农田传粉者生物多样性及其与不同土地利用方式的关系

孙广芳， 邹大为， 闵梦月， 安树青， 冷 欣

(南京大学生命科学学院，江苏南京 210046)

农田生态系统是人类为了满足生存需要，积极干预自然，依靠土地资源，利用农田生物与非生物环境之间以及农田种群之间的关系来进行人类所需食物和其他农产品生产的半自然生态系统。农业用地影响着全球40%的陆地面积，是地球表面最重要的生境类型之一[1]。在中国，2009年农业用地占国土面积的56.21%，并有逐年增加的趋势。在过去的几十年里，高度集约化的农业土地利用方式是导致农业用地内生物多样性迅速降低的原因[2-4]，也是全球范围生物多样性降低的最重要因素[5-6]。与此同时，生物多样性提供的生态服务功能也在降低，具体表现为作物的传花授粉行为减少、产量降低、生物控制能力下降等[7]。

传粉者是生态系统的重要组成成分，在高等植物中，许多被子植物需要通过动物传粉进行有性生殖[8-9]。同时，这些植物又以花蜜和花粉的形式为传粉昆虫提供食物。显花植物-授粉者之间的这种互利共生关系在维护全球生态系统的生物多样性和稳定性上起到了至关重要的作用。但是，目前对传粉动物带来的生态服务及经济影响方面的研究还不够系统和全面[10]。农田传粉昆虫作为农田生物多样性的重要组分，近年来正越来越受到研究者的关注，传粉昆虫生物多样性的丧失正在成为国际生物多样性研究的新热点。在过去的10年期间，已经有研究表明传粉昆虫正在减少，特别是蜜蜂，无论是人工养殖的还是野生蜜蜂的下降趋势都已被证明[11-12]。虽然尚不完全清楚这一现象的驱动因素，但是栖息地丧失、碎片化和退化影响了蜜蜂种群觅食和筑巢所需要的关键性的资源可能是重要原因。英国和荷兰的广泛调查显示，野生蜂类与它们传粉的植物正在一起消失，双方物种数量下降都将对农田生态系统产生不利影响[13]。调查发现，蜜蜂的多样性随生境多样性而改变，且与油菜花种子的数量呈正相关。国内关于农业景观格局的研究起步较晚[14]。张保华等阐述了农业景观格局演变及其生态效应，指出目前研究主要集中在农业景观格局及其组分的动态变化[15]。许华研究发现，在自然过程和人类活动的共同作用下，近70年来黄泛区农业景观格局发生了显著变化[16]。

虽然关于农业景观格局对物种多样性的研究得到越来越多的关注，但是鲜有涉及不同土地利用方式与农田植物生物多样性方面的报道[17-18]。蜜蜂、蝴蝶、食蚜蝇是农田生态系统3种主要传粉类群，并且三者的传粉距离有所不同。工蜂的传粉距离最大达到几百米[19]，而大黄蜂和蜜蜂则超过几千米[20]。蝴蝶也能够作为植物的传粉者，其传粉能力取决于翅的大小[21]。食蚜蝇的传粉能力有限。这3种传粉者均易于监测，其生物习性已被熟知。本研究以不同油菜种植比例的农田为研究对象，于2015年3月、2015年4月对不同景观样地的传粉昆虫群落结构及土地利用类型进行调查研究，探讨农田系统3类不同传粉距离的传粉者(蜜蜂、蝴蝶、食蚜蝇)的群落结构特征与土地利用类型之间的关系，以期揭示农田景观生物多样性形成机制及其与生态系统服务功能的关系，为建立农业可持续发展的策略和方法提供理论支持和研究基础。

1 研究地概况与研究方法

1.1 样地选择

研究区域位于安徽东南部的马鞍山、芜湖一带，地处长江下游南岸，属于北亚热带湿润季风气候，四季分明，光、热、降水资源较为丰富，年降水量为1 190 mm，气温变化幅度较大，年平均气温为16.0 ℃，年平均最高气温为20 ℃，年平均最低气温为12 ℃。该地区农业资源丰富，基础条件优越，由于长期集约化农业生产的影响，研究区农业用地占据主导地位，其他的自然、半自然生境主要包括一些居民区附近的林地、农田防护林带、农田边界杂草丛以及河岸防护林带或农户自主经营的经济林。栽培作物主要为水稻、油菜和棉花，轮作制度以稻—油为主。该地区油菜的花期为3月中旬至4月中旬左右，种植的油菜品种绝大多数为国家推广的杂交大油菜。

利用Google earth卫星图像结合实地考察选取具有农田景观复杂梯度(不同农用地比例)的10个栅格(800 m×800 m)区域，每个栅格平均分为25个样地(160 m×160 m)。栅格包括农田和其他半自然生境，但不包括城市和村庄。选取的S1～S10 10个农田样地见图1。

1.2 样品的采集与鉴定

采样时间为2015年3月(花期)、2015年4月(非花期)。用改良的陷阱法，采集长江下游区域农田的传粉昆虫，对农田传粉昆虫群落结构进行研究。在每个样地内利用木桩固定1个上口径12 cm、下口径8 cm、高7.5 cm的陷阱碗，高度与周围植被的高度一致。每个陷阱碗内均涂有与油菜花一致的反紫外线的黄色颜料，并倒入5 cm深纯水和1滴洗洁精。陷阱法的持续采样周期为5 d。在2015年的3月(油菜花期)和4月(油菜非花期)分别取样1次。将田间采集的昆虫装入盛有70%乙醇的50 mL离心管中浸泡保存，带回实验室进行鉴定，同时统计个体数量。

1.3 数据处理

(1)物种多样性指数(H)采用Shannon’s计算公式：

(2)物种均匀度指数(J)采用Pielou’s计算公式：

J=H/lnS。

(3)物种丰富度指数(D)采用Margalef计算公式：

D=(S-1)/lnN。

式中：S为群落中的物种数量，Pi=Ni/N；N为采集样品中所有种类的总个体数；Ni为采集样品中第i种个体数[22]。

根据采样面积和所获得3类传粉昆虫的数量，换算得到3类传粉昆虫的分布密度，同时对不同物种占3类传粉昆虫总数的百分比进行了统计，分析得到不同种的优势度。运用SPSS 19.0软件，利用多因素方差分析、多重比较(LSD)、Duncan’s方法对花期和非花期2个时期不同景观复杂性的动态数据，分析开花油菜比例、时间动态对传粉昆虫群落的影响，差异显著水平为0.05。采用Primer 7.0对2个时期相关数据进行聚类分析(对花期油菜覆盖面积大、花期油菜覆盖面积小、非花期油菜覆盖面积大、非花期油菜覆盖面积小4组数据进行平均计算，之后进行平方根转化，采用Bray-Curtis相似度进行聚类分析)，检验农田油菜开花与非开花及油菜比例高与低的传粉昆虫组成是否有差异。采用Excel 2010绘图。

2 结果与分析

2.1 调查区土地利用类型

调查期间，农田的土地利用类型主要分为开花的油菜田，人工林，暂时休耕但基本无植被的休耕地，小麦田，以荒地、田埂和沟渠为主的半自然生境以及无植物覆盖的水域、道路、建筑物用地等其他土地利用用地，共六大类。调查的10个栅格中，油菜田面积占栅格面积的比例变化范围为0.4%～83%，平均为14.4%。半自然生境的比例最大为61%，最小为3.1%，平均为18.8%。小麦田比例最大为77%，平均为26.8%。人工林种植的最大比例为30%，平均为5.2%。暂时休耕地的最大比例为41%，平均为8.3%。其他生境类型占栅格面积的最大比例为66%，平均为8.5%。人工林、休耕地、小麦田、其他生境类型用地占栅格面积的最小比例皆为0%(表1)。

表1 调查区栅格内土地利用类型比例

2.2 传粉昆虫群落结构

本次野外试验共收集了445个样本，其中花期收集226个样本，缺失25个；非花期收集219个样本，缺失31个。通过整理和鉴定，2次采样共收集3类昆虫共计1 374头。其中蝴蝶类351头、食芽蝇129头、蜜蜂类894头，蜜蜂类中有535头意大利蜂(ApismelliferaLigustica Spinola)、286头大隧蜂(SeladoniamagnusEbmer)以及49头其他种类野生蜜蜂，分属6科共13种(表2)，占总数量的65.1%，是传粉昆虫的主体。蝴蝶类除在S8样地中发现1头云粉蝶(LeucochloedaplidiceL.)外，其他350头均为中华菜粉蝶(PierisrapaeL.)，占总数量的25.5%。本次调查发现的食芽蝇中比较常见的有大灰食芽蝇(MetasyrphuscorollaFabricius)、黑带食蚜蝇(Episyrphusbalteatusde Geer)和凹带食蚜蝇(SyrphusnitensZetterstedt)等共7个种，占总数量的9.4%。

表2 传粉昆虫名录

注：***表示优势种；**表示常见种；*表示偶见种。

在油菜花期收集到的传粉昆虫与非花期的在总体丰富度上差异不显著(F=1.925，P=0.087)。花期蜜蜂占花期昆虫总数量的比例(51%)低于非花期(87%)，花期蝴蝶类所占比例(39%)则明显高于非花期(4%)；食蚜蝇的花期、非花期所占比例比较稳定，分别为10%、9%(图2)。花期、非花期蜜蜂类优势种分别为意大利蜂(ApismelliferaLigustica Spinola)、大隧蜂(SeladoniamagnusEbmer)；中华菜粉蝶(PierisrapaeL.)大量出现在花期，非花期数量则较少；在花期和非花期食蚜蝇总体数量均较少。3类传粉昆虫优势物种在花期与非花期丰度上差异明显(图3)。3类传粉昆虫中的优势种意大利蜂在花期与非花期丰度上差异显著(P=0.042，F=4.414)。同一地点非花期野生蜂数量与盛花期意大利蜂的数量呈显著负相关(r=0.928，n=10)(图4)。

2.3 传粉昆虫生物多样性

总体来说，花期、非花期传粉昆虫的多样性指数H和均匀度指数J的变化趋势基本保持一致；花期、非花期传粉昆虫丰富度指数D变化趋势相反。花期物种多样性指数H和均匀度指数J最高的栅格均是S3(分别为0.424、0.306)；最低的栅格均是S9、S10(分别为0.031、0.028)(图5)。花期丰富度指数D最高值出现在S8，为1.649，S3最低，值为0.445，均值为 0.993；非花期丰富度指数D最高值出现在S2，为1.285，最低值0.266出现在S8，均值为0.921(图5)。相关性分析表明，花期与非花期的多样性指数H(r=-0.635，P=0.054)、均匀度指数J(r=-0.831，P=0.104)和丰富度指数D(r=-0.695，P=0.340)均呈不显著的负相关。

2.4 土地利用与传粉昆虫群落结构的关系

3类传粉昆虫在花期和非花期出现频率大于30%的物种共有6种，分别为意大利蜂(ApismelliferaLigustica Spinola)、大隧蜂(SeladoniamagnusEbmer)、中华菜粉蝶(PierisrapaeL.)、大灰食芽蝇(MetasyrphuscorollaeFabricius)、黑带食蚜蝇(Episyrphusbalteatusde Geer)和凹带食蚜蝇(SyrphusnitensZetterstedt)。

典范对应分析排序图中前2个排序轴的特征根分别为0.356和0.223，浮游动物种类与环境因子前2个排序轴的相关系数分别为0.773和0.871。前2个轴共解释浮游动物种类与环境关系的83.9%(表3)。

表3 农田传粉昆虫物种和土地利用类型间CCA(典型关联)分析的统计信息

由表4和图6可知，油菜田是第1排序轴的重要影响因子，与第1排序轴呈负相关，相关系数为-0.625 2，其他因子的相关性较小。以荒地、田埂和沟渠为主的半自然生境是第2排序轴的重要影响因子，与第2排序轴呈正相关，相关系数为0.506 8，其他因子的相关性较小。故对农田传粉昆虫群落结构影响较大的主要土地利用类型是油菜田和以荒地、田埂和沟渠为主的半自然生境。

表4 土地利用类型与前2个排序轴的相关系数

3 讨论

本研究结果表明，在油菜花期，传粉昆虫以意大利蜂、中华菜粉蝶为主，野生传粉昆虫种类和数量都较稀少，而其他种类的野生蜂仅有少数成功越冬的个体能出现在早春农田。在非花期，家养蜜蜂数量下降幅度较大，野生传粉昆虫数量和种类都有所增加。本次调查到的野生传粉昆虫种类数量足以说明野生传粉昆虫在开花植物传粉、维护农田生态系统稳定等方面发挥着重要的生态服务功能。以往的研究表明，须要依赖动物传粉的作物的产量很容易受到传粉活动的限制，因此这些作物的相对产量以及产量增幅和稳定性均较低。野生传粉动物多样性的增加有助于稳定和增加受粉作物的产量[23]。

研究结果表明，花期大量的意大利蜂对非花期的传粉昆虫尤其是野生蜜蜂的数量造成影响。有研究证明，西方蜜蜂能够凭借其种群数量优势迫使美国本地蜜蜂(Halictusligatus、Augochlorellastriata)访问回报较少、质量较差的蜜粉源植物，最终导致本地蜜蜂种群繁殖力下降；其次，西方蜜蜂有较高的取食效率，1次可取食90%左右的花蜜，大大降低了本地蜜蜂(Exoneuraasimillima)在单位时间内的取食量。印度的1个野外相关试验表明，在同一个灌木丛中，本地蜜蜂出现的频率与西方蜜蜂出现的频率存在明显的负相关性，即西方蜜蜂影响了印度本地蜜蜂的采集效率和访花频率[24]。本研究表明，大量意大利蜂存在不仅影响当时野生蜜蜂，而且影响到未来1个月此地的野生蜜蜂数量和种类。但是，这一影响并不是绝对的，当半自然生境比例较高时，野生蜜蜂数量和种类受意大利蜂影响较小，这可能是因为半自然生境零星的蜜源比较丰富，缓和了本地野生蜂与意大利蜂的直接竞争。

笔者发现，环境要素对传粉昆虫影响明显，且不同土地利用类型对野生的传粉昆虫物种有明显影响。CCA排序图表明，开花油菜覆盖比例与轴1呈负相关，是影响传粉昆虫的最重要因素，受这一要素影响最大的为中华菜粉蝶(PierisrapaeL.)，即油菜花的覆盖比例直接影响了蝴蝶类的丰度，最大的原因是油菜田是菜粉蝶育幼、产卵的主要场所。半自然生境与第2排序轴呈正相关，相关系数为0.506 8，这说明以荒地、田埂和沟渠为主的半自然生境的分布也是影响传粉昆虫生物多样性的重要因素。国外研究表明，一些半自然的非作物生境(如多花带、树篱、草带)可以作为附近农田作物的本土传粉者种库[25]和避难所[26]。因此利用农田边界、田间地头的边角地创建和维护适宜的非作物生境，可以增加田间本土植物的多样性和创造高质量生境，从而提高本地野生传粉动物的多样性[27-28]。

本次调查发现，野生蜂的体长集中分布范围为6.0～16.5 mm，86%分布于6.0～11.5 mm之间(图7)。体长超过11.5 mm 的野生蜜蜂一般出现在采样区域半径3 km范围内森林等半自然生境分布广泛的地点(S3、S8、S9、S10)。蜜蜂的飞行距离受到身体尺寸的限制，根据蜜蜂身体尺寸分为大(≥11.5 mm)、中(8.0～11.5 mm)、小(≤8.0 mm)3个尺寸，不同尺度下影响不同身体尺寸野生蜂的景观因子也不同[29]。残留的自然生境如森林斑块是野生传粉者生存的重要生境，因此对森林的保护有助于增加传粉者的多样性[30-31]。

4 结论

4.1 农田土地利用类型

调查区农田的土地利用类型主要分为油菜田、人工林、暂时休耕且基本无植被的休耕地、小麦田、以荒地、田埂和沟渠为主的半自然生境以及无植物覆盖的水域、道路、建筑物用地等的其他土地利用用地，共6大类。其中小麦在所有区域内种植比例最高，平均为26.8%。人工林覆盖比例最小，平均为5.2%。半自然生境覆盖比例平均为18.8%，总体来说半自然生境比例较高，这与调查区域河流、沟渠等地形比较多样化有一定关系。

4.2 农田传粉昆虫群落结构

本研究调查的油菜主要的3类访花昆虫共4科22种，访花昆虫的种类和丰度都比较高。同一取样地点花期与非花期野生蜜蜂在数量和种类上有明显差异。意大利蜂、隧蜂最为常见，每个样地均有发现，其他种类野生蜜蜂偶有发现但数量都比较少。

花期的多样性指数、均匀度指数和丰富度指数的平均值均高于非花期，表明花期的传粉昆虫生物多样性高于非花期；同时花期的多样性指数、均匀度指数和丰富度指数与非花期呈不明显的负相关关系。

4.3 土地利用对传粉昆虫群落结构的影响

本研究表明，农田中油菜(开花作物)田是影响农田传粉昆虫群落结构的主要土地利用类型，其次是以荒地、田埂和沟渠为主的半自然生境。