海拔对桃儿七果实特性、活性成分含量及抗氧化能力的影响

栗孟飞，姚园园，丁耀录，葛莉，曹小路，黎洁，杨德龙* (.甘肃省干旱生境作物学重点实验室，甘肃农业大学生命科学技术学院，甘肃 兰州730070；.甘肃省甘南藏族自治州农业科学研究所，甘肃 合作 747000)



海拔对桃儿七果实特性、活性成分含量及抗氧化能力的影响

栗孟飞1，姚园园1，丁耀录2，葛莉1，曹小路1，黎洁1，杨德龙1*
(1.甘肃省干旱生境作物学重点实验室，甘肃农业大学生命科学技术学院，甘肃 兰州730070；2.甘肃省甘南藏族自治州农业科学研究所，甘肃 合作 747000)

为了探明海拔对桃儿七果实特性以及活性成分积累的影响，更好地保护和利用桃儿七野生资源，本研究以不同海拔(2400～2500 m和2900～3000 m)的野生桃儿七果实为材料，分别对果实特性、活性物质含量以及抗氧化能力进行了测定与分析。结果表明，海拔对桃儿七果实特性、活性成分积累以及组织间的差异性具有显著影响。低海拔果实开花期至成熟期的天数为111 d，较高海拔延长5 d，成熟期较高海拔提前13 d，低海拔果实的纵径、横径、干重、种子数量和千粒干重均高于高海拔，而纵横比则相反；低海拔果皮和果肉中可溶性糖、总黄酮和酚类化合物的含量分别显著高于高海拔；低海拔果皮70%和10%乙醇提取液的抑制率、铁离子还原/氧化能力(FRAP值)以及果肉70%乙醇提取液的FRAP值分别显著大于高海拔。同一海拔不同组织而言，果肉中可溶性糖的含量显著高于果皮，总黄酮和酚类含量则相反；在低海拔地区，果皮70%和10%乙醇提取液的抑制率和FRAP值分别显著大于果肉，而在高海拔地区，仅果皮70%乙醇提取液的FRAP值显著大于果肉。因此，较低海拔有利于桃儿七果实的生长与发育以及果实中可溶性糖、总黄酮和酚类化合物等活性物质的积累。

桃儿七；海拔；果实特性；可溶性糖；总黄酮；总酚类；抗氧化能力

桃儿七(Podophyllumhexandrum)为小檗科(Berberidaceae)桃儿七属(Sinopodophyllum)多年生草本植物，在我国主要分布于甘肃、青海、陕西、云南、四川和西藏等地区，通常分布于海拔1500～4300 m高山草丛或林边[1]。桃儿七根茎中含有大量而独特的化学成分——鬼臼毒素(podophyllotoxin)，其衍生物具有显著的抗癌、抗肿瘤和抗病毒活性，已广泛应用于临床，市场的需求使得野生资源过度被采挖，目前已面临濒危[2-3]。桃儿七成熟干燥果实，原名小叶莲，为传统藏药，具有调经活血功能，可用于血瘀经闭，难产，死胎等[4]。现代药理学研究表明，桃儿七果实也具有较好的抗癌、抗肿瘤作用[5-7]。

研究发现，桃儿七干燥果实中含有鬼臼毒素、去氧鬼臼毒素(desoxypodophyllotoxin7)、4′-去甲去氧鬼臼毒素(4′-demethyldesoxypodophyllotoxin)、8,2′-二异戊烯基-槲皮素-3-甲醚(8,2′-diprenylquercetin 3-methyl ether)、8-异戊烯基山奈酚(8-prenylkaempferol)、槲皮素(quercetin)、山奈酚(kaempferol)、芦丁(rutin)、β-谷甾醇(β-sitosterol)、胡萝卜甾醇(daucosterol)、柠檬酚(citrusinol)等有机化合物[4,7-8]。到目前为止，国内外对桃儿七化学成分、药理学作用以及鬼臼毒素生物合成等方面进行了大量研究[9-10]，而就海拔对桃儿七果实特性以及活性成分积累影响等方面的研究报道较少。为此，本研究就不同海拔桃儿七果实特性(成熟期、纵横径和干重等)、主要活性物质(可溶性糖、总黄酮类和酚类)含量以及抗氧化能力进行了测定与分析，旨在为保护和利用桃儿七野生资源提供理论基础与依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

以甘肃省渭源县莲峰镇(海拔2400～2500 m, 104°04′52″-104°09′1″ E, 34°58′8″-34°59′36″ N)和夏河县博拉乡(海拔2900～3000 m, 102°53′12″-102°55′46″ E, 34°42′22″-34°43′40″ N)两个地区的野生桃儿七成熟和完整果实为试验材料；渭源县莲峰镇成熟果实于2015年8月20日采集，夏河县博拉乡成熟果实于2015年9月2日采集；将成熟果实剥离分为果皮、果肉和种子三部分，果皮和果肉阴干后用于活性物质和抗氧化能力测定。

1.2 测定方法及项目

1.2.1 提取液的制备 取阴干的果皮和果肉，研碎后过0.177 mm筛，准确称取0.50 g粉末，分别置于20 mL 10%和70%乙醇具塞三角瓶中，室温、黑暗、120 r/min旋转振荡提取3 d；然后在4 ℃、5000 r/min条件下离心10 min；收集上清液，分别用10%和70%乙醇定容至25 mL，获得提取液25 mL，用于可溶性糖、总黄酮、总酚类以及抗氧化能力测定。

1.2.2 可溶性糖含量的测定 采用硫酸—苯酚法测可溶性糖含量，参考Dubois等[11]和康霞等[12]的方法测定。其中，测定样品为1.2.1 中10%乙醇提取液20.0 μL，可溶性糖的含量以蔗糖为标准品标定，计算公式为：

可溶性糖含量(mg/g DW)=(C×V2)/(V1×M×1000)

标准曲线方程C(μg)=90.91A-3.55 (R2=0.990)

式中:C为可溶性糖的量(μg)，V1为测定样品溶液的体积(mL)，V2为提取液的体积(mL)，A为样品溶液的吸光值，M为材料的干物质重量(g)。

1.2.3 总黄酮含量的测定 采用亚硝酸钠—硝酸铝—氢氧化钠法测定总黄酮化合物的含量，参考康霞等[12]和Ma等[13]的测定方法。其中，测定样品为1.2.1中70%乙醇提取液400.0 μL，总黄酮化合物的含量以儿茶素(catechin，CE)为标准品标定，计算公式为：

总黄酮含量(mg/g DW)=(C×V2)/(V1×M×1000)

标准曲线方程C(CE μg)=200A-5.80 (R2=0.996)

式中：C为总黄酮的量(μg)，V1为测定样品溶液的体积(mL)，V2为提取液的体积(mL)，A为样品溶液的吸光值，M为材料的干物质重量(g)。

1.2.4 总酚类含量的测定 采用福林酚(Folin-Ciocalteu)试剂法测定总酚类化合物的含量，参考康霞等[12]和Beato等[14]的测定方法。其中，测定样品为1.2.1中70%乙醇提取液20.0 μL，总酚类化合物的含量以没食子酸(gallic acid，GAE)为标准品标定，计算公式为：

总酚类含量(mg/g DW)=(C×V2)/(V1×M×1000)

标准曲线方程C(GAE μg)=34.48A+0.72 (R2=0.994)

式中：C为总酚类的量(μg)，V1为测定样品溶液的体积(mL)，V2为提取液的体积(mL)，A为样品溶液的吸光值，M为材料的干物质重量(g)。

1.2.5 抗氧化能力的测定 为了更为准确、全面地反映提取液的总抗氧化能力，分别采用较为广泛应用的1,1-二苯基-2-三硝基苯肼(1,1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH)和铁离子还原/氧化能力(ferric reducing/antioxidant power，FRAP)两种测定方法。

DPPH法参考Nencini等[15]和Li等[16]的方法测定。其中，测定样品为1.2.1中10%和70%乙醇提取液20.0 μL，以 500 μmol/L 90% 抗坏血酸(Vitamin C，Vc)的甲醇溶液为阳性对照，计算公式为：

抑制率(inhibition percentage，I%)=[(A0-A)/A0]×100

式中：A为样品溶液的吸光值，A0不加样品溶液的吸光值。

FRAP法参考康霞等[12]、Li等[16]和Benzie等[17]的方法测定。其中，测定样品为1.2.1 中10%和70%提取液20.0 μL，以500 μmol/L抗坏血酸90%甲醇溶液为阳性对照。样品溶液的抗氧化能力以500 μmol/L Fe2+(FeSO4·7H2O)为参比基础，计算公式为：

FRAP值 (μmol/L)=[(A-A0)/(AFeSO4·7H2O-A0)]×500 (μmol/L)

式中：A为样品溶液的吸光值，AFeSO4·7H2O为FeSO4·7H2O溶液的吸光值，A0为不加样品溶液的吸光值。

1.3 统计与分析

每个实验重复3次，采用SPSS 11.5软件进行One-Way ANOVA Duncan数据差异显著性分析。

2 结果与分析

2.1 不同海拔桃儿七果实的特性

由表1可知，低海拔渭源地区桃儿七果实开花期和成熟期分别较高海拔夏河地区提前18和13 d，低海拔渭源地区开花期和成熟期天数为111 d，较高海拔夏河地区延长5 d，低海拔果实的纵径和横径较高海拔分别高8.82%和11.68%，而纵横比较高海拔低2.52%；低海拔果实干重、种子数量和种子千粒干重分别较高海拔增加56.61%、14.90%和34.70%。

表1 不同海拔桃儿七果实特性的比较 (n=50)Table 1 Comparison of fruit characteristics of P. hexandrum at different altitudes (n=50)

2.2 不同海拔桃儿七果实中可溶性糖的含量

由图1可知，在低海拔渭源、高海拔夏河两个地区，果肉中可溶性糖的含量均显著高于果皮(P<0.05)，分别较果皮高15.64%和24.27%；同一组织而言，低海拔果皮、果肉中可溶性糖含量分别较高海拔地区显著高15.12%和16.50%。

2.3 不同海拔桃儿七果实中总黄酮化合物的含量

在低海拔渭源、高海拔夏河两个地区，果皮中总黄酮化合物的含量均显著高于果肉，分别较果肉高2.37和3.47倍；同一组织而言，低海拔果皮、果肉中总黄酮化合物的含量分别较高海拔地区显著高1.35和1.98倍(图2)。

图1 不同海拔桃儿七果实中可溶性糖的含量Fig.1 Soluble sugar content in fruit of P. hexandrum at different altitudes

图2 不同海拔桃儿七果实中总黄酮化合物的含量Fig.2 Total flavonoid content in fruit of P. hexandrum at different altitudes

不同小写字母表示在P<0.05水平下达到显著性差异。下同。Different lowercases indicated significant differences atP<0.05 level. The same as follow.

2.4 不同海拔桃儿七果实中总酚类化合物的含量

图3 不同海拔桃儿七果实中总酚类化合物的含量Fig.3 Total phenolic content in fruit of P. hexandrum at different altitudes

图3表明，在低海拔渭源、高海拔夏河两个地区，果皮中总酚类化合物的含量均显著高于果肉，分别较果肉高1.39和2.21倍；同一组织而言，低海拔果皮、果肉中总酚类化合物的含量分别较高海拔地区显著高1.39和2.20倍。

2.5 不同海拔桃儿七果实提取液的抗氧化能力

由图4可知，低海拔渭源、高海拔夏河两个地区，果皮、果肉乙醇提取液的抑制率均大于阳性对照Vc；在低海拔地区，果皮70%和10%乙醇提取液的抑制率分别显著大于果肉，高海拔地区70%和10%乙醇提取液的抑制率也分别大于果肉，但差异性不显著(P<0.05)；就同一组织相同浓度乙醇提取液而言，低海拔果皮70%和10%乙醇提取液的抑制率显著大于高海拔，分别高出43.41%和60.25%，而低海拔果肉70%和10%乙醇提取液的抑制率与高海拔无显著差异(P<0.05)。

图4 不同海拔桃儿七果实提取液的抑制率Fig.4 Inhibition percentage of extracts from fruit of P. hexandrum at different altitudes

由图5可知，低海拔渭源、高海拔夏河两个地区，果皮、果肉乙醇提取液的FRAP值也均大于阳性对照Vc；在低海拔地区，果皮70%和10%乙醇提取液的FRAP值分别显著大于果肉，在高海拔地区，果皮70%乙醇提取液的FRAP值显著大于果肉，而10%乙醇提取液二者之间无显著性差异(P<0.05)；就同一组织相同浓度乙醇提取液而言，低海拔果皮和果肉70%乙醇提取液的FRAP值均显著大于高海拔，低海拔果皮10%乙醇提取液的FRAP值也显著大于高海拔，但果肉10%乙醇提取液二者之间的差异性不显著(P<0.05)。

图5 不同海拔桃儿七果实提取液的FRAP值Fig.5 FRAP value of extracts from fruit of P. hexandrum at different altitudes

3 讨论与结论

植物次生代谢是植物在长期进化过程中与环境相互作用的结果，其代谢途径和次生代谢物的产生和分布通常有种属、器官组织和生长发育期的特异性，并且代谢物质的代谢与积累易受到生长环境的影响和调控[18]。很多研究表明，桃儿七的生长发育和活性物质的积累易受环境因素的影响。尚海琳等[19]通过对我国由南向北5个种源地桃儿七的光合生理生态特性进行了研究，结果表明，桃儿七是一种喜光但又较耐阴植物，但不同分布区桃儿七的光合生理生态特征出现了较显著的地理分化。马绍宾等[20]报道称，桃儿七是一个分布区范围较广的物种，其居群的分布格局受到光照、水分、土壤、温度和海拔等条件的影响，其中，海拔对桃儿七生长的影响是通过温度来实现的，海拔越高，年平均温度及极端最低温度越低，桃儿七的物候期也就相应地向后延长，一般规律是海拔每升高100 m，桃儿七的物候期向后推迟3～5 d。马绍宾等[21]研究发现，桃儿七花胚珠数、种子数和结实率与种群海拔呈正相关，单粒种子干重和果实内种子数与海拔呈负相关，同一种群在不同年份平均种子产量差异不大。

蒋宝等[22]通过研究海拔对黄土高原地区赤霞珠果实酚类物质含量及抗氧化活性的影响，发现海拔对赤霞珠果实理化特性，比如还原糖、总酸、糖酸比、单宁及pH，活性物质，比如没食子酸、安息香酸、丁香酸、咖啡酸、阿魏酸、香豆酸、水杨酸、儿茶素、槲皮素、芦丁以及抗氧化活性具有一定影响，表现为低海拔谷地赤霞珠果实的成熟度、酚类化合物含量及抗氧化能力均优于高海拔坡地赤霞珠果实。程籍等[23]研究川藏高海拔地区金冠苹果品质(比如单果质量、果形指数、花青素、总糖、总酸、Vc等含量)与气象因子的关系，结果表明，影响苹果品质的因素很多，其中生态因子起着关键作用，较大的平均昼夜温差及日照时数有利于川藏高海拔地区金冠苹果果面着色、果形端庄、五棱凸起、花青苷和总糖积累的特点，但也存在果实偏小的缺点。

海拔对果实产量和品质的影响是相关气候因子间接作用的综合结果，其中以温度、光强、紫外辐射和昼夜温差等的影响较为显著。研究表明，海拔平均每上升100 m直接辐射增大5.6%，散射辐射减小1.9%，光照强度递增4%～5%；在山地相同的地形条件下，随海拔的升高，空气温度降低，无霜期缩短[24]。海拔不仅影响植物形态，比如株高矮化、增粗、节间缩短等；还对叶片结构产生显著的影响，比如表皮细胞短径与栅栏细胞长径逐渐降低，栅栏组织层数、栅栏细胞厚度和叶片厚度逐渐增加等[25-26]。另外，海拔还影响植物的光合特性，进而影响生长发育和物质代谢，比如，随着海拔的升高，净光合速率、气孔导度和蒸腾速率值降低[27-28]。

本研究发现，低海拔渭源地区桃儿七果实开花期和成熟期分别较高海拔夏河地区提前18和13 d，低海拔渭源地区开花期和成熟期天数为111 d，较高海拔夏河地区延长5 d，低海拔果实的纵径、横径、果实干重、单果种子数量和种子千粒干重均高于高海拔；随着海拔的增加，果皮和果肉中可溶性糖、总黄酮和酚类化合物含量以及抗氧化活性显著下降；且海拔对果皮和果肉组织间活性物质的差异性还具有显著的影响。本试验只对桃儿七成熟果实特性、主要活性物质(可溶性糖、总黄酮和酚类化合物)积累量以及抗氧化能力进行了测定，而对具体化学成分的分析，还有待进一步的研究。

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Effect of altitude on fruit characteristics, bioactive compounds and antioxidant capacity inPodophyllumhexandrum

LI Meng-Fei1, YAO Yuan-Yuan1, DING Yao-Lu2, GE Li1, CAO Xiao-Lu1, LI Jie1, YANG De-Long1*

1.GansuProvincialKeyLabofAridlandCropScience,CollegeofLifeScienceandTechnology,GansuAgriculturalUniversity,Lanzhou730070,China； 2.InstituteofAgriculturalSciences,GannanTibetanAutonomousPrefecture,GansuProvince,Hezuo747000,China

This study investigated the effect of altitude on fruit characteristics and the accumulation of bioactive compounds in the fruit ofPodophyllumhexandrum, with the aim of better protecting and utilizing this wild resource. The experiments were conducted at different altitudes (2400-2500 m and 2900-3000 m), with measurements taken of fruit characteristics, bioactive compound content and antioxidant capacity. Differences in altitude showed very strong effects on fruit characteristics and the accumulation of bioactive compounds in fruit tissue. The duration from flowering to fruit ripening stages at lower altitudes was 111 d, 5 d longer than that at higher altitudes, and the duration of the ripening stage increased by 13 d. The length, diameter, dry weight, seed number and thousand-seed weight per fruit were greater at lower than at higher altitudes, while the ratio of length-diameter was lower. The contents of soluble sugar, total flavonoid and phenolic in both peel and pulp at lower altitudes were significantly higher than those at higher altitudes. The inhibition percentages (I%) and ferric reducing/antioxidant power (FRAP value) of 70% and 10% ethanol extracts from the peel and the FRAP value of 70% ethanol extracts from the pulp at lower altitudes were significantly higher than those at higher altitudes. At the same altitude, the content of soluble sugar in the pulp was significantly greater than that in the peel, while the contents of total flavonoid and phenolic were lower. The I% and FRAP value of 70% and 10% ethanol extracts from peel were significantly greater than those from pulp at lower altitudes, while at higher altitudes only the FRAP value of 70% ethanol extracts from the peel was significantly greater than that from the pulp. In conclusion, this study indicates that low altitude is conducive for fruit growth and development and for the accumulation of soluble sugar, total flavonoid and phenolic contents in the fruit ofP.hexandrum.

Podophyllumhexandrum; altitude; fruit characteristic; soluble sugar; total flavonoid; total phenolic; antioxidant capacity

10.11686/cyxb2016212

http://cyxb.lzu.edu.cn

2016-05-23；改回日期：2016-06-07

国家自然科学基金(81560617，31360148)，甘肃省中药材产业科技攻关(GYC14-03)和甘肃农业大学SRTP(20160808)资助。

栗孟飞(1980-)，男，河南驻马店人，副教授，博士。E-mail:lmf@gsau.edu.cn*通信作者Corresponding author. E-mail:yangdl@gsau.edu.cn

栗孟飞, 姚园园, 丁耀录, 葛莉, 曹小路, 黎洁, 杨德龙. 海拔对桃儿七果实特性、活性成分含量及抗氧化能力的影响. 草业学报, 2017, 26(4): 162-168.

LI Meng-Fei, YAO Yuan-Yuan, DING Yao-Lu, GE Li, CAO Xiao-Lu, LI Jie, YANG De-Long. Effect of altitude on fruit characteristics, bioactive compounds and antioxidant capacity inPodophyllumhexandrum. Acta Prataculturae Sinica, 2017, 26(4): 162-168.