鸟类雄性亲本的行为

黄大明 张雪妍 王瑜琪 胡习蓉 赤雅蓉 Ellen D.Ketterson2 Val Nolan,Jr

摘 要：雄性亲本抚育在大多数动物种类中很少见，但在鸟类中很普遍。鸟类哺育后代的形式差别很大。雄性亲本抚育中父本经常会为非血亲提供抚育。具有雄性孵化的鸟类中，性选择相对弱，雄性在外表与生理方面都更接近雌性。由于雌性要为多重婚配付出更大代价，或者雄性孵化与持续进行性行为不相容，雄性相比之下更可能是它们所抚育的后代遗传上的父本。从历史、功能、机制和发展进化的整探讨鸟类雄性抚育。

关键词：亲本抚育；婚配制度；两性异形；雄性移除；激素；表型工程

中图分类号：Q958.1 文献标识码：A 文章编号：1671-2064（2018）15-0005-07

1 引言

除巢寄生鸟类外，所有鸟类在产卵后都有亲本抚育，雄性亲本抚育比其它脊椎动物更普遍。有时雄性抚育并不直接，例如：协助建巢（65%-70%鸟类亚科），在产卵或孵蛋期饲喂雌鸟（48%-70%鸟类亚科），更明显的是雄鸟对卵和幼鸟关注。在大多数鸟类亚科中雄鸟会孵卵（68%）、照顾喂养幼鸟（71%）、护送幼鸟到觅食场所（73%）[70]。尽管在两栖类和哺乳类中，都有雄性孵化或抚育后代的记录，但都明显低于鸟类[9，23，25，63]。

黑眼灯芯草雀（Junco hyemalis）是一种由雄性承担后代喂养和保护、雌性承担其余大部分育雏行为的鸣禽。学者通过在孵化阶段移除雄性，比较有无雄性帮助的雌性的繁殖成功率，研究雄性抚育对繁殖的重要性[102，103，104]；调整雄鸟睾酮水平，加强求婚行为，同时抑制亲本行为[38，41]。观测雌鸟付出更多努力来补偿雄鸟投入减少，是否会基于雄鸟抚育后代程度来选择今后的伴侣。进行了为期12年的研究。

研究中移除雄鸟后，新来的雄鸟会向雌鸟求婚，并时常进行婚配，准备下次繁殖。新雄鸟只为前雄鸟的后代提供有限的关怀，只有少数有父本行为，饲喂非己后代[40，102]。通过研究抚育行为的刺激因素、自然进化机制[38]，发现睾酮会增加雄鸟对雌鸟的吸引力，同时抑制其育雏行为[41，71]。睾酮应该是雄性婚配和亲本抚育模式变化的重要激素[38]。

2 过去和现在

大概20世纪70年代，繁殖生态学家开始关注婚配制度、亲本抚育和第二性征的两性异型（大小，结构，颜色）等方面。特别是：一般单配制和单型性的雄性亲本有抚育行为，而一雄多雌制和两性异型的雄性亲本的抚育行为降低或缺失[43，77]。在一雄多雌制中与同一只雄性婚配的雌性的繁殖成功率，一般是第二个婚配的雌性将获得少于单配制雌性的雄性关怀，尽管如此，它们也和单配制雌性一样成功[7，54，76]。实际上一雄多雌制的雄性，会有足够大的领地，以保证其中资源能够补足稀少雄性抚育带来的欠缺[54，76]。那些对单配制感兴趣的生态学家则认为，在单配制的鸟类中，来自雄性亲本的抚育对于成功的繁殖非常重要的[43，101]。有些人已经开始实地研究验证那些假设[28，62]。此外，研究者还对雄性一生繁殖效果的变化进行长期评估，雄性被标记，并以它们配对的雌性和生产的后代作为评价标准[10]。研究者认为雄性对繁殖的贡献大于雌性，并与婚配制度有关；性选择在一雄多雌制的鸟类中更加强烈，所以具有更大的两性异型性[10，57，68]。

一雄多雌制的鸟类中额外配对婚配（EPP，short for Extra-pair paternity）很常见；雌鸟会在其它雌鸟的窝里产卵（种内巢寄生conspecific brood parasitism CBP）[4，29，85]，使得婚配制度，雄性亲本抚育和两性异型的经典模式显得不太规范。事实上，EPP和CBP的存在使我们对婚配制度的分类产生了质疑，还引发了对过去所测量的繁殖成功率的怀疑[24]。就像一雄多雌制，一雄一雌制这种以前根深蒂固的词汇，现在又被细分成“表观单配制”和“社会单配制”，对应的有“社会一雄多雌制制和公开一雄多雌制”。既然被抚养方与抚养方没有亲缘关系，额外配对婚配也会使雄性亲本抚育的进化产生一些未曾料到的结果[4，50，57，86，89，108]。使人们重新认识评估雄性亲本抚育的适宜收益[3，16，49，82，102，104]。表观单配制的鸟类中，雄鸟的繁殖成功率大于預期。但是，由于种内巢寄生（CBP）的存在，这种波动在雌性中或许不会太大。有很多观测关注雌性的配偶选择，和性选择、两性异型的选择含义[4]。通过研究机理，加强了对亲本行为、婚配制度和两性异型根本原因的理解。一般认为睾酮参与协调性分化，与两性异形、婚配制度和亲本行为有关[5，21，33，53，93-95]。

3 雄性亲本抚育：进化

3.1 雄性亲本抚育进化的生态学和生活史方法

环境是当前行为选择因素的整合者，决定鸟类生活史特征[43]。移除法现在被认为过于简化，但移除[43]可以记录和解释鸟类婚配制度和亲本抚育的巨大变化。例如涉禽通常一雌多雄，雌性色彩鲜艳，而雄性负责孵化。这种行为的进化可能是由于它们生活在北极地区，可供繁殖的时间太过短暂[19，20，44，61]。如果雌性和雄性起初就分担孵化任务，这之后，为了应对紧迫的时间，雌性开始选择产一枚卵给雄性孵化，剩下的则由自己孵化，这就向雌性为不止一个雄性产卵并由它们承担孵化任务、而自己不参与孵化的体系迈出了一步[20]。雄性亲本抚育在以表观单配制的陆生鸟类中更加普遍。相比早成鸟，更多见于晚成鸟。发育模式也影响抚育的种类。晚成鸟的雄鸟通常会喂养雌鸟和幼鸟，但不会参与孵化。与此相反，早成鸟的雄鸟会参与孵化或者护送幼鸟到捕食地点，但不会亲自饲喂雌鸟和幼鸟。

Silver等人[70]使用了典型相关分析来描述鸟类237个禽亚科的亲本行为分布。五种雄性亲本抚育行为（饲喂雌性，营巢，孵蛋，育雏，保护幼鸟）由29个生活史特征和生态属性编码（比如幼鸟发育类型，两性异型程度，饮食的偏好，栖息地的选择）。认为：双亲的抚育可能是晚成性的来源，当后者进化时，本来就已经投入很多的雌性需要外界帮助它们获取食物，以养育后代。因此，研究者推测，雄性帮助饲喂幼鸟的行为可能较后出现，并取代了对孵化的帮助。

图1标注了17种燕子和1种山雀不同鸟巢结构模型起源的系统树（50%多数规则共识，基于DNA杂交）。类群的英文名称，由上至下，分别是cliff swallow， South African cliff swallow， rufous-chested swallow， house martin， barn swallow， rock martin， brown-chested martin， gray-breasted martin， white-banded swallow， sand-thighed swallow， blue-and-white swallow， southern rough-winged swallow， tree swallow， sand martin， banded martin， gray-rumped swallow， black sawwing， tufted titmouse[100]。

3.2 两性单态，物种形成和雄性亲本抚育的形成

最近的研究中，Pierotti和Annett[60]发现，在有雄性抚育的类群中，属内杂交更加普遍。他们认为这是因为依靠雄性参与抚育的雌性更喜爱代表抚育潜力的特征，而相对不适应一些夸张的特征，比如体型、羽毛颜色（如[37，90，107]）。它们在挑选伴侣时不对雄性外表过于挑剔，那么产生新物种可能性较低，而杂交的可能性较高（cf WestEberhard[84]）。

为了支持此观点，Pierotti和Annett[60]观测鸟类科或亚科（46非雀形目，48雀形目），并把它们分成单配单态（monogamous and monomorphic，即MM，55个物种），单配两态（monogamous and dimorphic，即MD，24个物种）或者明显的一雄多雌妻两态（polygynous and dimorphic，即PD，9个物种）。MM组比MD和PD组每科中物种数更少，且MM组中杂交种所占的比例最大（34%），其次是DM组（17%），最少的是PD组（9%）。因为雄性亲本抚育是社会单配制种类的特征，他们认为，当两性相似且雄性提供抚育时不太可能有物种形成。

亲本行为显著不同的在雀形目中，与单态联系最紧密的亲本行为是雄鸟孵化[60，77]。雄性筑巢在单态和两态的类群中都普遍存在（94%和71%），饲喂未离巢的雏鸟也同样普遍（100%and80%），但在单态类群中，雄性孵化比例达到79%，而两态类群只有25%。Silver等人[70]发现，雄鸟倾向于仅孵化或仅饲喂雏鸟，而不会同时进行这二者。Pierotti和Annett补充，孵化倾向于在单态类群中出现，而筑巢和饲喂雏鸟却不会。这是为什么呢？一种解释是，雄鸟孵化可能是雄性亲本行为中最具限制性的，因为它既消耗时间又不能推迟。再有，孵化可能会产生妨碍性行为的生理变化。无论是哪种情况，雄性都会付出失去婚配机会、减少繁殖效果的代价。如果真是这样，两性异形（包括异色）通常反映性选择更强。雄性孵化的类群中，性选择强度更弱。这可能是因为雄性将把更多的精力花在亲本抚育上，而减少婚配的精力。如果雄性孵化类群中的雌性会基于雄鸟在亲本抚育方面的属性，而非外表来挑选婚配对象（尤其是当自然选择倾向于雄性关于孵化的某种隐藏特征时），那么雄性孵化、单态、社会单配制之间的联系就能得到更好的解释。相反的，在雄性不参与孵化、但可能饲喂后代的种系中，尤其是那些喂食不从时间或生理上影响雄鸟对复数异性的吸引力（公开一雄多雌制）的种系；或是营社会单配制，有着更多婚配机会的物种中，两态和一雄夫多雌制更可能得到发展。但观测到的是：雄性参与孵化的单形鸟类中也存在婚外婚配[51]。单形鸟类中，雌性也倾向于选择“质量更高”的雄性[4]。确认还是拒绝结论，可能还需要更多EPP发生率和雄性繁殖效果差异（评判婚配制度唯一可靠的标准）的数据，也需要更多比较雌性和雄性繁殖效果差异的数据。需要强调的是，阐明两性异形、雌性择偶标准和雄性亲本抚育间联系的关键是，根据雄性提供的抚育方式改善物種分类。

3.3 比较方法的进展

系统发育分析研究相关特征进化顺序[5，11，33，48，53，60，70]。Winkler和Sheldon[100]把燕子巢的结构对应到分子系统发育上，发现这种特性非常保守。17种鸟类有5种不同的鸟巢结构，每一种鸟类只有一种巢。利用其它动物建好的洞穴是最新进化出来的（图1）。Mckitrick[48]研究鸟类雄性亲本抚育的进化。在60种鸟类中，52种为双亲抚育。她的系统发生判断基于解剖（69个特征）和行为（15个特征）数据，祖先是一种没有孵化后抚育行为的爬行类。以饲喂雏鸟为亲本抚育的指标时，树形图显示雄性亲本抚育（雄性或者双亲）是鸟类的原始特征，图中雄性饲喂消失过两次，一次在鸭子和松鸡的分支中，一次在蜂鸟属Eulampis中，它和猛禽在同一分支。

与Silver等人不同[70]，McKitrick[48]认为雄性亲本抚育与晚成性没有联系。其中雄性亲本抚育的丢失，一种与早成鸟的进化有关，而另一种没有。McKitrick支持双亲孵化是单雄孵化的先导[19]：单雄抚育起源五次，平胸类（例如三趾鸵鸟、几维鸟）是唯一祖先没有双亲孵化。雄性孵化的稳定性和燕子筑巢[100]的保守性都说明亲本抚育的不同形式都有巨大的惯性，一但形成就很难改变。

不幸的是，研究鸟类亲本抚育的活跃领域大多数都是鸣禽类（雀形目），而McKitrick的解剖学数据并不能简便区分这一大类群中的物种。比如乌鸦（Icterinae）中的一个亚科，其婚配制度变化巨大，有的种是双亲抚育，有的种只有雌鸟抚育，有的种（巢寄生）没有亲鸟抚育。有些在大小而非颜色方面表现出两性异形，有些两性大小相似但颜色不同[43]。涉禽（非雀形目）巨大的多样性也很有研究价值[20，43，44，61]。

总之，双亲抚育可能是鸟类的原始特征。雄性孵化的鸟类一般是社会单配单形的种类，不易产生新物种，繁殖效果可变性较低，有较弱的性选择。这些特性的不稳定性和进化的顺序还有待研究。

4 雄性亲本抚育：功能

用成本效益法研究雄性亲本抚育是否对雄性最有利，换言之，它存续至今，是否是自然选择的结果。经典的方法见Maynard Smith的《亲本投入：一种可能的分析》[46，86，89，96]。

分析有利于抚育进化的条件，并判断何时会是双亲抚育，何时会是单亲。最容易想到的是：抚育能够提高后代存活率。但还有其它关键的考虑：（1）提供抚育比放弃当前配偶而去追求不确定的繁殖更有利；（2）亲本一方的响应可能影响另一方的去留决定。比如，如果亲本抚育能够提升后代的存活率，但是只要一个亲本就足够了，那么双方就会产生矛盾：谁应该留下，谁应该离开？结果取决于两性的繁殖力差异。雄性需要权衡提供抚育得到的好处和放弃其余婚配机会作为代价；雌性则需权衡抚育的收益与放弃所有抚育可以得到的繁殖力提升，比如，产出更大窝卵数的能力或产卵速度的提升。

在雌鸟育雏的类群中，额外婚配还是抚育后代对雄鸟更有利，将取决于单雌性育雏降低雌鸟繁殖力的程度。如果单雌性育雏会延长育雏的时间，那么寻找其他婚配机会的雄鸟将找到更少可繁殖雌鸟。同样，如果单雌育雏导致更小的窝卵数，那么雄性额外婚配的收益会下降；另一方面，如果雄性抚育会导致雌性窝卵数上升，那么它或许是有利的。简单来说，一种性别的最优方案取决于另一种性别的选择。鸟类的双亲抚育应该优于婚后逃跑（mate desertion），因为，一般来说，双亲抚育幼鸟的繁殖效果更高，因为雄鸟找其它雌鸟的概率很低。数学表示为：

P2>P1+pP1，

其中P2是双亲抚育的繁殖率，P1是单亲照顾的繁殖率，p是雄性找其它雌性婚配的可能性。

4.1 雄性亲本抚育的适合度检测

雄性抚育可以通过抚育增加和减少对繁殖成功率的影响来评估。目前已有一些方法：移除雄性，仅留雌性育雏[3，16，102]，通过控制减少雄性抚育。减少雄性的抚育的方法有：激素处理[35，38，47，41]；心理学处理（比如减轻雄性的“父亲”观念）；使其飞行困难，提高抚育付出的体力代价[72，105]。其它方法还有：调整环境，比如调整性别比例[73]、一窝的生殖价[108]、对雄性帮助的需要程度[88，107]。任何对抚育效果的研究都必须考虑抚育对产生亲生后代的有利程度，这就必须对EPF进行校正，包括雄鸟的婚外婚配，以及它的配偶与其它雄鸟婚配的情况。使用分子技术，研究者能够很快计算EPF的频率，并且判断父子关系的确定性是否与亲本抚育的程度相关[4，51，86，89]。这种方法是理论性的[86，89，104]，可比较的[51]，具有实验性[13，90]。

4.2 雄性移除

Gowaty[28]和Richmond[62]是雄性移除的先驱者，而Wolf等人[102]，Bart & Tomes[3]，Dunn & Hannon[16]，和Clutton-Brock[9]进行了总结。研究中假设雄性抚育的优势可以由雌性在无援助时繁殖效果的降低来测度。雄性抚育的优势可以是直接或间接，也可以是即时或延迟。直接优势是雄性抚育使繁殖效果提高。间接优势来自雌性及其健康状态，雌性健康状态与影响其适合度的雄性有关。直接优势的一个例子是：当雄鸟饲喂或者保护鸟巢时，雏鸟数量增加。间接收益是雄鸟抚育的贡献使得雌鸟能产生更多后代。即时优势与雄鸟被移除期间雌鸟的育雏尝试（breeding attemp）有关，也包括幼鸟的数量；延迟优势对未来的繁殖率有影响，假设雌鸟和雄鸟保持配对，包括在雌鸟产生下一次繁殖前的时间、下一次的窝卵数、雌鸟活到下次繁殖的可能性。延迟优势可以是直接的：影响雄鸟的存活；也可以是间接的：没有帮助的雌性更难存活，雌性受性别限制（在生殖中投入更大的一方，在两性关系中拥有选择主动权）。

大多数雄性移除研究只观测了有无雄性抚育的雌性产生幼鸟的数量，很少会跟踪观测直到幼鸟独立生活[102]。也就是说，大多数只观测直接即时的影响。一些研究显示缺失雄鸟时繁殖成功率显著下降[65]，但另一些并没有[28， 45]。当雄性参与孵化时，对繁殖成功可能是不可缺少的[16，20]，但只保护幼鸟或者饲喂幼鸟的雄性可能对幼鸟成活率没有可测影响或只有增量效应[3，16，102]。在雀形目中，只有黑嘴喜鹊（Pica hudsonia）在没有雄鸟的帮助时无法产生后代，在这个物种中，雄鸟有孵化行为[16]。

研究雀形目鸟类雄性移除后发现[102]：雄性抚育很少对每窝的存活率起关键作用，即繁育至少一个后代。对窝卵数较大的穴居鸟类（cavity nester）和生活在高海拔地区的鸟类（雌性需用自身体温加热变冷的巢穴，因此捕食育雏受到限制）而言，雄性抚育更具优势。对雀形目和非雀形目鸟类观测显示：无雄鸟抚育的雌鸟产生幼鸟的数目是有雄鸟抚育的77%[3，82]。要暂时具有繁殖优势，且雄性只需很低付出，雄性亲本行为就会通过自然选择保持下去[18]。雄性移除的影响可能只在食物受限时才明显[17]。

雄性移除研究是否能证实Maynard Smith的假設：双亲抚育是进化方向，因此双亲的繁殖率比单亲高？窝卵数为4的灯芯草雀中，有无雄性帮助的雌鸟在幼鸟孵化的数量上没有差别（图2）。但是，无雄性抚育的雌鸟平均只能抚育1.0只幼鸟到其独立生活，有雄性抚育的雌鸟为2.6只[102]（图2）。因此，双亲确实能够抚育更多幼鸟。如果一只雄鸟遗弃后代，需要平均3只雌鸟来获得有雄鸟抚育一样的效果。很明显：在灯芯草雀繁殖中，雄性亲本抚育会产生即时又直接的优势。

Birkhead和Moller[4]不认为雄性移除观测有意义：仅当丧偶的雌性在存活率和未来繁殖率不受损时，雄性抚育的价值才能被正确评价。目前的繁殖率和存活率都是雄性移除后的雌性行为效果。有两个问题：首先，不能假设雌性后期付出成本；如果存在后期效应，应测量并评估其重要性。第二，雌性为弥补雄性抚育缺失的付出，不一定对雄性适合度有不利影响。

在灯芯草雀[104]研究中寻找雄性抚育的延时和间接效果显示：没有雄性抚育的雌鸟独自抚育后代时会失去更多体重（10.4%vs8.6%，此及下文，无帮助的雌鸟数值在前）。然而，移除雄鸟后雌性在重新筑巢方面并没有巨大的差异（100%vs91%），包括每窝幼鸟之间的间隔（19.3vs15.9天；后一窝幼鸟为替代雄鸟的后代），以及下一次的窝卵数（3.5vs3.7颗蛋），所有p>0.1[104]。我们还发现，下一个季节回归繁殖的雌鸟比例（58%vs45%）和繁殖种群对两种不同抚育方法下长大的幼鸟的接受度（15%vs15%）都没有很大的差异[28，45，102]。

无雄性帮助的雌性灯芯草雀的延时代价并不大，这可能是因为无雄性帮助的雌性所抚育的后代更可能在独立之前死亡，它们死亡后，雌鸟需要的亲本付出就会降低。如果此事成立，那么与Birkhead和Moller观点相反，雌性灯芯草雀失去雄鸟帮助的代价是即时、首要的：更少的现有幼鸟能够成长到独立生活。观测雄鸟不抚育对其适宜度的重要延时影响说明：如果雄鸟强制雌鸟独自抚养后代，尽管无帮助的雌鸟很有可能存活（即后一年还会出现），但是它们不太可能回到前一年的繁殖领地（48%vs75%）。因为有些雄性灯芯草雀无法选到雌鸟（成鸟性别比例雄鸟更高）。一对存活的鸟通常会连续几年婚配，未得到帮助的雌鸟改换领地，未提供帮助的雄鸟下一年很可能无法配对。然而，在这种情况下，选择雄性亲本抚育的因素是来自雌鸟的性选择，而非无帮助雌鸟的繁殖代价[104]。总之，研究者认为雄性移除研究，比如那些用实验方法减少雄性抚育[13，35，38，41，71，72，105]，是一种评价雄性亲本抚育效果（适宜度优势）的有效方法。更多的问题还在研究[45，105，109]。

图2幼年黑眼灯芯草雀由孵化到独立的存活率曲线。上方曲线由双亲抚养，下方由单亲抚养。测量了三个年龄段后代存活率的平均百分比：雏鸟期（6日龄），成长初期（12日龄）和成熟期（26日龄）[102]。（星号表示单尾p<0.05，秩和检验）。

4.3 父权与雄性亲本抚育

研究雄性抚育优势时，要考虑雄鸟与幼鸟的关联性[29，4，85]。早期的理论工作认为[57，83]，只有当受益者是亲本相关基因后代时，雄性抚育才能进化。但最新的理论认为关联性与抚育水平协同变化[86，89，106]，也有不同结果[12，13，50，51，86，89，90]。确定亲权（paternity，即雏鸟为雄鸟亲生）感知水平对亲本抚育的影响：在雌性的受精期中系统性地移除雄性一小段时间，并在放回后记录它们的行为。如果在雌鸟的受精期内放回雄鸟，雄性岩鹨则更有可能会照顾幼鸟[13，15]。婚外繁殖的概率是否会随着雄性抚育的形成而变化。一般，雄鸟孵化时，EPP会减少（比如在黑秃鹫black vultures和蛎鹬oystercatchers中[14，34]）。观测50种鸟类巢中额外配对雄性的后代所占比例，以及雄性对孵化的贡献比例。在38个雀形目鸟类中，3种雄鸟参与孵化，巢中其它雄鸟的后代占比为5.2%。其他35个雄鸟不参与孵化的雀形目鸟类中，这个比例是19.1%。在非雀形目鸟类中，有5种不存在亲本抚育；7种有雄性亲本抚育的，6种存在雄性孵化，一种没有。这7种鸟类巢中，其它雄性的后代占比分别为2.3%和5.4%。因此，雄性抚育的非雀形目鸟类中EPP很少，且是雄性抚育鸟类中最低的[51]。研究雄性抚育、单形性和雌性配偶选择标准之间的联系，忽略雄性质量、基因和所占有的资源，鸟类一雌多雄的基本原因似乎是为获得足够的受精卵[4，84，81]。两性单形鸟类，如果有雄性抚育雄鸟所产生精子的变异少于两性异形无雄性抚育鸟类，则雌鸟从多重婚配中获得的更少（也即需要更少的受精保障），失去的更多（失去雄性亲本抚育潜在可能性）。单形鸟类有雄性抚育雄鸟精子确实变异可能会减少。但极端的两性异型的代价之一是可能某些个体的生殖能力受损，因为高睾酮水平可能会抑制精子产生。

4.4 婚配效果（mating effort）和亲本效果（parental effort）的投入与效果关系：表型工程

雄性亲本抚育机制是否由自然选择保持。在研究中改变巢中鸟蛋或者幼鸟的数量是很容易的，但还没有人使单配制的物种成为一雄多雌制，或使独居物种集群[43]。因此Wingfield[92]的发现：睾酮处理可以诱导单配制物种成为一雄多雌制是一个重要的成就。按照这种思路，表型工程（phenotypic engineering）的方法，使用睾酮调整黑眼灯芯草雀的生理和行为[38]。测量表观繁殖成功率，即与目标雄性配对（pair-bonded）的雌性在交配中产生的幼鸟数量，我们发现实验雄性与对照雄性没有差别[38，41]。实际成功率（realized success）是表观成功率减去伴侣雌鸟与其他雄鸟交配造成的损失[24]，这需要了解雄鸟与子代之间基因关系。在这种测量下，实验雄鸟表现得比对照雄鸟略差。这些劣势可能由于实验雄性活动范围更广，而使得它的伴侣没有得到保护。更大的挑战是量化隐性成功率（covert success），包括所有目标雄性和非社会伴侣婚配产生的后代。在这种测量下，实验雄性表现略好于对照雄性，可能也是因为它们在领地上呆的时间更长或更具吸引力。在灯芯草雀中，研究Maynard Smith親本行为模式[46]。雄性亲本抚育提高幼鸟的存活数量[图2][102]。用睾酮处理后，雄性饲喂后代的贡献会减少50%，但表观繁殖成功率没有降低[41]。降低抚育程度的生理变化可能对其它方面的适应度造成影响，比如存活率下降或EPP上升[39，52]。用模拟巢捕食，即破鸟巢法，研究Maynard Smith模式。在很多开放式筑巢的雀形目鸟类中，巢捕食率非常高，以此调整可繁殖雌性的数量（比如灯芯草雀中>80%）。在到繁殖期，这种捕食的影响常常使雌性变得可婚配并尝试再次婚配，这样雌性可能参与额外婚配的繁殖。高捕食者密度会影响雄性用于护巢的时间，还会让它们寻找其它雌鸟婚配（巢捕食者数量增加，会降低巢中产生幼鸟数量，降低EPF值）。雄性美洲红翅鸫（red-winged blackbirds）会根据后代数目、幼鸟年龄和食物丰富度来调整亲本抚育的投入[87，88，108，73]。

5 雄性亲本抚育：机制

系统发育法研究雄性抚育可以阐明生活史的进化顺序，但无法揭示亲本抚育生物机制。例如：在雄性孵化的进化中，让雄性看到卵就想孵化的反射变化；雌雄性轮流孵卵上协调；雄性食欲时间表的调整，保证固定而非随机的饲喂时间；在某些情况下，为了更高效地向鸟卵传递热量而建立抱卵点。此外，抑制对其它竞争刺激（比如其他雄性或可繁殖雌性）的反应也非常重要。

5.1 与哺乳动物的雄性亲本抚育的比较

脊椎动物中，亲本行为系统在机制层面研究得最充分的是哺乳动物（见综述[64]）。但是，因为雄性亲本抚育在哺乳动物中相对少见，所以重点就被放在了母性行为上（例[42，59]）。最近，研究者已经解决了雄性亲本抚育的机制[6，30-32，100，110]。尽管鸟类和哺乳类动物的亲本行为有明显差异，比如鸟类不泌乳，哺乳类动物不孵化，但共同点是亲代与子代之间关系的确立（parental bond）。此外，在很多脊椎动物中这些联系的潜在机制可能与神经垂体的分泌有关[59，69，100]。寻找其它鸟类和哺乳类物种的相似性也可能有价值。Gubernick等人[32]研究了下丘脑的内侧视前区（MPOA），这是一个控制哺乳动物母性行为的重要区域，并经常展现出雌雄差异。在加利福尼亚大鼠中，雄性提供亲本抚育，并且只有在第一窝幼崽被饲喂前，MPOA才是两性异型的，之后，这块神经核在两性中变得相同。对鸟类采取比较法可能揭示了亲本抚育种间性别差异的神经基础。

5.2 循环激素和鸟类的雄性亲本抚育

对于鸟类亲本抚育机制的研究已经对循环激素有所关注：解释激素对行为的影响和行为、环境对激素的影响。已有研究的主要成果是睾酮对雄性亲本行为的抑制效应（Wingfield等人在[95]中总结）和催乳素在禽类孵化中的作用（Goldsmith在[26，27]中总结）。应用比较法，研究者选出了独立生活且生活史的某些方面值得研究的种类。比如，在合作育雏种类中，幼鸟经常晚熟并参与照顾兄弟姐妹或者不相干的幼鸟，研究者想了解它们激素的变化是否导致了性成熟的延缓[47，66，79，96]。类似的，Dufty[15]比较了巢寄生物种（不提供任何照顾）与提供抚育物种的激素状况。对于角色颠倒的种类，即雌性保卫雄性、雄性孵化的物种[22，56]，性激素状况是否与大多数只由雌性孵化或者双亲孵化的种类相反[26，27，40]。

5.3 睾酮和雄性亲本抚育

雄鸟育雏的开始与促性腺激素的增多和随后的睾酮含量上升有关[1]。后来，雄鸟开始表现出亲本行为，睾酮水平随之下降[1]。Wingfield和他的合作伙伴收集了多种鸟类的睾酮随季节变化的信息[94，95]。记录了雄性对雌性和雄性入侵者（真实入侵者或模拟入侵者）的内分泌反应[93，94]。在Silverin[71]的带领下，在野外调节了雄鸟的睾酮水平，并测量其对雄性亲本抚育，婚配行为和适合度的影响[35，92，38，78]。

种间睾酮状况比较得到有趣的结论[93，95]。（1）大多数物种在繁殖期早期具有睾酮水平高峰，但是高峰的持续时间有差异。一些物种的高峰时期很短，另一些物种则持续几乎整个繁殖期。（2）各类鸟类对于入侵者或是其它威脅的激素反应有所不同，有些反应很小，有些在领土被入侵后，其血液睾酮含量迅速升高。这种差异可能与婚配制度和亲本抚育有关。首先，公开一雄多雌制鸟类的季度高峰时期比社会单配制鸟类更长[94]。第二，用睾酮进行处理会抑制雄性育雏的鸟类雄性对后代的抚育[35，38，41，71]并且破坏雄性孵化的鸟类中的雄性孵化过程[55]。还可以在通常为单配制的麻雀种类中诱导产生一雄多雌制[92]。第三，对于入侵者反应最剧烈的种类是亲本抚育最多的种类[93]。

为了检测20个物种中激素、婚配制度和亲本抚育之间的关系，Wingfield等人[95]收集了攻击性和亲本抚育指数对应的繁殖期的睾酮峰值。高比值代表几乎不进行亲本抚育的侵略性种群，低比值则相反。季节性峰值对侵略性或亲本抚育作图（图3），雄性提供抚育的种类具有最高的激素水平季节性变化，说明除此短期外睾酮分泌均被抑制。无雄性抚育的鸟类处于一种随时准备进行侵略性行为的状态，这种状态明显干扰了进行亲本行为的意向。这种状态与传统婚配制度也有松散的联系（图3）。今后的研究需要对侵略性有更好的测量、对雄性亲本行为更清晰的分类、收集雄性真实繁殖成功率变化的数据和不同发育史的鸟类的数据。事实上，社会单配制鸟类，有抚育行为雄性可能对于亲本行为和婚配的精力分配更随意，因此对于环境改变的响应更依赖激素。如果是这样，由Trivers[75]首先描述的混合生殖策略可能有相对应的生理机制。有关雄性灯芯草雀对婚配和育雏机会协调反应的研究，观测其在面对增加的幼鸟和可繁殖雌鸟时的睾酮水平、鸣叫率、精子密度和育雏情况。

然而，总被我们与雄性求爱和性行为、攻击性和两性异型联系在一起的睾酮，可能正处于权衡婚配和亲本抚育的核心。可以把睾酮想做一种能够上下调节的成分，就像调节声音大小的旋钮一样。当睾酮含量多时，雄性和雌性角色分离，量少时，不同性别的外表和行为更相像。

图3雄性激素反应的种间差异（也即繁殖期的睾酮含量峰值）与雄性—雄性侵略性和亲本抚育有关。高而尖的睾酮季节峰与低攻击性、高亲本抚育水平和社会单配制有关。攻击性鸟类很少有亲本抚育行为，睾酮含量的季节性峰也不太明显，婚配体系趋于公开的一雄多雌制[95]。

5.4 催乳素和雄性亲本抚育

一般而言，孵化的开始与性腺类固醇的减少和催乳素循环水平的上升有关[1]。在少数只由雄性孵化的物种中，雄性的催乳素含量高于雌性[22，56]。当两性参与孵化时，它们的催乳素含量都会升高，只有雌性孵化时，通常只有雌性的催乳素水平会升高[27]。也有例外情况。在合作育雏的物种中，帮手鸟的催乳素水平也会提高，即便它们不参与孵化[79]。相似的，南美的雄性欧椋鸟、雌雄褐头燕八哥，尽管不参与孵化，在繁殖期，其催乳素水平也会上升[1]。这些例子暗示激素有很多效应，激素调节的进化不仅仅通过调整内分泌进行[27]。组织对激素的反应也有进化上的改变[22]。燕八哥的脑组织相比亲本鸟类的脑组织，与放射性催乳素结合更少。这显示了脑组织对催乳素反应的降低[2]。催乳素是引发孵化行为还是只在孵化行为开始后对其有支持作用存在争论[26，27，64]。关于催乳素的作用的未来研究可能需要调整血管活性肠肽（VIP，一种催乳素释放因子）的野外实验。如果能以实验手段诱导，我们可能了解孵化行为的生理机制是否与婚配生理性机制冲突。

6 雄性亲本抚育：发育

过去曾被认为基因型的许多行为或形态上的个体差异，现在都被认为是年龄或环境的反映。Hews等人在蜥蜴种群中[36]发现，在其生命早期使用睾酮，可以改变雄性的生殖策略。在哺乳动物（家鼠）中，vom Saal[80]发现，雌性成年后的侵略性和性吸引力会被它在子宫内时临近胎儿的性别影响。直到最近，类似的影响还未广泛见于鸟类。Schwabl[67]报道，成年雌性金丝雀和斑胸草雀会将睾酮混合进它们的卵中，混合量随产卵顺序而变化。无论性别如何，最后产的卵睾酮水平最高，后产卵孵化出的幼鸟在鸟群中能取得更高的社会地位[67，98]。从环境引起变异的角度思考，在食物充足年份孵化的雄性将会发育为通过额外婚配提高适合度；食物稀缺时孵化的雄性则倾向于进行亲本抚育。

7 结语

总体来说，绝大多数雄性抚育的鸟类倾向于单行社会单配制，并且，相比于公开一雄多雌制的雄性，它们的外貌与形态和雌性更加相似。这些特点使它们可被分为一大类，反映出它们共同的进化史。它也可能来自共同的起源。例如一些在发育早期起作用的激素机制。比较方法的发展，包括系统发育学方法，可能不仅反映了遗传和血统的可塑性，还暗示了生态与雄性亲本抚育的联系。用功能性方法和分子技术来确定亲缘关系，可以了解雄性抚育对适合度的影响。未来研究将集中在基因和发育方面，并阐释进化过程中基因和行为间的关系。孵化是与单形有关最为紧密的抚育形式，额外婚配繁殖在雄性孵化的类群中很少见。如果结论得到证实，且若雄性孵化种类与没有雄性抚育或营其它育雏方式相比，其中雄性繁殖成功率的变化要少，就要确定其原因。一种原因可能是雌性在孵化期间对雄性抚育的巨大依赖性；另一种可能是参与孵化的雄性为确保受精而产生的精子数量的变化较少。这些影响将提高雌性多次婚配的代价且同时降低收益。因此，当挑选配偶时，雄性孵化的物种中，雌性可能更关注能够预测亲本行为的线索，而更少关注夸张的特征。因此，除单型性外，我们还可以指导预见这些种类具有相对不发达的物种隔离机制和更强的地方适应性[60]。个体发育、季节和睾酮短期变化的水平可能是这些特点的核心机制，包括雄性对婚交配和多种亲本抚育形式精力分配。以上是鸟类雄性亲本抚育研究的总结。

参考文献

[1]Ball （iF. 1992. Endocrine mechanisms and the evolution of avian parental care. Proc. XXth Int. Ornithol. Congr.， pp.984-91.Christchurch， New Zealand.

[2]Ball GF. Dufty AM， Goldsmith AR. Buntin JP. 1988. Autoradiographic localization of brain prolactin receptors in parental and non-parental songbird species. Soc. Neurosci. Abstr.14：88.

[3]Bart J， Tomes A. 1989. Importance of monogamous male birds in determining reproductive success. Behav. Ecol. Sociobiol.24：109-16.

[4]Birkhead TR， Moller AP. 1992. Sperm Competition in Birds. London： Academic.282pp.

[5]Brooks DR， McLennen DA. 1991. Phylogeny， Ecology and Behavior. Chicago. IL： Univ. Chicago Press.434pp.

[6]Brown E. 1993. Hormonal and experiential factors influencing parental behaviour in male rodents： an integrative approach. Behav. Processes 30：1-28.

[7]Carey MD， Nolan V Jr. 1979. Population dynamics of indigo buntings and the evolution of avian polygyny. Evolution 33：1180-92.

[8]Chandler CR， Ketterson ED， Nolan V Jr， Ziegenf us C. 1994. Effects of testosterone on spatial activity in free-ranging male dark-eyed juncos. Junco hyemalis. Anim. Behav. In press.

[9]Clutton-Brock TH. 1991. The Evolution of Parental Care. Princeton： Princeton Univ. Press.331pp.

[10]Clutton-Brock TH. ed. 1988. Reproductive Success： Studies of Individual Variation in Contrasting Breeding Systems. Chicago， IL： Univ. Chicago Press.

[文獻11-109由于版面有限省略]