完整结肠系膜切除在腹腔镜右半结肠癌根治术中的应用

李敏哲 沈 荐 杜燕夫 谢德红 渠 浩 张峪东

(首都医科大学附属北京朝阳医院普外科，北京 100020)

·临床论著·

完整结肠系膜切除在腹腔镜右半结肠癌根治术中的应用

李敏哲 沈 荐*杜燕夫 谢德红 渠 浩 张峪东

(首都医科大学附属北京朝阳医院普外科，北京 100020)

目的 探讨完整结肠系膜切除(complete mesocolic excision，CME)在腹腔镜右半结肠癌根治术中的应用价值。方法回顾性分析我院2013年1月～2015年12月按CME原则实施的71例腹腔镜右半结肠癌根治术患者的临床资料，选取2007年1月～2009年12月同一组医生按传统方式实施的62例腹腔镜右半结肠癌根治术作为对照，比较2组围手术期情况、术后病理和术后生存情况。结果CME组标本剥离平面分级，结肠系膜平面56例(78.9%)，系膜内平面15例(21.1%)，固有肌平面0例。CME组手术时间长于对照组[(142.5±18.6) min vs. (133.6±15.5) min,t=2.974,P=0.003]，2组术中出血量[(63.2±20.7) ml vs. (58.5±23.7) ml,t=1.218,P=0.225]，术后排气时间[(2.7±1.1) d vs. (2.8±1.0) d,t=-0.369,P=0.712]，术后住院时间[(8.5±3.2) d vs. (8.6±3.1) d,t=-0.162,P=0.871]，术后并发症[14.1% (10/71) vs. 14.5% (9/62),χ2=0.005,P=0.943]差异无显著性。术后病理显示2组肿瘤长径[(4.3±1.1) cm vs. (4.0±1.0) cm,t=1.425,P=0.157]，淋巴结转移率[47.9% (34/71) vs. 53.2% (33/62),χ2=0.377,P=0.539]，肿瘤TNM分期(χ2=0.364,P=0.834)差异均无显著性，CME组清扫淋巴结总数[(21.7±4.3)枚vs. (18.1±2.9)枚,t=5.648,P=0.000]及阳性淋巴结数[(4.3±2.5)枚 vs. (3.2±1.9)枚,t=2.071,P=0.004]均多于对照组。2组生存曲线无显著性差异(χ2=1.895，P=0.169)。结论与传统腹腔镜右半结肠癌根治术相比，CME手术淋巴结清扫更为彻底，且不会增加手术风险及术后并发症的发生率。

结肠肿瘤； 完整结肠系膜切除； 腹腔镜； 淋巴结清扫

1982年Heald等[1]提出了全直肠系膜切除(total mesorectal excision，TME)的概念，使直肠癌患者的预后得到了明显改善。直肠是结肠的延续，二者具有相类似的解剖学系膜结构。2009年，德国Hohenberger等[2]将TME概念扩展至结肠，提出了结肠癌手术时应严格按照胚胎解剖学结构，寻找正确的外科手术平面，依据肿瘤学原则，施行根治性手术的完整结肠系膜切除(complete mesocolic excision，CME)。目前，CME已经是结肠癌根治的标准手术方案。本研究通过历史对照研究，探讨腹腔镜右半结肠癌CME手术的短期疗效和安全性。

1 临床资料与方法

1.1 一般资料

回顾分析我院2013年1月～2015年12月按CME原则实施的71例腹腔镜右半结肠癌根治术的临床资料，选取2007年1月～2009年12月同一组医生按传统方式实施的62例腹腔镜右半结肠癌根治术作为对照。病例排除标准：①腹腔镜下不能完成手术，中转开腹；②并发肠梗阻或肠穿孔行急诊手术；③术前、术中发现远处脏器转移或腹腔广泛种植转移；④既往曾行腹部手术，腹腔广泛粘连；⑤危重症患者。2组一般资料比较无统计学差异(P>0.05)，有可比性，见表1。

表1 2组一般资料比较

1.2 方法

CME手术原则：沿后腹壁脏层筋膜与壁层筋膜间的无血管平面间隙分离，尽量保证结肠系膜完整无撕裂；中央血管结扎(central vascular ligation，CVL)。全麻，分腿位，术者位于患者左侧，助手位于患者右侧，扶镜手位于术者左侧。五孔法，于脐缘建立观察孔，于左、右锁骨中线脐上方3～5 cm处建立2个10 mm操作孔，脐下方3～5 cm处建立2个5 mm操作孔。患者取头低脚高左倾位，将小肠拨向左上腹，显露升结肠系膜，辨认肠系膜上静脉(superior mesenteric vein，SMV)主干及其右侧分支，牵拉回结肠血管蒂，在其下方打开升结肠系膜进入结肠系膜后叶(脏层筋膜)与肾前筋膜(壁层筋膜)间的融合筋膜间隙，显露十二指肠水平段。解剖回结肠血管，并向SMV主干解剖。切开SMV表面腹膜，沿SMV走行向头侧解剖，进入胰十二指肠前筋膜间隙，向头侧及外侧扩大此间隙，到达横结肠系膜根部。沿途于SMV及肠系膜上动脉根部结扎、离断回结肠血管、右结肠血管、胃结肠静脉干的结肠支、结肠中动脉的右支，对于结肠肝曲肿瘤，还需要于根部离断胃网膜右血管，清扫幽门下组淋巴结。于根部离断横结肠系膜右半侧，进入网膜囊。向尾侧分离回肠系膜根部下缘，分离一段小肠系膜。助手钳夹阑尾或盲肠，向内侧推送，由下向上切开升结肠外侧腹膜，与内侧已打开的间隙贯通。患者改头高脚低位，扶镜手移至患者两腿间，于中线打开胃结肠韧带，向右侧切断右半大网膜，并继续向右切断肝结肠韧带，完成右半结肠及其系膜的游离。取右上腹辅助横切口，保护切口，将游离好的右半结肠及其系膜提出至腹壁外，完成肿瘤切除及消化道重建。

对照组：基本操作同CME组，但没有注重保护结肠系膜的完整性，没有显露SMV，没有在根部结扎血管，没有清扫第三站淋巴结。

1.3 观察指标

标本剥离平面分级：根据结肠系膜的完整程度，采用West分级标准[3]分为结肠系膜平面(结肠系膜完整)，系膜内平面(结肠系膜破裂，但裂口没有达到固有肌层)，固有肌平面(有固有肌暴露)。

围手术期情况：从病历提取手术时间、术中出血量、术后排气时间、术后住院时间，以及术后并发症(吻合口漏、腹腔出血、消化道出血、肠梗阻、切口感染)。

术后病理情况：从病历提取肿瘤长径、淋巴结清扫数目、淋巴结转移率、阳性淋巴结数、肿瘤TNM分期。

术后随访：CME组术后随访至2016年2月，对照组术后随访5年，了解患者生存情况。

1.4 统计学分析

2 结果

2组手术均取得成功，无中转开腹。CME组标本剥离平面分级，结肠系膜平面56例(78.9%)，系膜内平面15例(21.1%)，固有肌平面0例(0%)；对照组术后未检查标本剥离平面的完整程度。2组围手术期结果比较见表2，CME组手术时间长于对照组(P<0.05)，2组术中出血量、术后排气时间、术后住院时间差异均无显著性(P>0.05)。2组术后并发症发生率差异无显著性(P>0.05)，2组均未出现吻合口漏，CME组腹腔出血2例、消化道出血2例、不全肠梗阻3例、切口感染3例，对照组腹腔出血1例、消化道出血3例、不全肠梗阻2例、切口感染3例，均保守治疗治愈。2组术后病理结果见表3，2组肿瘤长径、淋巴结转移率、肿瘤TNM分期均无显著性差异(P>0.05)，CME组清扫淋巴结总数及阳性淋巴结数均多于对照组(P<0.05)。2组生存曲线见图1，无显著性差异(χ2=1.895，P=0.169)。

表2 2组围手术期结果比较

表3 2组术后病理结果比较

图1 2组生存曲线

3 讨论

结肠系膜和直肠系膜一样，在成人是原始背侧肠系膜的遗迹。在胚胎形成期间，结肠是悬挂于后腹壁的，之后原始中肠沿着肠系膜上动脉轴逆时针旋转270°，使得背侧肠系膜折叠，从而产生未来的结肠系膜。继而，升、降结肠系膜与原始的背侧壁层腹膜融合，使胚胎时期存在的间隙逐渐消失[4]。Culligan等[5]用电子显微镜观察结肠系膜，认为升、降结肠系膜在成年后依然存在，并通过一层疏松结缔组织平面与后腹壁分隔开。升、降结肠系膜从腹侧到背侧有脏层腹膜，结肠系膜内容物(血管、淋巴管、淋巴结、神经、脂肪等)和脏层筋膜三层结构。结肠及其系膜背侧的脏层筋膜在结构上具有包裹结肠系膜内容物的功能，其作为一个整体，与邻近组织器官分离，可以起到机械性屏障作用，防止癌细胞播散，术中脏层筋膜撕裂可能会导致肿瘤细胞残留[6]。

CME的核心内容包括：①锐性分离脏层和壁层筋膜，保证结肠系膜完整无撕裂；②CVL。CME的理念就是沿着脏层筋膜及壁层筋膜之间的无血管平面间隙进行分离，直至血管根部，将被脏层筋膜包绕的系膜血管、淋巴管、淋巴结和纤维脂肪组织等结构完整切除[7]。CVL保证了结肠癌中央淋巴结清扫，中央淋巴结遗漏常导致肿瘤局部复发和全身转移[8]，它的清扫是结肠癌手术的关键。位于结肠肝曲和横结肠近端的肿瘤，会出现5%的幽门下淋巴结转移和4%的胃网膜右血管淋巴结转移[9]，因此，对于该位置的肿瘤，应于起点结扎胃网膜右血管，清扫幽门下淋巴结，并切除距离肿瘤至少10 cm的大网膜[10]。相对于传统的结肠癌手术，CME手术切除的结肠系膜面积更大，可以清扫出更多的区域淋巴结[11]。淋巴结清扫数与肿瘤患者的预后关系密切，即使清扫出更多的阴性淋巴结，也能使结肠癌患者从中获益[12]。实施CME手术后，结肠癌5年局部复发率从6.5%降至3.6%，5年生存率从82.1%提高至89.1%[2]。

West等[3]依据结肠系膜的完整程度，把结肠系膜剥离平面分为3级：结肠系膜平面(结肠系膜完整)，系膜内平面(结肠系膜破裂，但裂口没有达到固有肌层)，固有肌平面(有固有肌暴露)。结肠系膜平面切除标本的系膜面积明显大于非系膜平面(系膜内平面+固有肌平面)标本，且术后5年生存率更高，尤其是Ⅲ期肿瘤更为明显。腹腔镜结直肠手术已在全世界范围内广泛开展，其与传统开腹手术具有相近的安全性和有效性，且更具微创治疗优势[13]。Siani等[14]2008～2013年完成115例腹腔镜右半结肠癌CME手术，结肠系膜平面、系膜内平面、固有肌平面的标本分别为65.2%、21.7%、13%，三者5年总生存率分别为82.6%、72%、60%，这种差距在Ⅱ期肿瘤(系膜平面93.7%、非系膜平面80%)和ⅢA/B期肿瘤(系膜平面76.9%、非系膜平面57%)尤为显著。

腹腔镜右半结肠癌手术有中间入路和外侧入路两种途径，中间入路先阻断肿瘤供给血管，再游离肠管，更符合肿瘤手术原则，且在腹腔镜下中间入路术野暴露更清晰，更容易进入正确的解剖平面，保证结肠系膜的完整性。腹腔镜手术不能像开腹手术那样，依靠触摸动脉搏动辨别血管，需要依赖解剖学间隙、标志正确定位。腹腔镜右半结肠手术时常以SMV为标志，SMV位置表浅，表现为腹膜后蓝色条纹，但肥胖患者SMV并不容易看见，故我们行腹腔镜右半结肠癌CME手术时，均以解剖回结肠血管为开始，向中心寻找SMV。术中不必寻找输尿管等结构，因为在寻找输尿管的过程中，已经破坏了壁层筋膜的完整性，可能会造成其他后腹壁组织结构损伤。因为是在无血管的解剖间隙中分离，故腹腔镜右半结肠癌CME手术创伤较小，较之传统手术出血量没有明显增多，术后恢复时间没有明显延长，并发症也没有明显增加，但CME手术能够清扫出更多淋巴结，尤其是阳性淋巴结。

综上所述，CME手术以胚胎发育解剖学理论为基础，更符合肿瘤治疗原则。腹腔镜右半结肠癌CME手术于无血管的解剖间隙进行分离操作，虽然手术切除范围较传统手术更大，但创伤较小，并不增加手术风险及术后并发症，且完整切除了肿瘤病灶及其系膜组织，最大化清扫了区域淋巴结，可以防止肿瘤细胞残留，远期生存率尚待随访。

1 Heald RJ,Husband EM,Ryall RD.The mesorectum in rectal cancer surgery:the clue to pelvic recurrence?Br J Surg,1982，69(10)：613-616.

2 Hohenberger W,Weber K,Matzel K,et al.Standardized surgery for colonic cancer:complete mesocolic excision and central ligation-technical notes and outcome.Colorectal Dis,2009，11(4)：354-364.

3 West NP,Morris EJ,Rotimi O,et al.Pathology grading of colon cancer surgical resection and its association with survival:a retrospective observational study.Lancet Oncol,2008，9(9)：857-865.

4 高英茂，主编.组织学与胚胎学.第1版.北京：人民卫生出版社，2001.355-378.

5 Culligan K,Walsh S,Dunne C,et al.The mesocolon:a histological and electron microscopic characterization of the mesenteric attachment of the colon prior to and after surgical mobilization.Ann Surg,2014，260(6):1048-1056.

6 叶颖江，王 杉.对完整结肠系膜切除理念的再认识——质疑声中完善与成熟.中华胃肠外科杂志，2012，15(10)：1005-1007.

7 Culligan K,Coffey JC,Kiran RP,et al.The mesocolon:a prospective observational study.Colorectal Dis,2012，14(4)：421-428.

8 Kanemitsu Y,Komori K,Kimura K,et al.D3 lymph node dissection in right hemicolectomy with a no-touch isolation technique in patients with colon cancer.Dis Colon Rectum,2013，56(7)：815-824.

9 Toyota S,Ohta H,Anazawa S.Rationale for extent of lymph node dissection for right colon cancer.Dis Colon Rectum,1995，38(7)：705-711.

10 West NP,Kobayashi H,Takahashi K,et al.Understanding optimal colonic cancer surgery:comparison of Japanese D3 resection and European complete mesocolic excision with central vascular ligation.J Clin Oncol,2012，30(15)：1763-1769.

11 West NP,Hohenberger W,Weber K,et al.Complete mesocolic excision with central vascular ligation produces an oncologically superior specimen compared with standard surgery for carcinoma of the colon.J Clin Oncol,2010，28(2)：272-278.

12 Johnson PM,Porter GA,Ricciardi R,et al.Increasing negative lymph node count is independently associated with improved long-term survival in stage ⅢB and ⅢC colon cancer.J Clin Oncol,2006，24(22)：3570-3575.

13 Bonjer HJ,Deijen CL,Abis GA,et al.A randomized trial of laparoscopic versus open surgery for rectal cancer.N Engl J Med,2015，372(14)：1324-1332.

14 Siani LM,Pulica C.Laparoscopic complete mesocolic excision with central vascular ligation in right colon cancer:long-term oncologic outcome between mesocolic and non-mesocolic planes of surgery.Scand J Surg,2015，104(4)：219-226.

(修回日期：2016-05-18)

(责任编辑：王惠群)

Application of Complete Mesocolic Excision in Laparoscopic Radical Resection of Right Colon Cancer

LiMinzhe,ShenJian,DuYanfu,etal.

DepartmentofGeneralSurgery,BeijingChaoyangHospitalAffiliatedtoCapitalMedicalUniversity,Beijing100020,China

ShenJian,E-mail:410078@163.com

Objective To investigate the efficacy of complete mesocolic excision (CME) in laparoscopic radical resection of right colon cancer. Methods Clinical data of 71 cases of laparoscopic radical resection of right colon cancer with CME concept in our hospital from January 2013 to December 2015 were analyzed retrospectively. Another group of 62 patients underwent laparoscopic radical resection of right colon cancer with traditional concept from January 2007 to December 2009 were selected as the control. The condition during peri-operation period,postoperative pathology and postoperative survival were compared between the two groups.Results In the CME group,mesocolic,intramesocolic,and muscularis propria planes of resection were achieved in 78.9% (56 cases),21.1% (15 cases),and 0,respectively. The operation time in the CME group was longer than that in the control group [(142.5±18.6) min vs. (133.6±15.5) min,t=2.974,P=0.003]. There was no significant difference in the amount of bleeding during the operation [(63.2±20.7) ml vs. (58.5±23.7) ml,t=1.218,P=0.225],postoperative exhaust time [(2.7±1.1) d vs. (2.8±1.0) d,t=-0.369,P=0.712],postoperative hospital stay [(8.5±3.2) d vs. (8.6±3.1) d,t=-0.162,P=0.871],postoperative complications [14.1% (10/71) vs. 14.5% (9/62),χ2=0.005,P=0.943] between the two groups. Analysis of postoperative pathology showed no significant differences in the diameter of tumor [(4.3±1.1) cm vs. (4.0±1.0) cm,t=1.425,P=0.157],lymph node metastasis rate [47.9% (34/71) vs. 53.2% (33/62),χ2=0.377,P=0.539],TNM stages (χ2=0.364,P=0.834) between the two groups. The numbers of total lymph nodes and positive lymph nodes in the CME group were more than those in the control group [(21.7±4.3) nodes vs. (18.1±2.9) nodes,t=5.648,P=0.000; (4.3±2.5) nodes vs. (3.2±1.9) nodes,t=2.071,P=0.004]. The survival curve had no significant difference between the two groups (χ2=1.895,P=0.169). Conclusion As compared with traditional laparoscopic radical resection of right colon cancer,the CME sweeps lymph nodes more thoroughly and does not increase surgical risks and postoperative complications.

Colon neoplasms; Complete mesocolic excision; Laparoscopy; Lymph node dissection

*通讯作者，E-mail:410078@163.com

A

1009-6604(2016)08-0698-04

10.3969/j.issn.1009-6604.2016.08.007

2016-02-24)