增强型准连续动脉自旋标记灌注成像技术对重度颅内粥样硬化性狭窄低灌注定量测量

许 洋，吕晋浩，马 林，陈为军，娄 昕

1中国人民解放军总医院放射科，北京 1008532中国人民解放军252医院放射科，河北保定 071000

·论 著·

增强型准连续动脉自旋标记灌注成像技术对重度颅内粥样硬化性狭窄低灌注定量测量

许 洋1，2，吕晋浩1，马 林1，陈为军2，娄 昕1

1中国人民解放军总医院放射科，北京 1008532中国人民解放军252医院放射科，河北保定 071000

目的 采用多参数增强型准连续式动脉自旋标记动脉成像(e-pCASL)获取颅内动脉粥样硬化性狭窄患者脑血流量(CBF)图，并与传统动态磁敏感增强灌注成像(DSC PWI)及准连续式动脉自旋标记灌注成像(pCASL)进行比较，使用DSC PWI为金标准，对比3种灌注方式测量CBF比值的差异性与相关性。方法 纳入重度颅内动脉粥样硬化性狭窄患者39例，同时行e-pCASL、pCASL和 DSC PWI成像，根据狭窄动脉责任供血区域，经验性手工勾勒感兴趣区进行测量，获得CBF值，使用镜像法获得对侧CBF比值，对3种灌注方式的CBF比值进行SNK方差分析。同时基于e-pCASL获取动脉通过时间(ATT)，基于DSC PWI获取最大达峰时间(TTP)。使用ATT和TTP进行分层分析，对e-pCASL CBF比值、pCASL CBF比值与DSC PWI 相对脑血流量(rCBF)比值进行析因方差分析和相关性分析。结果 e-pCASL CBF比值及pCASL CBF比值与DSC PWI rCBF比值一致性良好(P=0.476)。使用TTP分层数据显示，TTP及灌注方法的选择在重度动脉狭窄患者患侧与健侧的CBF比值中差异无统计学意义。根据ATT分组显示，e-pCASL CBF与DSC PWI rCBF比值的相关性不随ATT时间改变而变化。结论 e-pCASL和pCASL在重度动脉狭窄患者中与DSC PWI 在CBF定量测量中一致性良好，且e-pCASL与DSC PWI相关性不受ATT因素变化的影响，具有准确、简便、无创、可重复性好的特点。

动脉到达时间；颅内动脉粥样硬化性狭窄；动态磁敏感加权灌注成像；连续性动脉自旋标记灌注成像

ActaAcadMedSin，2016,38(6)：679-685

准确评估颅内动脉粥样硬化性狭窄(intracranial atherosclerotic stenosis，ICAS)患者的低灌注风险对于治疗方案的制定及预后的判断至关重要。当前对于脑血流量(cerebral blood flow，CBF)定量测量的“金标准”为氧17标记正电子发射——计算机体层摄影技术(positron emission tomography-computed tomography，PET-CT)，但由于PET-CT内源性辐射对比剂的引入以及检查费较高的问题使临床无法推广，磁共振对于脑缺血灌注的手段主要分为使用外源性对比剂的动态磁敏感增强灌注成像(dynamic susceptibility contrast-enhanced perfusion-weighted imaging， DSC PWI)和不使用外源对比剂的动脉自旋标记脑灌注成像(arterial spin labeling，ASL)两种， DSC PWI序列是目前临床广泛运用的灌注成像方法[1]，但外源性对比剂的引入，存在对比剂过敏及肾间质纤维化的风险[2]。同时重度ICAS患者由于血脑屏障的改变会使灌注结果产生误差[3]。这些因素制约了DSC PWI的临床应用，而准连续式动脉自旋标记灌注成像(pseudo-continuous arterial spin labeling，pCASL)作为改进型ASL技术理论上更真实地反映生理状态下低灌注情况，相对于DSC PWI计算的相对脑血流量(relative cerebral blood flow， rCBF)具有直观和重复性良好的特点[4- 5]，由于其对比剂为血管中氢质子，理论上消除了DSC PWI对比剂受血管渗透压改变的影响，但是对于CBF的定量测量受到动脉到达时间(arterial transit time， ATT)的影响，动脉血液中的氢质子随着动脉血液流经标记区域到达采集区域时间的延迟容易造成标记信号丢失产生错误[6]。因此，ATT的不确定性使pCASL可准确定量测量CBF的优势减弱。本研究使用多参数增强型准连续式动脉自旋标记灌注成像(enhance pseudo-continuous arterial spin labeling， e-pCASL)得出ATT图像，使用ATT动态个体化选择延迟标记(post lable delay，PLD)时间，消除ATT对CBF的因素。本研究使用DSC PWI作为评价标准，分别比较pCASL和e-pCASL测量CBF值的准确性，并探讨不同ATT情况下对3种灌注方法获得CBF比值之间的相关性。

对象和方法

对象 经中国人民解放军总医院医学伦理委员会批准，选取2013年9月至2014年12月在中国人民解放军总医院行磁共振动脉血管成像、常规磁共振检查、磁共振灌注加权检查的脑血管病患者39例。纳入标准：(1)单侧大脑中动脉超过70%患者；(2)患者前期无大面积脑梗死、肿瘤及手术病史；(3)患者无磁共振检查禁忌证；(4)排除颈动脉狭窄、颅内两支及以上主要动脉同时狭窄患者。患者平均年龄(61.3±12.9)岁，男性21例、女性18例。左侧大脑中动脉狭窄17例、右侧大脑中动脉狭窄22例。

设备及检查方法 采用GE DISCOVERY MR 750磁共振扫描仪进行成像，采集线圈采用32通道颅脑线圈，DSC PWI使用对比剂为钆喷酸葡胺注射液(二乙三胺五醋酸钆双葡甲胺，20 ml∶9.38 g，北陆药业股份有限公司，北京密云县工业开发区)，采用MEORAO高压注射器静脉团注，注射速度3.0 ml/s。扫描序列包括3D 时间飞跃法血管成像、T1结构像、弥散加权成像、T2液体反转恢复成像、pCASL、e-pCASL、DSC PWI。其中灌注成像序列的参数为：pCASL扫描参数为重复时间4590 ms (PLD 1.5 s)，回波时间10.5 ms，视场24 cm×24 cm，x、y 矩阵1024×8 (3D螺旋采集)，层厚4.0 mm，扫描层数36层，扫描时间4∶29。DSC PWI参数为重复时间1500 ms，回波时间16.7 ms，回波链1，带宽为250 KHZ， 视场24 cm×24 cm，采集方式使用并行采集法。e-pCASL参数为重复时间5495 ms，回波时间24.6 ms， 回波链1，带宽为62.5 KHZ、层厚4.0 mm使用700～3000 ms连续等间隔5个PLD时间，扫描层数36层，扫描时间13 min。

数据测量及图像处理 pCASL检查导入使用GE AW 4.5工作站(GE Healthcare) Function Tool软件中自带pCASL处理软件进行处理，生成伪彩图像。DSC PWI图像使用Function Tool软件中自带动脉输出函数软件处理，测量狭窄侧大脑中动脉供血区域rCBF(不包括双侧基底节区)，同时镜像测量对侧正常脑组织rCBF值。e-pCASL使用主机自动处理图像测量ATT值及CBF值，所有序列必须保证每例患者感兴趣区位于同层面、同部位、相同面积进行参数采集，所有数据由两名高年资主治医师(从事放射工作8年，磁共振工作5年)分别测量(图1)。

统计学处理 分别求出e-pCASL 的CBF和ATT、pCASL CBF、DSC PWI rCBF和最大达峰时间(time to peak，TTP)。对两名医生分别测量的3种灌注方法所得数据进行组内相关系数(interclass correlation coefficient，ICC)分析，取平均值后计算双侧比值，进行SNK方差分析，对比其比值差异性。以缺血区域TTP为分组标准[7]，对CBF比值数据进行析因方差分析。

pCASL：准连续式动脉自旋标记灌注成像；CBF：血流量；e-pCASL：增强型准连续式动脉自旋标记动脉成像；ATT：动脉到达时间；DSC PWI：动态磁敏感增强灌注成像；rCBF：相对血流量；TTP：最大达峰时间

pCASL： pseudo-continuous arterial spin labeling； CBF： cerebral blood flow； e-pCASL： enhanced three-dimensional pseudo-continuous arterial spin labeling； ATT： arterial transit time； DSC PWI： dynamic susceptibility contrast-enhanced perfusion-weight； rCBF： relative cerebral blood flow； TTP： time to peak

A. pCASL延迟标记1.5 s CBF图；B.e-pCASL ATT图；C.e-pCASL CBF图；D.DSC PWI rCBF图；E.DSC PWI TTP图；F.DSC PWI平均通过时间图； G.DSC PWI 残余脑组织功能最大达峰时间图；H.高分辨磁共振成像断层扫描，箭头位置右侧大脑中动脉狭窄位置；I.高分辨血管断层增强扫描，箭头位置动脉粥样斑块强化，管腔狭窄超过70%；J.磁共振血管成像显示，箭头位置右侧大脑中动脉M1断明显狭窄

A. pCASL post lable delay 1.5 s CBF； B.e-pCASL ATT map； C.e-pCASL CBF； D. DSC PWI rCBF； E.DSC PWI TTP； F. DSC PWI mean transit time； G. DSC PWI time to the maximum of the tissue residual function；H. high-resolution magnetic resonance imaging shows the stenosis of right middle cerebral artery (arrow)； I. enhanced high-resolution magnetic resonance imaging shows the moderate enhancement of atheromatous plaque (arrow)， with a percent stenosis of more than 70%； J. magnetic resonance angiography shows obvious stenosis on M1 segment of right middle cerebral artery (arrow)

图 1 不同灌注手段图像处理及感兴趣区选择

Fig 1 Image processing and selection of region of interest by different perfusion measures

分别使用e-pCASL CBF比值与pCASL CBF比值为自变量，DSC rCBF为因变量进行多元线性回归分析，同时以缺血区域ATT为分组标准，分别进行多元相关性分析[8]。

结 果

脑灌注成像测量结果 e-pCASL患侧两次测量结果ICC=0.897(P=0.001)；e-pCASL健侧ICC=0.852(P<0.001)；pCASL患侧ICC=0.901(P=0.001)，健侧ICC=0.899(P<0.001)；DSC PWI rCBF两次测量结果为患侧ICC=0.903(P=0.031)及健侧ICC=0.889(P<0.001)。e-pCASL、pCASL、DSC PWI 3种灌注使用经验性手工勾画供血区脑实质内方法测量结果一致性较好。

脑灌注总体结果

患侧与对侧脑血流量比值方差分析：经验性勾画狭窄动脉供血区后测量患侧及健侧之间各参数比值，患侧与对侧灌注参数比值方差分析显示：e-pCASL、pCASL、DSC PWI产生的CBF比值之间差异无统计学意义(P=0.476)。

e-pCASL CBF、3D pCASL CBF与DSC PWI rCBF患侧与健侧比值多元线性回归分析：e-pCASL CBF比值与pCASL CBF比值为自变量，DSC rCBF为因变量进行多元线性回归分析显示：R2=0.472，F=5.151，P=0.011，因pCASL CBF比值与DSC PWI rCBF比值之间回归方程检验P>0.05，所以回归方程如下：DSC rCBF比值=0.422+0.406 e-pCASL CBF比值。由此可见，e-pCASL与DSC rCBF之间存在回归关系，且相关性强于pCASL CBF。

使用患侧TTP划分不同区组之间各种灌注方式患侧与健侧CBF比值之间的析因方差分析 根据患侧DSC PWI测量的TTP时间将3种灌注方式双侧CBF比值分为15 s30 s组(7例)，进行析因方差分析，不同TTP时间与不同灌注方式对患侧与健侧CBF比值的平均值差异无统计学意义(不同TTP分组P=0.149，不同灌注方式分组P=0.123，两者之间交互效应P=0.831)(图2)。

使用患侧ATT分组后对比各区组之间e-pCASL、3D pCASL与DSC PWI灌注方式患侧及健侧CBF比值之间相关性 基于e-pCASL缺血区域测量ATT值分为3组，将缺血区域ATT小于1525 ms(12例)、1525～2050 ms(18例)、大于2050 ms(9例)患者分组后对e-pCASL、pCASL、DSC PWI所得的CBF及rCBF比值分别进行相关性分析，小于1525 ms组e-pCASL与DSC PWI CBF双侧比值相关性及pCASL与DSC PWI双侧比值相关性分别为：r=0.88，P=0.026；r=0.71，P=0.015。1525～2050 ms组e-pCASL与DSC PWI CBF双侧比值相关性及pCASL与DSC PWI双侧比值相关性分别为r=0.82，P<0.001；r=0.61，P=0.032。大于2050 ms组e-pCASL与DSC PWI CBF双侧比值相关性及pCASL与DSC PWI双侧比值相关性分别为：r=0.83，P<0.001；r=0.73，P=0.019(图3)。

讨 论

ASL成像从诞生起就受到PLD时间选择的困扰，通过临床试验推荐健康人群PLD时间选择为1525 ms[9]，但是脑血管病患者尤其是重度ICAS患者通常都伴有不同程度的血管狭窄，存在血流动力学改变，也就是ATT大于PLD时间(PLD 1.5 s)的事实。很多学者使用不同PLD时间对CBF定量测量的影响进行研究，Zaharchuk[2]提出当PLD 采用1500～2000 ms时可能因为对慢血流探测的不足而过高估计CBF异常的区域，Siewert等[8]使用PLD为2400 ms时发现侧支循环的存在，同时有研究采用多PLD(500～2500 ms)方法发现PLD时间越短对脑缺血检出的敏感性越高，而PLD时间越长对脑缺血检出的特异性越高[10- 11]。但是个体化ATT的测量和PLD动态选择始终是面临的难题。目前修正ATT延迟对CBF影响的方法主要有以下几种：(1)ASL单层成像法，通过对既往ATT的研究，经验性设定每一层面的PLD时间；(2)多层面扫描时，使用信号递减技术如：单一减法的定量测量灌注成像技术Ⅱ，获得相邻两个层面之间的平均ATT，由此为依据设定对应层面的PLD时间；(3)使用多PLD时间进行预扫描，同时获得每个扫描层面ATT及CBF，每个层面PLD根据非线性方程式随ATT修改，同时获得ATT值及CBF值并使用ATT校正CBF值；(4)根据look-locker技术以及流速选择自旋标记法，获得ATT时间校正后的CBF图[12- 14]。目前多采用pCASL序列结合血流冲击梯度的变化测量ATT，同时使用多参数渐变的PLD时间测量ATT时间[15- 17]。主流磁共振生产厂家对PLD选择手段不同，西门子及飞利浦公司称之为多参数或多相位ASL技术，其采用多PLD时间扫描，同时获得同一患者不同PLD时间的CBF图，即反映早期缺血、侧枝循环及慢血流的不同信息，通过多CBF图对不同缺血时期的灌注减低反映更加直观[18]。而通用公司的e-pCASL序列通过多PLD时间预扫描获得ATT图像，计算最优PLD时间，通过设置每层最优PLD时间，使血管内水分子的延迟标记时间与动脉到达时间一致，同时对相同层面脑实质通过ATT校正CBF值[13]，可以有效地校正由于血管床长短不同而造成的同层面内不同体素之间ATT时间延迟而造成的偏倚。然而部分学者提出，随着TTP的延迟，pCASL与DSC PWI相关性逐渐增强[19]，而重度ICAS患者大部分在行DSC PWI检查时存在TTP明显延长的现象[1]，也就意味着此种情况下ATT对CBF的影响因素可能会减弱。e-pCASL通过ATT校正后的CBF是否能准确定量测量重度ICAS患者的低灌注情况，是否校正后反而使CBF值与DSC PWI rCBF相关性减低，均属于需要讨论的问题。

图 2 3种灌注方法所示不同时间分组后的CBF比值不同TTP的析因方差分析

Fig 2 Factorial analysis of variance is employed to analyze three methods of perfusion CBF ratio (grouped by TTP)

图 3 ATT分层后e-pCASL、 pCASL与DSC PWI 双侧CBF比值之间相关性

Fig 3 Correlation of e-pCASL CBF ratio and pCASL CBF ratio with DSC PWI rCBF ratio (grouped by TTP)

本研究39例重度ICAS患者采用e-pCASL、pCASL、DSC PWI灌注方式，患侧与对侧的CBF比值差异无统计学意义，这与邢飞等[18]使用飞利浦磁共振对单、多相位对低灌注的比较结果一致。既往研究均将ATT延迟作为pCASL产生错误的主要因素，认为pCASL理论上应随着动脉到达时间的延长而产生误差，其比值应与DSC PWI之间产生差异，所以重度ICAS患者往往经验性延迟PLD时间获得相对准确的CBF值[20]。但是本研究显示在重度ICAS患者中3种灌注方式脑血流量比值差异无统计学意义，究其原因推测与以下因素有关：首先，本研究采取狭窄动脉供血区整体勾画测量的方法，而不是仅测量低灌注区域，从而使测量值为供血区CBF平均值；其次，重度ICAS病程通常较长，其低灌注区域周围通常存在侧支循环形成[21]，也会造成平均值改变；第三，各供血动脉之间存在重叠供血区域[22]，可能抵消部分ATT时间造成的差异。通过对e-pCASL CBF、3D pCASL CBF与DSC PWI rCBF使用多元回归分析显示，e-pCASL CBF与DSC PWI rCBF的比值存在回归关系，其与DSC PWI rCBF相关性强于pCASL CBF，可能与e-pCASL使用ATT非线性校正CBF值有关[23]。

TTP分层研究表明，虽然从统计数据上看患者以DSC PWI中获得的TTP时间长短因素分组检验不会影响e-pCASL、ASL、DSC PWI双侧脑血流量之间比值的差异性，但随着TTP的延长，ASL CBF比值的均数与DSC PWI CBF比值更为接近。推测产生这种现象原因为：TTP是反映血流动力学敏感性指标，而随着TTP延迟至大于30 s，表明脑实质灌注严重不足，很可能测量区域内脑实质已受到不可逆损伤[24]。通常pCASL对低灌注的高估主要来源于低灌注区周围良好的血供减少区域[25]，即pCASL显示大于DSC PWI低灌注的范围，但是在TTP大于30 s勾画的感兴趣区中其所占的比例相应的较TTP较短组中减少，所以对灌注减低高估效应有所减低。

ATT分组后的3种灌注方法CBF比值相关性分析结果表明，pCASL与DSC PWI双侧CBF比值之间相关性系数为1525～2050 ms组<1525 ms以下组<2050 ms以上组，推测ATT在1525～2050 ms组的患者因其存在明显的ATT时间延迟，使用pCASL PLD为1500 ms成像时标记的动脉血液因延迟到达的原因会造成对比剂的丢失，而该组患者由于在DSC PWI灌注中可能属于TTP延迟较小组，尚未完全梗死，其血供减少区域可能较ATT大于2050 ms组患者高[26]，造成取平均值后pCASL CBF比值与DSC PWI rCBF相关性明显减低，而由于使用ATT图校正PLD时间，e-pCASL与DSC PWI之间CBF比值的相关性随ATT时间改变无变化，因此，e-pCASL相对于pCASL在血流动力学变化的情况下更加稳定。

在重度ICAS患者中，通过DSC PWI获得TTP等血流动力学指标后发现，达峰时间极度延迟时(TTP>30 s)3种灌注手段CBF比值的平均值接近，同时ATT大于2050 ms时3种灌注方式相关性也比较接近。e-pCASL通过多PLD时间预扫描对于ATT的成像，使其具备了反映血流动力学ATT图，同时修正PLD时间后获得的CBF。其在不同动脉到达时间分组中均与DSC PWI rCBF保持较高的一致性和相关性，表明e-pCASL继承了pCASL无创性及可重复性优点的同时拥有反映血流动力学时间参数的能力，使其成为重度ICAS患者理想的灌注定量测量手段。

本文章局限性在于e-pCASL主要缺点为扫描时间过长，单个序列需要13 min，同时由于对运动伪影非常敏感，患者耐受性不佳。虽然可以获得ATT图，但是ATT图像信噪比欠佳，同时本研究在基于时间分组的对比中，由于总样本量较少，致使患者分层后区组样本量较少，可能对研究结果造成部分偏倚。

综上，e-pCASL在继承传统pCASL无创、可重复及直观准确测量CBF的基础上，引入血流动力学的时间因素ATT，个性化选择PLD时间，获得与DSC PWI rCBF一致性及相关性良好的CBF定量指标，可作为重度ICAS低灌注定量评估的首选方法。同时，pCASL随ATT延迟使CBF由高估而逐步与DSC PWI一致，提示重度ICAS低灌注患者pCASL检查中ATT导致CBF偏倚的因素可能较轻度ICAS患者低，即pCASL高估CBF现象在急性脑缺血患者中较慢性脑缺血更加显著[27]。

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Quantitative Measurement of Cerebral Blood Flow in Enhanced Psedo-continuousArterial Spin Labeling Perfusion Imaging in Patients with Intracranial Atherosclerotic Stenosis

XU Yang1，2， LÜ Jin-hao1， MA Lin1， CHEN Wei-jun2， LOU Xin1

1Department of Radiology， Chinese PLA General Hospital， Beijing 100853， China2Department of Radiology， Chinese PLA 252 Hospital， Baoding， Hebei 071000， China

LOU Xin Tel： 010- 66936620， E-mail：xinlou301@sina.com

Objective To acquire cerebral blood flow (CBF) in patients with severe intracranial atherosclerotic stenosis with enhanced pseudo-continuous arterial spin labeling (e-pCASL) and compare it with the findings of dynamic susceptibility contrast-enhanced perfusion-weighted imaging (DSC PWI) and pseudo-continuous arterial spin labeling (pCASL). Methods A total of 39 consecutive patients with severe intracranial atherosclerotic stenosis were enrolled in this study. All these patients underwent e-pCASL， pCASL， and DSC PWI. Blood supply territory of the stenosed artery was outlined as region of interest (ROI) and a mirror ROI was applied. Ratios of CBF were calculated as value of ROI/value of mirror ROI. SNK variance analysis was conducted to compare the CBF values of three persufion methods. Factorial analysis of variance and Pearson were employed to analysis the difference and the correlation of e-pCASL CBF ratio， pCASL CBF ratio， and DSC PWI relative cerebral blood flow(rCBF) ratio. Results The e-pCASL CBF ratio， pCASL CBF ratio， and DSC PWI rCBF ratio were not significantly different (P=0.476). TTP showed the CBF ratios were not significantly different between the healthy side and diseased side in patients with severe intracranial atherosclerotic stenosis. ATT showed the correlations of pCASL CBF ratio and DSC PWI rCBF ratio were not affected by ATT. Conclusions e-pCASL with multiple-post labeling delay time and pCASL have good consistency with DSC PWI in the quantitative measurement of hypoperfusion pattern. As an accurate， simple， non-invasive， and repeatable technique， e-pCASL has good correlation with DSC PWI in the quantitative measurement of hypoperfusion pattern that is not affected by ATT.

arterial transit time； severe intracranial atherosclerotic stenosis； dynamic susceptibility contrast-enhanced perfusion-weighted imaging； pseudo-continuous arterial spin labeling

国家自然科学基金(81101034)Supported by the National Natural Sciences Foundation of China (81101034)

娄 昕 电话：010- 66936620，电子邮件：xinlou301@sina.com

R445.2

A

1000- 503X(2016)06- 0679- 07

10.3881/j.issn.1000- 503X.2016.06.009

2016- 02- 10)