基于碳氮稳定同位素技术探究太湖北部湖区鲢、鳙食性差异

王媛,徐东坡,王小林,沈振华,徐跑

(1.南京农业大学 渔业学院，江苏 无锡 214081；2.中国水产科学研究院淡水渔业研究中心 农业部长江下游渔业资源环境科学观测实验站，江苏 无锡 214081；3. 江苏省太湖渔业管理委员会办公室，江苏 苏州 215168)

基于碳氮稳定同位素技术探究太湖北部湖区鲢、鳙食性差异

王媛1,徐东坡2,王小林3,沈振华3,徐跑2

(1.南京农业大学 渔业学院，江苏 无锡 214081；2.中国水产科学研究院淡水渔业研究中心 农业部长江下游渔业资源环境科学观测实验站，江苏 无锡 214081；3. 江苏省太湖渔业管理委员会办公室，江苏 苏州 215168)

为探究太湖北部湖区4个不同水域鲢Hypophthalmichthysmolitrix、鳙Aristichthysnobilis食性的差异，运用碳氮稳定同位素技术对太湖竺山湖、月亮湾、三国城和乌龟山水域的鲢、鳙、悬浮颗粒有机物(SPM)和水华蓝藻的δ13C和δ15N值进行了分析研究。结果表明：各个湖区SPM与水华蓝藻的δ13C差值为0.1‰～1.5‰，δ15N差值为0.3‰～1.6‰，单因素方差分析表明，SPM与水华蓝藻的δ13C和δ15N值均无显著性差异(P>0.05)，说明SPM主要组分是水华蓝藻；水华蓝藻的δ15N值为12.8‰～15.8‰，均高于污染较小水域浮游植物的δ15N值(2‰～8‰)，说明这4个水域氮源污染仍比较严重；鲢、鳙的食性在4个水域内有一定的差异，除乌龟山水域鲢、鳙营养级有显著性差异(P<0.05)外，其他水域鲢、鳙的营养级均无显著性差异(P>0.05)。研究表明，竺山湖、月亮湾、三国城3个水域鲢、鳙在水华蓝藻爆发高峰期食物组成相似，摄食以水华蓝藻为主；月亮湾水域鲢、鳙的营养级均高于其他3个水域，可能是由于该水域的鲢、鳙在摄食蓝藻的同时，也摄食了少量的浮游动物，但对于其具体食物组成仍需要进一步研究。本研究结果能帮助揭示太湖北部不同水域鲢、鳙的主要食物来源为悬浮颗粒有机物，并分析悬浮颗粒有机物的主要来源为水华蓝藻，进而能够为利用鲢、鳙控藻和水资源的可持续利用提供一定的理论依据。

太湖；鲢；鳙；悬浮颗粒有机物；水华蓝藻

据中国水利部门统计，2014年监测的120个开发利用程度较高、面积较大的湖泊中，水质满足Ⅰ～Ⅲ类标准的只有39个，仅占32.5%。调查表明，生活污水、农业污水和工业污水排放入湖泊后，在光照和高温的作用下污水中含有的氮、磷发生生化反应，形成水华蓝藻，导致湖泊富营养化频频发生。而在富营养化湖泊中放流适量滤食性鱼类(主要为鲢Hypophthalmichthysmolitrix、鳙Aristichthysnobilis)能够直接控制浮游植物的数量并对水华起到一定的治理作用[1-3]。通过肠道内含物镜检的方法对鲢、鳙食性进行调查研究，倪達書等[4]认为，鲢主要摄食浮游植物，而鳙主要摄食浮游动物，但刘恩生等[5]认为，在以水华蓝藻为主要初级生产力的富营养化湖泊中，鲢、鳙的食性会根据环境的变化而发生改变，它们均以微囊藻为主要食物。但是，肠道内含物只能反映短期内鲢、鳙的食物组成，不能解释鲢、鳙的长期摄食情况，而稳定同位素技术能准确地研究捕食者的食物来源，并且可以避免肠道内含物为鱼类难以消化或者不能消化的可能性所带来的影响[6-8]。近些年来，国内外已有许多学者[9-10]利用稳定同位素技术证明，水中悬浮颗粒有机物不仅可作为鱼类的食物源，其碳氮稳定同位素值也可作为评定污染来源的重要指标。水华蓝藻是指浮游植物中以蓝藻为优势种形成的水华，主要包括群体生长的微囊藻Microcystis，以及丝状体的鱼腥藻Anabaena、 束丝藻Aphanizomenon、颤藻Oscillatoria等。而悬浮颗粒有机物(Suspended particulate organic matter，简称SPM)是水域生态系统中许多消费者主要的食物来源[11]，大多由内源有机物(如浮游植物等)和外源有机物(如陆生植物碎屑等)组成。对水中悬浮颗粒有机物的δ13C和δ15N值进行分析，能够有效分析出水体营养状况和有机质的物源等问题。郭凯等[10]通过对白石水库水质、颗粒有机物中δ13C和δ15N值的空间分布特征进行研究后发现，浮游生物是水中有机质的主要来源。Xia等[12]发现，利用稳定碳氮同位素技术对不同比例的草鱼、鲢混养5个月后，悬浮颗粒有机物对鲢生长所提供的食物来源贡献最大，均高达60%以上。

太湖(30°55′42″N～31°33′50″N、 119°53′45″E～120°36′15″E)，是中国典型的大型浅水富营养湖泊[13]。全湖面积为2338 km2，平均水深为1.9 m。自20世纪80年代末蓝藻开始爆发以后，太湖水体富营养化日趋严重，尤其是北部湖区水质逐渐恶化，每年夏秋季均会爆发大范围水华，对当地的生产、生活造成了较大影响。本研究中，运用稳定碳氮同位素技术对太湖4个水域(竺山湖、月亮湾、三国城和乌龟山)的鲢、鳙、悬浮颗粒有机物、水华蓝藻的δ13C和δ15N值进行分析，比较了鲢、鳙食性的空间差异，进而探究悬浮颗粒有机物的主要来源，以期为利用鲢、鳙控制水华蓝藻及实现水资源的可持续化利用提供一定的理论依据。

1 材料及方法

1.1调查区域

太湖渔业管理委员会于2015年选取了竺山湖、月亮湾、三国城和乌龟山4个典型水域作为蓝藻治理区域，在抑藻区内投放了大量的鲢、鳙，并将其控制在网箱或网围内生长。本研究中，选取这4个典型水域样品进行分析(图1)。

图1 太湖采样点分布图Fig.1 Distribution of sampling sites in Taihu Lake

1.2方法

1.2.1 样品采集 2015年9月，分别在竺山湖、月亮湾、三国城和乌龟山的抑藻放流区，进行水样、悬浮颗粒有机物、水华蓝藻、鲢、鳙样品的采集。每个采样区域内布设3个采样点，作为重复。现场水样使用DSC5000采水器采集，在每个采样点采集水面下0.5 m处的水样，水样采集后，用预先在450 ℃马弗炉中灼烧4 h的玻璃纤维滤膜GF/C过滤，收集悬浮颗粒有机物质(过滤体积视SPM浓度而定)。水华蓝藻利用25#浮游植物网采集，均从水下至水表垂直拖网采样，运回实验室后静置4 h，漂在水面的为水华蓝藻，得到水华蓝藻后与SPM处理方法相同。滤食性鱼类鲢、鳙体长范围分别为102.9～170.9 mm、82.1～175.2 mm，每个采样水域鲢、鳙各取9尾，尽量选取体长相近的鱼类，利用鱼簖或丝网等工具采集，然后带回实验室进行处理。

1.2.2 样品处理 SPM和水华蓝藻用真空抽滤泵收集至玻璃纤维滤膜后，滤膜立即用离心管装好放在自封袋中，编号后置于冰箱(-20 ℃)中冷冻保存，每个样品单独保存。在实验室，将解冻的滤膜分成两份，一份用1 mol/L的稀盐酸处理以去除无机碳的干扰，另一份不酸化处理，将样品放入烘箱(60 ℃)中烘干至恒重，磨粉过100目筛，干燥保存。将所采集的鱼类样本测量体长、体质量等基本数据后，解剖取其背部白肌，置于冰箱(-20 ℃)中冷冻保存，测定前烘干至恒重，磨粉并干燥保存，其中相近体长的鲢、鳙作为一个样本，以减少误差，每个区域最终取3个鲢、鳙粉末样本。所有样品的稳定同位素δ13C和δ15N值均在国家海洋局第三海洋研究所测定，仪器由同位素比率质谱仪(Delta V advantage) 与元素分析仪(Flash EA 1112 HT) 耦合而成。碳氮稳定性同位素测定分别采用国际标准物质美洲箭石VPDB(Vienna Pee Dee Belemnite)和标准大气氮的同位素丰度作参考。测定所用标准品为乙酰苯胺，每个样品测定3个平行样，为保持试验结果的准确性和仪器的稳定性，每12个样品插入一个标准品。分析结果表示为δ13C和δ15N[14-15]，计算公式为

δX=(Rsample-Rstandard)/Rstandard×1000‰。

其中:X为13C或15N；R为13C/12C或15N/14N；Rsample为样品的重轻同位素之比；Rstandard为国际通用标准物的重轻同位素之比；测量精度δ13C≤0.2‰，δ15N≤0.3‰。Post[15]证明，消费者相对其食物δ15N稳定的富集作用可以用于评价生物的营养级位置，营养级(TL)计算公式为

TL=(δ15Nconsumer-δ15Nbaseline)/Δδ15N+λ。

其中：δ15Nconsumer为渔获生物氮稳定同位素比值；δ15Nbaseline为基准生物氮稳定同位素平均比值；本研究中取各水域内藻类的δ15N值作为基准值，Δδ15N为一个营养级的氮富集度，平均值为 3.4‰；λ为基准生物的营养级，本研究中取藻类作为基准物，故取值为1。

利用单因素方差分析方法分别对同种生物的δ13C和δ15N值进行空间差异性分析，鲢、鳙、SPM和水华蓝藻的δ13C和δ15N分别单独作为因子，以各水域逐一作为因变量，分析同种生物的δ13C和δ15N值的空间差异；利用单因素方差分析方法分析不同生物的δ13C和δ15N值差异，以各水域作为因子，以不同生物作为因变量，分析不同生物同位素值的差异；利用单因素方差分析方法，以鲢、鳙作为因子，以营养级位置作为因变量，分析各水域内鲢、鳙营养级差异。

1.3数据处理

运用Excel 2010和IBM SPSS Statistic 20 软件对数据进行统计分析，运用Origin Pro 9.0软件作图。

2 结果与分析

2.1样品酸化处理前后差异对比

单因素方差分析结果表明，水华蓝藻和SPM进行酸化和不酸化处理，δ13C和δ15N值均无显著性差异(P>0.05)(表1)。

表1 样品酸化与否δ13C和δ15N值差异性比较Tab.1 Comparison of δ13C and δ15N values before and after acidification

2.2鲢、鳙、SPM及水华蓝藻δ13C、δ15N的空间分布特征

从图2可见：SPM和水华蓝藻的δ15N的最高平均值均出现在竺山湖，分别为(15.5±0.6)‰和(15.8±0.2)‰，最低平均值均出现在乌龟山，分别为(12.2±0.5)‰和(12.8±0.5)‰；SPM的δ13C的最高平均值出现在月亮湾，为(-22.3±0.3)‰，水华蓝藻的δ13C的最高平均值出现在乌龟山，为(-21.5±0.6)‰，二者的最低平均值均出现在竺山湖，分别为(-28.5±0.4)‰和(-27.0±0.3)‰。

鲢、鳙的δ15N的最低平均值均出现在乌龟山，分别为(16.0±0.2)‰和(14.3±0.7)‰；鲢、鳙的δ13C的最低平均值均出现在竺山湖，分别为(-25.3±0.2)‰和(-24.8±0.2)‰。鲢的δ15N的最高平均值出现在三国城，为(18.1±0.1)‰，鳙的δ15N的最高平均值出现在竺山湖，为(18.1±0.5)‰；鲢、鳙的δ13C的最高平均值均出现在月亮湾，分别为(-20.7±0.1)‰和(-20.6±0.3)‰。单因素方差分析表明，除乌龟山鲢、鳙的δ15N值有显著性差异外(P<0.05)，各水域内鲢、鳙的δ13C、δ15N值均无显著性差异(P>0.05)。分析表明，鲢、鳙的δ15N值较其食物来源相差值为2.0‰～4.6‰，δ13C值几乎是随SPM及水华蓝藻的变化而变化。

注：■鲢；●鳙；▲悬浮颗粒有机物；▼水华蓝藻(实心表示δ15N值，空心表示δ13C值)Note：■silver carp；●bighead carp；▲SPM；▼Cyanobacteria bloom (Solid symbols indicate the value of δ15N while open ones indicate that of δ13C)图2 不同生物δ15N、δ13C值的区间差异Fig.2 Differences in δ15N and δ13C values of different organisms in northern part of Taihu Lake

2.3鲢、鳙的营养级位置

以各水域水华蓝藻的δ15N平均值为基准值，营养级间富集因子为3.4‰条件下，计算各水域内鲢、鳙所在营养级位置，结果见表2。单因素方差分析表明，在竺山湖、月亮湾、三国城水域，鲢、鳙的营养级无显著性差异(P>0.05)，乌龟山水域内鲢、鳙营养级位置有显著性差异(P<0.05)。

3 讨论

3.1样品酸化处理前后差异

有研究表明，即使较小的无机碳含量(小于有机质总碳的5%)，就有可能引起 δ13C比值1‰的增加[16]。刘瑀等[17]通过酸化对比试验表明，酸化处理导致悬浮颗粒有机物、浮游植物的δ13C值降低，而Bunn等[18]利用0.1 mol/L HCl处理并没有引起对虾和海草样品δ13C值的显著变化，但δ15N比值却发生了一些变化。本研究表明，酸化前后样品的δ13C和δ15N值均无显著性差异(P>0.05)(表1)，说明研究水域无机碳酸盐物质含量较低。徐涛等[19]研究表明，水华蓝藻尤其是其中的铜绿微囊藻，在无机碳含量相对较低的水体中适应力极强，并逐渐成为优势种，这与本试验结果相一致。McClelland 等[20]认为，在人为污染较小的水域中，浮游植物的δ15N值为2‰～8‰，而在污染比较严重的水域中，δ15N值高达10‰～20‰。太湖北部湖区毗邻无锡、常州市，有多条入湖河流，其承载着大量的工业、农业和城市污水，有机物污染严重，所测定出的SPM和水华蓝藻的δ15N值也均在10‰以上，与McClelland等[20]的研究结论相一致。

表2 鲢、鳙营养级位置及差异Tab.2 Trophic levels and differences in silver carp and bighead carp

3.2不同水域间鲢、鳙食性差异

Wedchaparn等[21]和Zhou等[22]提出，在浅水富营养化湖泊中，水中的浮游生物及其悬浮颗粒有机物是鲢、鳙主要的食物来源。由于不同来源的有机物通常具有不同的同位素组成，且δ13C值在消费者消化吸收的过程中分馏值较小(1‰～2‰)，δ15N值为3‰～5‰[23]，一般情况下，以δ13C值追溯消费者(或污染物)的食物来源，以δ15N值判定生物所在的营养级。本研究中，由于在调查期间水华蓝藻爆发严重，浮游动物生物量极少，所采集量不足以构成一个样本，故未对浮游动物的碳氮稳定同位素进行分析。

有研究表明[24-25]，鱼类的δ13C值主要与其所在生境和饵料生物的变化有关，由于栖息地环境不同，王晓玲等[26]发现，红鳍原鲌在高浓度蓝藻环境下，会偏向摄食较大个体的动物性饵料，从而具有不同于其他低浓度蓝藻区域的δ13C值。本研究中，观察并分析采样水域鲢、鳙及其SPM的δ13C、δ15N值，结果发现，鲢、鳙与SPM的δ13C值相差不到2‰，δ15N值相差3‰～5‰，说明SPM是鲢、鳙的主要食物来源[23]。分析同区域采集到的SPM和水华蓝藻的δ13C值，差异极小，这与谢平[27]和杨建雷等[28]的试验结果一致，说明SPM的主要来源是水中的浮游植物(在太湖主要是水华蓝藻)和少量有机碎屑。但部分水域水华蓝藻的δ13C和δ15N值却高于SPM，这是由于大量混合湖水经25#浮游生物网富集后所采集到的水华蓝藻夹杂着一些难以去除的微小有机碎屑，从而提高了其δ13C和δ15N值。光学显微镜下进一步观察收集的水华蓝藻，发现微囊藻占90%以上，进一步证明夏季蓝藻爆发期间微囊藻是鲢、鳙的主要食物碳源。对4个区域SPM的δ13C和δ15N值进行单因素方差分析，结果表明，除月亮湾与乌龟山SPM的δ13C值无显著性差异外，其他区域间SPM的δ13C值均呈现极显著性差异(P<0.01)；除月亮湾与三国城SPM的δ15N值无显著性差异外，其他各区域间有显著性差异(P<0.05)。单因素方差分析表明，不同区域间鲢的δ13C值有极显著性差异(P<0.01)；除月亮湾与三国城鳙的δ13C值无显著性差异外，各区域间δ13C值有极显著性差异(P<0.01)。这与SPM分析结果几乎相一致，表明4个区域间鲢、鳙的食物碳源有显著性差异(P<0.05)，但其具体的碳源组成差异还需要进一步研究。

3.3鲢、鳙营养级位置差异

岸边陆源污染物(富含N的农业污水和生活废水)排入湖泊中亦能够影响颗粒有机物(包含藻类)等初级食物源的δ15N值，鱼类等消费者体内的δ15N值能够通过捕食关系而受到影响[29]。乌龟山SPM、鲢和鳙的δ15N值均极显著低于其他3个区域(P<0.01)，因食物源同位素组成与消费者同位素组成息息相关，调查发现，太湖受海陆气温差异影响，夏季盛行东南风，太湖北部湖区受人为干扰较为严重，污染物容易累积在湖湾内，形成大面积蓝藻水华。但乌龟山水域(湖湾外)较其他几个湖区更利于污染物的扩散[30]，说明竺山湖、月亮湾、三国城较乌龟山水域氮源污染更为严重。单因素方差分析表明，竺山湖、月亮湾、三国城各水域内鲢、鳙的营养级差异不明显(P>0.05)，表明其营养生态位差异不大；鲢、鳙个体大小会影响δ15N值大小[31]，乌龟山水域鲢、鳙差异显著(P<0.05)，但均为1～2，因采样条件及频率的限制，采样时鲢体长比鳙大[体长平均值鲢为(113.3±10.1) mm，鳙为(101.0±3.6) mm]，导致鲢的δ15N值高于鳙。竺山湖、三国城、乌龟山水域的鲢、鳙营养级位置均为1～2，说明在夏季蓝藻爆发期间，这3个水域内鲢、鳙主要摄食水华蓝藻，且可能选择性地摄食了一些低δ15N值的藻类；月亮湾水域的鲢、鳙营养级大于2，未达到3，说明在摄食水华蓝藻的同时可能也摄食了少量浮游动物。

4 结语

本研究中通过分析太湖北部采样水域鲢、鳙、水华蓝藻及SPM的δ13C、δ15N值，结果表明，酸化与否对样品δ13C、δ15N值影响不显著，说明水中无机碳物质含量低，影响不大。各个水域中鲢、鳙与SPM的δ13C值相近，δ15N值相差3‰～5‰，说明其主要食物源是SPM，又因SPM主要由水华蓝藻组成，且各区域内鲢、鳙营养级差异不明显，说明蓝藻爆发高峰期间，鲢、鳙主要摄食水华蓝藻。乌龟山水域鲢、鳙、SPM、水华蓝藻的δ15N值较其他3个水域偏低，说明这3个水域氮源污染较乌龟山水域更为严重。此外，4个水域间鲢、鳙的食物碳源有显著性差异，月亮湾水域鲢、鳙的营养级均高于其他3个水域，可能是由于此水域的鲢、鳙在摄食蓝藻的同时也摄食了一些浮游动物，但关于鲢、鳙具体的食物碳源组成需要进一步研究。鉴于上述分析，作者认为，一方面对太湖北部湖区周边城市所排放的污染物进行控制势在必行；另一方面，太湖水华蓝藻的消除涉及水体中多个因素，对藻类消除机制需要更深入地探究。

致谢：感谢江苏省太湖渔业管理委员会办公室渔政大队的同志在采样过程中的协助，感谢南京农业大学和上海海洋大学2015级研究生同学在样品处理过程中的帮助！

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FeedingdifferencesofsilvercarpandbigheadcarpinthenorthernpartofTaihuLake:basedonstablecarbonandnitrogenisotopeanalysis

WANG Yuan1, XU Dong-po2, WANG XIAO-Lin3,SHEN Zhen-hua3,XU Pao2

(1.Wuxi Fisheries College,Nanjing Agricultural University, Wuxi 214081, China; 2.Yangtze River Downstream Fisheries Resources and Environmental Science Observation Station, Ministry of Agriculture, Freshwater Fisheries Research Center, Chinese Academy of Fishery Sciences，Wuxi 214081,China; 3.Taihu Lake Fishery Management Committee of Jiangsu Province,Suzhou 215168,China)

The dynamics of δ13C and δ15N were determined in water, suspended particulate organic matter (SPM), Cyanobacteria bloom and dorsal muscles of silver carpHypophthalmichthysmolitrixand bighead carpAristichthysnobilissampled from Zhushan Lake, Yueliang Bay, Sanguo City and Wugui Mountain in the northern part of Taihu Lake via stable carbon and nitrogen isotope analysis technique in order to investigate feeding differences of silver carp and bighead carp in the northern part of Taihu Lake. The one-way ANOVA revealed that there were no significant difference inδ13C and δ15N values of SPM and Cyanobacteria(P>0.05), with range from 0.1‰ to 1.5‰ in δ13C and range from 0.3‰ to 1.6‰ in δ15N in SPM and Cyanobacteria，indicating that SPM was the main component in Cyanobacteria bloom. The high δ15N values (ranged from 12.8‰ to 15.8‰) of Cyanobacteria, higher than that of phytoplankton in less polluted waters (about 2‰-8‰), showed that nitrogen pollution was serious in all sampling sites. There was to some extent differences in feeding habit between silver carp and bighead carp in the four sampling sites in Taihu Lake, with significant difference in trophic levels between silver carp and bighead carp in Wugui Mountain (P<0.05) and without significant differences in other three sampling sites(P>0.05), indicating that the similar food composition (primarily of Cyanobacteria)in silver carp and bighead carp during the Cyanobacteria bloom. The silver carp and bighead carp had higher trophic levels in Yueliang Bay than those in other three waters did, which probably reveals that the two species ingest small amount of zooplankton besides Cyanobacteria, as well in Yueliang Bay. But further research is required to explain the food composition specifically. The findings showed that SPM was the main food sources of silver carp and bighead carp in the northern part of Taihu Lake. However, Cyanobacteria was the main component of SPM, and provide a new basis for algal control and sustainable utilization of algae in waters by silver carp and bighead carp.

Taihu Lake; silver carp; bighead carp; suspended particulate organic matter; Cyanobacteria

10.16535/j.cnki.dlhyxb.2017.05.015

2095-1388(2017)05-0597-06

Q954.4

A

2017-02-07

太湖治理专项省级统筹项目(苏财建[2015]162-2) ；国家水产种质资源平台项目(2016DKA30470_003)

王媛(1992—), 女，硕士研究生。E-mail:1072420763@qq.com

徐跑(1963—)，男，研究员，博士生导师。E-mail:xup@ffrc.cn