转基因抗虫棉对棉红铃虫发生与为害的影响

明坤　杨兆光　乔艳艳　杨磊　崔金杰　雒珺瑜　李捷

摘要：为了探明转基因抗虫棉种植后棉红铃虫的发生变化，为该类棉田棉红铃虫的防治提供风险评估。2010～2015年于棉红铃虫二代、三代发生期对转基因抗虫棉进行青铃剥查，调查棉铃受棉红铃虫的为害情况，结果显示：随着转基因抗虫棉品种种植年限的增加，棉红铃虫对转基因抗虫棉的耐受性增强，为害棉花的各项指标加重，棉红铃虫发生与为害有加重的趋势，且三代的发生量及危害程度明显高于二代。

关键词：转基因抗虫棉；棉红铃虫；为害；影响

中图分类号：S435.622.3 文献标识码：A 文章编号：2095—3143（2016）06—0034—05

DOI：10.3969/j.issn.2095-3143.2016.06.007

0引言

红铃虫Pectinophora gossypiella（Saunders）在国内除新疆外各产棉区均有分布，在国外各大洲均有发生，是一种世界性的重要棉花害虫。主要以幼虫为害棉花的蕾、花、铃，形成落蕾、落铃或者烂铃，从而使棉花产量降低、棉籽破碎和纤维品质下降。转基因抗虫棉（统称Bt棉）所转Bt基因的靶标害虫为棉铃虫和棉红铃虫，2000年Bt棉被引入长江流域棉区，并对棉铃虫和红铃虫等表现出了极好的控制作用。2014年，长江流域棉区和黄河流域棉区Bt棉花种植比率接近100%。长期处于转基因作物的高压选择下，靶标害虫潜在的抗性问题受到人们越来越广泛的重视。一旦靶标害虫对Bt棉花产生了抗性，将导致Bt棉花失去其利用价值。随着转基因抗虫棉大面积推广和种植年限的增加，近年来棉红铃虫对Bt棉的抗性有所上升，为转基因抗虫棉的推广应用带来防治风险。因此，作者于2010～2015年在江西九江地区第二代、第三代棉红铃虫高发期采取青铃剥查的方法，调查转基因抗虫棉田棉红铃虫的发生与为害指标数据，从青铃剥查角度分析转基因抗虫棉长期大面积推广应用以来棉红铃虫灾变发生情况，为转基因抗虫棉防治红铃虫方面的风险评估提供数据参考。

1材料与方法

1.1材料

试验材料为江西省棉花研究所试验基地1～12号试验田种植的所有转基因抗虫棉品种，均为正常施药防治的棉田。

1.2试验方法

2010～2015年每年的8、9月份棉红铃虫二代、三代发生高峰期（一般二代棉红铃虫高发期为8月中下旬，三代棉红铃虫高发期为9月中下旬），于1～12号试验田中，每块田随机摘取8～9个尚未吐絮的棉铃（青铃）。为保证调查数据的具有代表性、准确性、普遍性和适用性，摘取青铃时选取尽量多的棉花品种，共摘取100个青铃。然后于实验室用刀具对青铃进行切割剥离，统计青铃被害率、僵瓣率、百铃侵入孔、百铃虫道数、百铃虫瘤数、百铃活虫数及百铃羽化孔等各项指标。

2结果与分析

2.1二代发生情况

从图1可以看出，2010年青铃被害率略高于2011年，与2012年持平，自2011年开始呈逐年上升的趋势，2014年达到最高值，为46%；2011年和2012年的僵瓣率较2010年虽略有降低，但2013～2015年又有较大幅度增加，且2014年僵瓣率达10.48%，对棉花青铃的为害加重；2010年与2012年的百铃侵入孔基本持平，均在10孔以下，2011年剥查未见侵入孔，自2013年开始，百铃侵入孔接近20个，较前3年有大幅上升。另外，2010年和2011年百铃虫瘤数不多于10个，2012～2015年为14～36个，为2010年的2.3～6.0倍、2011年的1.4～3.6倍；2010年百铃虫道数为6个，2011年和2012年剥查未见虫道数，2014年为2个，2013年和2015年分别为22个和16个；2010年、2013年和2015年剥查分别发现二代棉红铃虫幼虫6、2、5条及百铃羽化孔4、12、7孔，其他年份未见幼虫和羽化孔。

2.2三代发生情况

从图1可以看出，2010年青铃被害率为32%，随后几年稳步上升，2013～2015年稳定在80%左右；2010～2012年由棉红铃虫引起的僵瓣率处于较低水平，之后僵瓣率上升，2013年最高，达26.5%，2014年虽有降低，但仍处在一个较高的为害水平；2010～2011年棉红铃虫百铃侵入孔处于较低水平，随后几年急速增加，2014年上升至280个，2012～2015年为害逐步加重，维持在200个左右的高水平为害状态；2010～2012年百铃虫道数极少，2013年达近6年来的极大值120个，2014～2015年虽有回落，但发生数仍较高，为害较重。另外，2010～2015年百铃虫瘤数稳步上升，由26个逐年上升稳定在180个左右；2013～2015年三代棉紅铃虫剥查百铃分别发现幼虫8、8、6头，2010—2012年未发现；2013年和2015年百铃羽化孔分别有8、4个，其他年份未发现。

2.3棉红铃虫为害随Bt棉种植年限的增加而加重

从图1中的青铃被害率、僵瓣率、百铃侵入孔和百铃虫瘤数指标还可以看出，近6年来二代、三代棉红铃虫的发生与为害趋势基本一致，随着调查年限（或种植年限）的推移呈逐年加重的趋势，且二代加重更明显；均表现为2010～2012年为害较轻，2013—2015年为中等偏重程度发生，2013年后，除僵瓣率波动稍大外，其他指标无论是对棉铃的危害程度，还是虫口发生量都远远高于2010～2012年同期水平。2014年二代红铃虫的百铃虫道数和三代红铃虫的僵瓣率有较大波动，二代红铃虫的百铃虫瘤数表现为波动上升，二代、三代红铃虫的百铃虫瘤数以及三代红铃虫的百铃侵入孔以2012年为节点，相较上一年呈倍数级爆发，三代红铃虫的僵瓣率以2011年呈倍数级增加，其余指标基本以2013年为节点呈倍数级上升，并持续几年维持在高水平发生。其中2013～2015年二代、三代红铃虫的各项指标的平均值分别是2010～2012年同期平均值的1.5～6.7倍和1.7～47.8倍。

从表1的危害程度密切相关的青铃被害率与僵瓣率两指标来看，也表明随着调查年限（或种植年限）的推移呈逐年加重的趋势，若6个调查年份以前后各3年分为两段，则二代、三代的青铃被害率平均值后段（2013～2015年）分别是前段（2010～2012年）的2.7倍和1.7倍，二代、三代的僵瓣率平均值后段分别是前段的3.96倍和4.1倍，危害程度呈倍数级增长。

2.4三代棉红铃虫发生量及危害程度明显高赶赴二代

从图1中还可以明显看出，棉红铃虫的发生与为害的青铃被害率、僵瓣率、百铃侵入孔和百铃虫瘤数四指标三代依次是同年二代红铃虫的1.8～6.0倍、0.8～7.0倍、4.5～70.4倍、2.6～12.8倍，平均2.7、2.6、14.1、7.2倍。分析其原因：一是大多数Bt棉杀虫蛋白在棉花花铃期的表达量降低有关，Bt毒蛋白不足以将大量的红铃虫杀死；二是随着Bt棉的大面积种植及种植年限的延长，棉红铃虫对Bt棉的抗性增强，致使二代棉红铃虫在棉田留存的基数增加，导致三代棉红铃虫大量加重发生；三是随着转基因抗虫棉的种植，棉农对棉田鳞翅目害虫疏于防治，用药量明显减少，加上花铃期Bt表达量下降，进一步导致三代棉红铃虫大量发生。

3结论与讨论

三代棉红铃虫的发生为害时期是棉花产量形成的关键时期，此时如果对棉红铃虫防治不及时，则会对棉花产量及纤维品质带来较大损失，因此不能因为种植抗虫棉而放松对棉红铃虫的防治，应重视花铃期红铃虫的防治，同时需要加强对棉红铃虫的风险管控，以免为来年红铃虫的爆发带来防治风险，随着棉红铃虫对Bt棉耐受性水平的提高，今后应加大对棉红铃虫的实时监控，增强红铃虫发生为害预测预报力度，结合化学防治、生物防治及相应的农事操作，加强棉红铃虫的管控风险评估。

红铃虫发生为害加重趋势明显，从侧面反映出红铃虫对Bt棉的耐受性提升。Bruce E.Tabashnik，等人研究了2005～2010年在棉田中捕获的棉红铃虫对Bt制剂的半致死剂量的变化，结果发现2008～2010年Bt制剂对棉红铃虫的半致死剂量是2005～2007年的2倍。近年来大面积种植转基因抗虫棉，棉田针对棉铃虫、棉红铃虫等鳞翅目害虫防治用药次数减少，药量减少，用药防治效果变差，棉红铃虫对Bt棉毒性的耐受性增强。Bt棉的靶标害虫棉铃虫的寄主植物较多，棉田周边兼作其他作物，为棉铃虫提供了相对安全的自然庇护所。在较长一段时间内保护棉铃虫群体对Bt基因的敏感性，一定程度上维持了Bt棉对棉铃虫的抗性选择，而棉红铃虫的主要寄主为棉花等锦葵科棉属植物以及洋绿豆、黄麻、亚麻、红麻等，寄主作物相对单一。因为红铃虫幼虫以棉铃为食物，运动性差、成虫扩散能力弱等，不像Bt棉其他靶標害虫（例如棉铃虫）食性广，红铃虫不能转移到其他作物上，兼作的其他作物不能为其提供庇护所，Bt棉的持续选择压或者进行药物防治时，长时间继续停留在Bt棉上进行为害，导致转基因抗虫棉田中敏感性个体大量死亡，个别抗性较强的棉红铃虫生存下来。随着转基因Bt棉种植年限的增加，其适应性逐渐增强，抗性群体逐年增大，抗性增强。棉红铃虫的生存为害习性一定程度上加速了红铃虫对Bt棉抗性的发生。通过2010～2015年连续6年青铃剥查结果分析发现，近年来红铃虫发生为害程度波动上升或直线上升，发生为害加重趋势明显，进一步表明随着转基因抗虫棉的大面积种植及种植年限的延长，在鄱阳湖棉区棉红铃虫对Bt棉抗性的增强，增大了棉红铃虫的防治风险。