excel 2013和Sigma Plot 10.0绘图,数据分析主要采用标准化主轴估计(SMA)的方法,由软件(S)MATR Version 2.0计算完成。

2 结果分析

2.1 不同密度下湿地群落特征及土壤含水量

不同密度下湿地群落特征及土壤含水量存在显著差异(P<0.05,表1)。随着种群密度由高到低转变,湿地群落的高度、盖度、地上生物量均呈现出减小趋势,从高密度(III)到低密度(I)分别减小了26.52%、33.54%和36.50%；土壤含水量存在显著性差异(P<0.05),从高密度(III)到低密度(I)减小了27.74%。

2.2 不同密度下甘肃马先蒿的生长特征

不同密度下甘肃马先蒿生物学特征差异均显著(P<0.05, 表2)。随着种群密度由高到低转变,甘肃马先蒿种群高度、盖度、根深及比根长均逐渐减小,从高密度(III)到低密度(I)分别减小了19.39%、73.68%、53.23%和43.01%；根冠比呈相反的变化趋势,逐渐增加,从高密度(III)到低密度(I)增大了60.71%。

表1 不同密度下湿地群落特征和土壤含水量(平均值±标准误差)

同列不同字母表示密度间差异显著(P<0.05) I: 低密度(10—31株/m2), low density(10—31 plant/m2)；II, 中密度(32—53株/m2), medium density (32—53 plant/m2)；III, 高密度(54—75株/m2), high density(54—75 plant/m2)

表2 不同密度下甘肃马先蒿的生长特征(平均值±标准误差)

同列不同字母表示密度间差异显著(P< 0.05)

2.3 不同密度下甘肃马先蒿根系分叉数、连接数与分支角度的变化

单因素方差分析表明,不同密度下甘肃马先蒿根系分叉数、连接数与分支角度均存在显著差异(P<0.05, 表3)。随着种群密度由高到低转变,甘肃马先蒿根系分叉数与外部连接数逐渐减小,从高密度(III)到低密度(I)分别减小了33.37%和50.35%；而根系内部连接数与分支角度呈相反的变化趋势,从高密度(III)到低密度(I)分别增加了70.94%和65.93%。表明随着密度的降低,甘肃马先蒿的根系构型逐渐由“聚集型”转向“扩散型”。

表3 不同密度下甘肃马先蒿的根系分叉数、连接数与分支角度(平均值±标准误差)

同列不同字母表示密度间差异显著(P< 0.05)

2.4 不同密度下甘肃马先蒿根系分叉数与连接数的关系

甘肃马先蒿根系分叉数与内部连接数在高密度(Ⅲ)和低密度(I)均呈极显著负相关关系(P<0.01),在中密度(Ⅱ)中呈显著负相关关系(P<0.05,图1)；甘肃马先蒿根系分叉数与外部连接数在高密度(Ⅲ)和低密度(I)均存在极显著正相关关系(P<0.01),在中密度(Ⅱ)中呈显著正相关关系(P<0.05,图1),3个样地甘肃马先蒿根系分叉数与外部连接数回归方程的标准化主轴斜率存在显著差异(P<0.05),高密度(III)斜率大于1,中密度(II)和低密度(I)的斜率均小于1,表明高密度(III)甘肃马先蒿根系分叉数增加的速度大于外部连接数增加的速度,而中密度(II)和低密度(I)甘肃马先蒿根系分叉数增加的速度小于外部连接数增加的速度；高密度(III)与低密度(I)甘肃马先蒿根系分叉数和外部连接数回归方程的标准化主轴斜率逐渐增大(P<0.05),说明在相同根系分叉数的情况下,高密度(III)甘肃马先蒿外部连接数的增加速度大于低密度(I),甘肃马先蒿更倾向于增大根系与土壤的接触面积。

图1 不同密度下甘肃马先蒿根系分叉数与连接数的关系Fig.1 Relationship between root forks and link number of P. kansuensis under different densities I: 低密度(10—31株/m2)；II, 中密度(32—53株/m2)；III, 高密度(54—75株/m2)

图2 不同密度下甘肃马先蒿根系分叉数与分支角度的关系 Fig.2 Relationship between root forks and branch angle of P. kansuensis under different densities

2.5 不同密度下甘肃马先蒿根系分叉数与分支角度的关系

甘肃马先蒿根系分叉数与分支角度在高密度(Ⅲ)和低密度(I)均呈极显著负相关关系(P<0.01)；在中密度(Ⅱ)中呈显著负相关关系(P<0.05,图2)。3个样地甘肃马先蒿根系分叉数与分支角度回归方程的标准化主轴斜率存在显著差异(P<0.05),高密度(III)斜率小于-1,中密度(II)和低密度(I)的斜率均大于-1,表明高密度(III)甘肃马先蒿根系分叉数增加的速度大于分支角度减小的速度,而中密度(II)和低密度(I)甘肃马先蒿根系分叉数增加的速度小于分支角度减小的速度；高密度(III)与低密度(I)甘肃马先蒿根系分叉数和分支角度回归方程的标准化主轴斜率逐渐增大(P<0.05),说明在相同根系分叉数的情况下,低密度(I)甘肃马先蒿分支角度的增加速度大于高密度(III),甘肃马先蒿更倾向于扩大集水面积。

3 讨论

形态特征与生长特性的改变是植物生长发育过程中适应资源约束的关键生活史对策[20]。根系分叉数与连接数、分支角度的关系,反映根系构建的碳投入与碳消耗,影响根系扩展的土壤空间、捕获营养的代价与收益,体现根系性状与构型塑造对生境变化的响应[21]。本研究发现：甘肃马先蒿根系分叉数与内部连接数、外部连接数及分支角度均存在异速生长关系,且随着种群密度由高到低转变,这种异速生长关系存在显著差异。不同密度下甘肃马先蒿根系分叉数与连接数、分支角度关系的空间异质性,是高寒湿地植物地上、地下生物量配置以及根系构建模式对生境胁迫的响应。

邻体干扰会引起植物个体在生长、繁殖及防御能力等方面的差异[22],植物必须形成最佳的根冠形态,以及最优化的生长习性适应所处环境,在提高地上植株光合速率及根系生长活力的同时,降低冗余的消耗[23]。高密度(III)样地湿地群落高度、盖度及生物量最高(表1),群落内部遮蔽较强；土壤水分较为充足(表1),有利于植物根系的发育；甘肃马先蒿种群占有的地上环境空间相对窄,为保证有限空间下光拦截能力和光合碳获取能力最大化,甘肃马先蒿将更多生物量用于株高的增加与地上枝叶体系的构建,形成了较小的根冠比(表2),在地下投资及空间同时受限的情况下,甘肃马先蒿选择增大根系分叉数与外部连接数、减小根系内部连接数与根系分支角度,构建“聚集型”根系。原因如下：1)甘肃马先蒿以根系分叉数增加速度大于根系内部连接数减小速度的资源配置模式(图2),在缩小根系延展范围的同时,通过增大根系分叉数(表3),构建密集的根系网络系统,降低根系传输系统的碳需求量并促进根系周转[24],此外,甘肃马先蒿通过增加外部连接数加快1级侧根的生长,在较小单位根系土壤拓展体积下获得了较大的植株水分供给,这符合生物量异速分配假说[25],即：自身特性受限时,植物体将最大化光截获、资源传输的能力,最小化流体阻力与输送时间。2)分布于深层土壤的植物根系受到大气干热变化的影响较小,生态环境较稳定,衰亡速度较缓慢,且便于吸收利用深层土壤水分,促进植株的生长发育[26]。高密度(III)地下根系交叠重复,生态位竞争加剧,在狭小的空间内难以构建“大根系”,甘肃马先蒿通过减小根系分支角度,限制根系水平范围,扩大根系在深层土壤中的垂直分布(表2),减小与其他植株根系的剧烈竞争；同时甘肃马先蒿为增强自身的竞争力,选择了较大的比根长,在根系集水面积较小状态下,提高对营养物质的利用效率。这与郑慧玲等[27]对琵琶柴(Reaumuriasongarica)的研究结果相一致。

资源异质性改变根系在土壤中的分布格局和分支结构,根系通过调节碳水化合物的分配[28],增大土壤接触面积及光合产物吸收速率[29]。低密度(I)样地湿地群落高度、盖度和生物量均最小(表1),种群内部生存空间扩大,光环境得到改善,植物的光合生理需求只需较低的茎叶投入就可满足；低温的限制使得该地区植物光合能力有限,地上生物量增长受到制约,过量的地面生长如不能增加光合产物对植株无疑是一种巨大的浪费,将更多的产物转入地下贮藏起来不失为一种更好的生存策略；与此同时,低密度(I)的土壤含水量相比于高密度(III)样地下降了27.74%(表1),为完善根系的水分、养分等物质吸收和贮存系统,甘肃马先蒿将更多的光合产物投资于地下根系的构建,形成了较大的根冠比(表2),因此,形成了根系内部连接数与分支角度增加的速度大于根系分叉数和外部连接数减小的速度的资源配置模式(图2)：一方面,较大的根系内部连接数有利于根系获取足够多的土壤水分和养分获取空间,提升自身捕获水分和养分的能力[30],较小的根系分叉数和外部连接数,避免了根系内部的叠加、降低了因经营众多细根而带来的高消耗,更减弱了细根间对资源和空间的竞争,从而实现根系对养分、水分与土壤资源的高效、快速吸收和利用,以最经济的收益/代价权衡机制应对所处的胁迫生境,这与杜建会等[31]和罗维成等[32]得出的“植物根系会主动降低分支强度,避开激烈竞争,且总是趋于富养斑块下生存”结论相一致。另一方面,甘肃马先蒿属于浅根系植物,较大的根系分支角度使侧根以平行于地面的形态伸展,拓宽了根系的有效觅养范围,在觅食效应的驱动下,构建“扩散型”根系分支模式,使同样单位(长度)的根系拥有更大的土壤汲水体积,获得更强的水资源竞争及生存优势[33],这符合Casper和Jackson[34]得出的“若植物根系占领营养物质集中分布的土壤表层,将获得更大的竞争优势”的研究结论相一致,且高寒湿地深层土壤温度低,土壤温度越低根系的生长就越缓慢,无种间竞争的低密度(I)的甘肃马先蒿将根系集中分布在土壤表层会避免不必要的胁迫和浪费。

植物局部特化的生物量分配格局和形态可塑性是种群克服环境异质性的重要途径之一[35]。中密度湿地群落(样地II)高度、盖度、地上生物量均介于高密度(III)和低密度(I)之间,土壤含水量发生变化(表1),种群内部对光和空间的竞争相比高密度(III)有所减弱,但邻体干扰较低密度(I)相对增强。为适应现有生存环境,提升自身的生存适合度,甘肃马先蒿对地上、地下生物量选择了折中分配,兼顾地上植株光合投资效益及地下根系的营养物质需求。在地下生物量相对受限的情况下,甘肃马先蒿既要权衡吸水效率与集水范围,又要兼顾根系支撑、传输和吸收功能的维持。因此中密度样地是甘肃马先蒿根系分叉数、外部连接数逐渐减小、内部连接数与分支角度逐渐增大的区域。

4 结论

由于资源环境的有限性,植物根系在适应环境时形成了一定的构型建成机制。本研究中,密度显著影响了甘肃马先蒿根系分叉数与外部连接数、内部连接数及分支角度的生长及其异速关系,不同密度下起主导作用的根系性状有所不同,随着种群密度由高到低转变,在根系分叉数一定的条件下,甘肃马先蒿选择提高根系内部连接数与分支角度的增长速度,减缓外部连接数的生长速度,根系构型由密集型转向扩散型,较清晰的展现了植物根系通过构建、稳固自身可塑性特征,调控其强弱变化与替补转换,从而响应环境变异的机制。本文只展示了密度制约下的根系构建模式,今后尚需从地形因素、土壤特性等方面进一步探索。