乳酸菌细菌素研究进展及其在肉制品防腐保鲜领域的应用

张晨曦，贺稚非,2，李洪军,2*

1(西南大学 食品科学学院，重庆，400716)2(重庆市特色食品工程技术研究中心，重庆，400716)

综述与专题评论

乳酸菌细菌素研究进展及其在肉制品防腐保鲜领域的应用

张晨曦1，贺稚非1,2，李洪军1,2*

1(西南大学 食品科学学院，重庆，400716)2(重庆市特色食品工程技术研究中心，重庆，400716)

乳酸菌细菌素是一种天然的生物防腐剂，可以抑制或杀灭食品里致病微生物和腐败微生物从而保证食品安全。文中概述了乳酸菌细菌素的分类、作用机制、分离纯化方法及在肉制品防腐保鲜领域的应用，并展望了以后的研究方向。

细菌素；肉；防腐保鲜

肉制品中含有丰富的水分、蛋白质，以及适宜的pH条件，因此特别适合酶类发生作用以及微生物的生长繁殖，造成肉制品腐败变质，甚至产生有毒有害物质。目前我国肉类加工行业普遍存在原料初始菌较高、冷链系统不健全、使用化学防腐剂等问题，控制微生物生长繁殖是肉制品防腐保鲜的关键。食品添加剂通用标准(GSFA)批准添加亚硝酸盐、有机酸及其盐类作为肉类和肉类产品的添加剂。但随着人们对健康的要求越来越高，化学添加剂因为其潜在的毒性和致癌作用而受到广泛质疑，因此研究广谱、高效、稳定、安全的天然食品级生物防腐剂是食品防腐保鲜工业发展的必然趋势。

乳酸菌(lactic acid bacteria,LAB)在食品中的应用已经使用了数千年，是一种公认的对人类安全的微生物。乳酸菌产生的细菌素具有无毒、高效、耐酸、耐高温等特点[1]，已经引起研究者的广泛兴趣。本文重点对乳酸菌细菌素及其在肉制品防腐保鲜方面的应用进行综述。

1 乳酸菌细菌素概述

1.1定义

乳酸菌是指发酵碳水化合物的主要产物是乳酸，无芽孢，革兰氏染色阳性的一类细菌总称。细菌素(bacteriocin)最初是Gratia (1925)用于描述大肠杆菌素的抗菌蛋白类物质，现指细菌在正常的代谢过程中通过核糖体合成机制产生的一类具有抗菌活性的多肽或蛋白质复合物。MACWANA等[2]认为细菌素的产生系统由3个组分组成：肽诱导物(信息素激活因子)，跨膜组氨酸激酶(信息素受体)和反应调节剂。首先是肽诱导物在核糖体中合成为具有N-末端序列的无活性前肽，这些前体物质通过载体系统在外部环境中分泌和裂解，通过酶的作用激活细菌素的转录，引发正反馈。自然界中包括乳酸菌在内的大多数细菌都能产生细菌素，并且产生菌对细菌素具有自身免疫性。

乳酸菌是一种公认的安全微生物，包括链球菌属、片球菌属、乳杆菌属、明串珠菌属等[3]。它们产生的抗菌物质——乳酸菌细菌素也可作为天然的食品防腐剂应用于食品工业，例如1969年以来乳酸链球菌肽(nisin)因其生产基因稳定、安全性较高、抑菌范围广而得到了广泛的商业应用[4]。截至2015年，已经有185个乳酸菌细菌素被分离并报告出来[5]。

1.2分类

KLAENHAMMER等[6]在1993年将乳酸菌细菌素分为四类，Ⅰ类是以nisin为代表的羊毛硫抗生素(lantibiotics)，其特点是分子量小(<5 kDa)，对热稳定且存在羊毛硫氨酸及其衍生物。Ⅱ类由3个亚类的热稳定肽(<10 kDa)组成：Ⅱa包括片球菌素(pediocin)、肠道菌素(enterocin)；Ⅱb包括乳杆菌素G(lactocin G)；Ⅱc包括乳杆菌素B(lactocin B)。Ⅲ类表示热敏感抗菌肽(> 30 kDa)，IV类表示与碳水化合物或脂质结合的复合肽。在2005年COTTER等[7]根据细菌素的结构和作用方式将其分为两类：Ⅰ类是含有羊毛硫氨酸的羊毛硫抗生素，Ⅱ类是不含羊毛硫氨酸的非羊毛硫抗生素，包括环形乳酸菌抗菌素。2006年DRIDE等[8]根据细菌素遗传和生理特性将其分成3类，如表1所示。

表1 Drider等建议的乳酸菌细菌素分类方法

1.3作用机制

以往的研究发现，乳酸菌产生的细菌素只对革兰氏阳性菌有效抑制，而不能有效抑制革兰氏阴性菌，这可能与靶细胞细胞膜上存在阻碍细菌素作用的位点有关[9]。目前，还未见关于其确切作用位点的相关报道。ABEE等[10]总结了细菌素的3种不同作用机制：改变酶活性，抑制孢子萌发和通过形成选择性或非选择性孔使离子载体失活。DEEGAN等[11]发现虽然乳酸菌细菌素可以通过不同的作用机制发挥抗菌作用，但其作用目标往往是细胞膜，并认为靶细胞膜和细菌素之间的静电力可以促进细菌素发挥作用。CINTAS等[12]认为Ⅰ类和Ⅱ类可能使用相同的作用机制，乳酸菌产生的细菌素通过静电相互作用与带负电荷的磷脂键合移动到细胞膜。细菌素的单体在膜表面形成蛋白质聚集体，导致孔隙形成，同时伴随着钾、镁等离子，ATP和氨基酸通过脂质双层的被动排出，造成质子动力减小。质子动力在ATP合成，主动运输和细胞运动中具有重要作用，因此大分子的合成以及能量的产生被抑制，导致细胞凋亡。

可以发现，不同的乳酸菌细菌素作用机制是不同的，目前只对于Ⅰ类和Ⅱ类细菌素相对了解，对其他细菌素的作用机制还未进行深入的研究。

1.4分离纯化方法

乳酸菌的生长需要复杂的营养环境，这不仅增加了细菌素的生产成本，也使其分离纯化方法更加困难[13]。细菌素的本质是蛋白质或多肽类物质，但由于乳酸菌细菌素种类繁多，通常需要为它们中的每一个设计特异性纯化方案，所以很少有细菌素可以纯化到nisin那种水平。研究中多采用多种方法联合来实现细菌素的分离纯化，以下为根据不同细菌素的生化结构来纯化细菌素的3种主要方法：

(1)进行一系列的硫酸铵沉淀、离子交换层析、疏水层析、凝胶过滤和反向高效液相色谱等操作来进行纯化[14]，该方法步骤繁琐，成本较高且浪费较大。

(2)“三步法”——通过硫酸铵沉淀，氯仿/甲醇萃取沉淀和反向高效液相色谱3步操作[15]。

(3)利用膨胀床吸附，通过调节生物发酵环境的pH使细菌素浓度达到最大化之后进行分离[16]。

1.5影响因素

不同乳酸菌产生的细菌素活性条件有很大区别，此外细菌素的活性还受食物组成成分、细菌素剂量和纯化程度、加工和储存条件等诸多因素影响[12]。DROSINOS等人[17]的研究表明，当环境pH小于7时，nisin的溶解性和稳定性较强，且在pH5.5条件下活性最大，因此适合在偏酸性的肉制品中使用。细菌素和靶细胞膜的亲和力也与pH有关，当环境pH从7.5降低到6.0时，Pediocin PA-1与细胞膜的结合力增加，从而提高了细菌素的渗透力[18]。LEROY等人[19]发现，随着温度的升高，细菌素的活性逐渐降低，这是因为相关蛋白酶活性也随之增高。以往有学者观察到NaCl可以改善nisin等一些细菌素的抗菌活性，这可能是由于NaCl的存在干扰了细菌素之间的离子相互作用，从而对细菌素起到了一定的保护作用[20]。

2 乳酸菌细菌素在肉制品中的应用

2.1在肉制品防腐保鲜领域的应用

在数百种细菌素中，nisin是唯一许可用于肉类和肉类产品的乳酸菌细菌素，此外片球菌素(Pediocin)也逐渐被广泛研究应用于肉制品防腐中。nisin在酸性环境下能有效控制肉毒梭菌的生长，添加一定量的nisin到火腿和香肠中，还可以有效减少化学发色剂的使用量，降低亚硝酸盐的残留，减少亚硝胺的形成，提高肉制品安全性[21]。肉制品的主要污染菌是革兰氏阳性菌，nisin能抑制大部分革兰氏阳性菌的生长，包括产芽孢杆菌、耐热腐败菌、生孢梭菌等，而对革兰氏阴性菌、酵母菌和霉菌无效，此外nisin是一种疏水性多肽，可能与肉类中的脂类发生作用而影响其抑菌功效[22]。单核细胞增生李斯特菌是肉制品最关注的病原菌之一，它耐低温，在有氧和无氧环境下都能生长，且不受pH、NaCl 、硝酸盐的影响，因此常被用来作为指示菌来筛选细菌素[23]。nisin[24]和Pediocin PA-1 /AcH[25]通常用于控制单核细胞增生李斯特菌的生长，但相比较于Nisin，Pediocin PA-1 /AcH可能具有更高的抗菌活性，并且更特异性地作用于单核细胞增生李斯特菌，不会干扰其它细菌的生长[26]，因此Pediocin PA-1 /AcH是肉制品中控制单核细胞增生李斯特菌的良好替代品。

2.2在肉制品包装领域的应用

以往将细菌素等抗微生物物质通过喷雾或浸渍等方式直接施用于食物表面，通过从表面快速扩散到食物内部来发挥抑菌功效，但同时也可能伴随着食物里固有活性成分的失活[27]。LEE等[28]发现将细菌素涂抹在聚乙烯(PE)包装表面也会对食物具有抑菌效果。JIN T等[29]发现包含有nisin的聚乳酸材料对李斯特菌、大肠杆菌O-157和沙门氏菌有较强的抑制作用。BLANCO等[30]发现添加由弯曲乳杆菌CRL705(L.curvatusCRL705)产生的lactocin 705和lactocin AL705的聚乙烯膜在抑制李斯特菌生长方面比直接使用nisin而不改变膜的功能性质更有效。

这说明高分子物质材料与细菌素结合可能会更加有利于肉制品的防腐保鲜。目前nisin是最常被加入食品包装中的抗微生物剂，此外片球菌素[31]和由弯曲乳杆菌32Y(L.curvatus32Y)[32]产生的细菌素也常用来制备不同性能的抗菌包装材料。

表2 乳酸菌细菌素在肉制品包装领域的应用(2007年-至今)

2.3与其他灭菌方法联用

高压、加热、添加防腐剂、气调包装等方法已广泛应用于肉制品的防腐保鲜，近年来细菌素作为一种新型的生物防腐剂与这些传统抑菌方法的联用也受到了极大的关注，这有助于克服与食物基质上的细菌素失活等缺陷并防止抗性突变体的出现对食物造成不利影响。

AYMERICH等[40]发现高压与nisin和乳酸盐的联合可以更好的抑制单核细胞增生李斯特菌和沙门氏菌在熟肉制品上的生长，这是因为高压状态下靶细菌对nisin更加敏感。TU[41]发现用nisin联合EDTA可以抑制大肠杆菌和芽孢杆菌的生长，从而提高真空包装和冻藏牛肉其保质期。BELFIORE等[42]发现lactocin 705/AL705和nisin与螯合剂结合对大肠杆菌菌株有更好的抗菌的作用。此外多种细菌素联用也可以杀灭敏感群体中的更多细菌，因为对一种细菌素具有抗性的细胞可能会被另一种细菌素杀死。例如Lactocin 705(由L.curvatusCRL705产生)和Enterocin CRL35(由EnterococcusATCC1935产生)联合使用可以杀灭肉浆中不同的单核细胞增生李斯特菌菌株[43]。

表3 细菌素与其他灭菌方法联用的杀菌效果

3 乳酸菌细菌素的生物安全性

乳酸菌细菌素和抗生素都是由微生物产生且具有抗菌能力的化学物质，但细菌素主要用于食品生物工业，并不像抗生素主要用于药物目的。此外细菌素是一类根据基因编码通过核糖体形成的多肽或多肽类复合物，而抗生素则主要是细菌或真菌通过酶促反应产生的次级代谢产物或人工合成类物质，两者有着本质不同。研究表明，当nisin和某些抗生素联合使用时会发生协同作用，具有更好的抑菌效果，这是由于细菌素和抗生素具有不同的抗菌机制[55]，因此乳酸菌细菌素可作为传统抗生素的一种可能替代品。

BERNBOM等[56]研究了nisin对大鼠肠道微生物影响，结果发现经nisin给药的大鼠肠道微生物菌群与对照组并没有不同，推测是由于nisin在胃肠道中被机体内蛋白酶降解成无毒的氨基酸，因此不会产生副作用并且不会在生物体内积累。1988年食品和药物管理局(FDA)将nisin列为公认安全级别(GRAS)，我国也于1990年允许将nisin作为食品防腐剂，并列入GB2760—1986，长期以来对nisin的毒性研究表明在每日摄入量为2.9 mg/d的情况下对人体是安全的。此外其他细菌素如乳酸片球菌素也已在食品和医药领域得到广泛应用，从目前的研究水平来看，并没有发现乳酸菌细菌素会对机体产生副作用。

4 展望

乳酸菌细菌素作为一种天然生物防腐剂在肉制品防腐保鲜领域已经充分显示出了其优越性。我国对乳酸菌细菌素的研究起始较晚，目前主要集中在菌株筛选、分离纯化方法以及如何提高细菌素产量等方面，而对细菌素的基础研究和开发应用研究较少。因此从生化特性、遗传特性和基因调控等方面对细菌素进行深入的研究很有必要，目前有研究显示可以采用分子生物学方法通过改变某个特定的氨基酸序列来改变细菌素的抗菌性能，甚至合成需要的细菌素。总之，随着研究的深入，乳酸菌细菌素这种新型的、天然的、无副作用的生物防腐剂在肉制品防腐保鲜领域必将具有广阔的应用前景。

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“2017第五届中国微生物酿造与白酒健康研讨会”会讯

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微生物与白酒香型、特征、风味和品质的关系

现代微生物技术在白酒领域的应用

会议报告征集：欢迎与本次会议主题切合的研究成果到大会交流，申请大会报告请在2017年8月30日前将报告人简历、报告题目和摘要发送大会秘书处。

参会费用：代表1500元/人，大会统一安排食宿，费用自理。

秘书处联系方式：胡育骄 010-53218310，huyujiao@china-cicc.org

Researchofbacteriocinsfromlacticacidbacteriaandtheirapplicationsinpreservationofmeatproducts

ZHANG Chen-xi1,HE Zhi-fei1,2,LI Hong-jun1,2*

1(College of Food Science, Southwest University, 400716, Chongqing) 2(Chongqing Engineering Research Center of Regional Food,400716, Chongqing)

Bacteriocins from lactic acid bacteria are natural biological preservatives, which can inhibit or kill pathogenic microorganisms and spoilage microorganisms in foodstuffs and ensure food safety. The classification, action mechanism, separation and purification of bacteriocins from lactic acid bacteria and their applications in the preservation of meat products were summarized in this paper. The research directions in future were also prospected.

bacteriocin; meat; preservative

10.13995/j.cnki.11-1802/ts.013971

硕士研究生(李洪军教授为通讯作者,E-mail:983362225@qq.com)。

重庆市羊兔产业技术体系项目；国家兔产业技术体系肉加工与综合利用(CARS-44-D-1)；重庆市特色食品工程技术研究中心能力提升项目(cstc2014pt-gc8001)

2017-02-04，改回日期：2017-03-15