圈养靛冠噪鹛(Garrulax courtoisi)合作繁殖行为初探

刘道强吴志勇王晓虹黄海玲李东涛

(1.南昌市动物园管理处，南昌，330025；2.江西农业大学动物科技学院，南昌，330045；3.江西农业大学园林艺术学院，南昌，330045)

圈养靛冠噪鹛(Garrulax courtoisi)合作繁殖行为初探

刘道强1，2吴志勇1，3王晓虹黄海玲李东涛1

(1.南昌市动物园管理处，南昌，330025；2.江西农业大学动物科技学院，南昌，330045；3.江西农业大学园林艺术学院，南昌，330045)

靛冠噪鹛；圈养；合作繁殖；行为

靛冠噪鹛(Garrulaxcourtoisi)是中国特有的鸟类，其野生种群仅限于江西婺源，数量不超过300只。在其全球圈养种群中，南昌动物园的靛冠噪鹛是唯一确定来自于婺源的群体。2015年，对该群体的繁殖行为进行观察，发现雄鸟可能通过筑巢来赢得与雌鸟交尾的机会，而雌鸟并不会只选择1只雄鸟。即便如此，不是所有的雄性个体都有机会交尾，也不是所有的巢都会用于产卵。但是它们之中大部分个体会参与孵化，孵化期的白天(5：00～17：00)成鸟平均翻蛋9.83～11.33次/h、凉蛋7.17～8.83次/h、换孵9.14～9.67次/h；孵化期的夜间由1～2只成鸟卧巢而不换孵；育雏期全部的成鸟都会参与育雏，雏鸟离巢前每天的5：00～17：00，成鸟平均喂食频率为20.67～31.83次/h；当雏鸟离巢后，每天投放饲料后的30 min内，3只雏鸟分处不同位置，获得成鸟喂食的平均次数无明显差异，分别为38.33次、41.67次、36.67次。虽然在繁殖期内伴有竞争，但是从来不会影响合作大势，更不会伤及卵或雏鸟。育雏期内雏鸟离巢之前，成鸟争斗行为频率19～20.92次/h，显著高于孵化期的争斗行为频率7.42～11.75次/h，而一旦雏鸟开始尝试离巢探险，成鸟的争斗行为频率则骤降为0。

靛冠噪鹛(Garrulaxcourtoisi)是中国特有的鸟类，其野生种群仅限于江西婺源[1-2]，数量不超过300只，曾经被视为黄喉噪鹛的华南亚种，由于分类地位的不确定[3-5]，使得对其受威胁程度的评估一度发生改变，从近危(NT)修订为极危(CR)。历史上它分布于中国相隔遥远的2个地区——云南思茅和江西婺源，其在思茅或早已绝迹[6]，而在婺源从1919年法国神甫首度发现，之后销声匿迹80余年，到2000年被重新发现，至今何芬奇教授又在野外连续追踪10余年[7]，靛冠噪鹛犹如穿越了一个世纪的时空隧道，正向世人掀起浓重而又神秘的面纱。

目前存活于欧美地区的圈养靛冠噪鹛，虽然不能确切地知道其贸易的起源，但是大致可以认定，最早是始于1988年，混迹于鹛类之中，经由香港销往欧洲的荷兰、法国、德国、意大利并辗转至美国。自1990年代开始，欧美一些动物园开始有意识地从私人收藏者手中收购，与此同时，位于香港的海洋公园和动植物公园也得以从当地鸟市获取并饲养靛冠噪鹛[8-9]。直到2010年，经江西省林业局批准，南昌动物园开始将捕获自江西婺源的靛冠噪鹛进行圈养繁育。至此就形成了靛冠噪鹛圈养种群散落于中国、美国和欧洲的格局。据推测，欧美及香港等地的圈养种群来自于云南思茅的可能性要远大于江西婺源[8-9]，所以当前能够确切知道来源(江西婺源)的种群就只存在于南昌动物园。

此前，欧美地区的圈养机构饲养靛冠噪鹛已经超过20只，并分别于2002年建立了靛冠噪鹛的欧洲谱系(WAZA ESB)，于2005年推行了美国的种群管理计划(AZA PMP)[10]。2012年，靛冠噪鹛获准加入世界动物园和水族馆协会(WAZA)制定的全球物种管理计划(GSMP)，成为该计划中唯一的鸟类[11]。2014年，Gardner完成了首个靛冠噪鹛的全球谱系(ISB)[10]，其中不仅囊括了欧美地区可追溯的历史数据，也录入了来自于中国动物园最新的种群数据。然而，迄今为止，除了Edmans、Tritto等述及的内容[12-13]，就鲜有关于靛冠噪鹛完整且系统的繁殖行为研究。2010年至今，婺源靛冠噪鹛已逐渐适应了南昌动物园的圈养环境。并且，自2013年起成功地实现了繁育，其合作繁殖机制下的筑巢、产卵、孵化、育雏，甚至合作与竞争等诸多行为得以近距离地观察。这些行为记录将有助于进一步认识靛冠噪鹛的生存策略，为野外保护和圈养管理提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究对象

南昌动物园圈养环境中的7只靛冠噪鹛成鸟，其中6只是从婺源野外捕获，年龄未知，性别为6雄1雌；1只于2013年3月在动物园中经亲鸟抚育成活，雄性。

1.2 饲养环境

2014年底之前，在性别未知的情况下，7只成鸟分2组饲养；当了解到群体中只有1只雌鸟后，基于其合作繁殖的自然习性，2015年将所有成鸟并于1组。在婺源，蛇和松鼠(Sciurusspp.)是靛冠噪鹛最主要的天敌，很可能是为了躲避这些天敌，它们宁愿选择紧挨民居的树枝远端筑巢[14-15]。为此鸟舍应充分考虑对天敌的阻隔，毕竟在动物园里有着茂盛的植被和丰富的食物，蛇、鼠、猫、黄鼬(Mustelasibirica)等动物很容易在里面安家，小型雀鸟都可能成为它们捕食的对象。其次，春夏之交的雷雨天气也是巨大的挑战。因此，南昌动物园于靛冠噪鹛鸟舍中，所有隔网、排水口均覆盖了不锈钢纱窗网，并且在鸟舍内树的上方安装有机玻璃板，既不影响采光又可以挡住雨水。此外，需种植与其自然生境一致的植被，如樟(Cinnamomumcamphora)、山茶(Camelliajaponica)或木犀(Osmanthusfragrans)等常青树木，供其营巢；小叶女贞(Ligustrumquihoui)、檵木(Loropetalumchinense)等低矮的灌木，可满足其觅食、隐蔽等行为需要；并且设置清洁的浅水池和沙池供其每天洗澡1～2次。

1.3 日粮与饲喂

在野外靛冠噪鹛的食性较杂，繁殖季节以食虫为主[8]，主要包括鳞翅目(Lepidoptera)、膜翅目(Hymenoptera)、直翅目(Orthoptera)、鞘翅目(Coleoptera)等昆虫，也少量取食楮(Broussonetiakazinoki)、蓬蘽(Rubushirsutus)等果实，并且觅食空间非常广阔，几乎遍及所有类型的觅食生境[14]。有所不同的是，南昌动物园提供的动物性日粮包括：黄粉虫(Tenebriomolitor)、大麦虫(Zophobasatratus)、玉米螟(Ostrinianubilalis)、桑蚕(Bombyxmori)等的幼虫，以及膨化蝇蛆(Muscadomestica)、煮熟的鸡蛋黄；植物性日粮有苹果、枇杷、草莓等水果，以及公园里因季节各异的常见植物浆果，如：樟、龙葵(Solanumnigrum)、商陆(Phytolaccaacinosa)、枸骨(Ilexcornuta)等的果实；此外，还有颗粒状的画眉商品饲料。足量供应、自由采食。

1.4 观察和记录方法

在鸟舍中安装可转向、可调焦的球型监视探头，于繁殖季节聚焦鸟巢全天候录像。2015年有2段孵化期，分别是5月4～16日和6月14～27日，雏鸟离巢前的育雏期也有2段，分别是5月16～26日和6月27日～7月8日。分别选取2段孵化期前、中、后期总计6 d的5：00～17：00时段的视频录像，以8倍速率播放，对翻蛋、凉蛋和换孵的行为次数做全记录，然后计算各行为的平均值；以同样的方法选取育雏期雏鸟离巢前的视频录像，观察和记录此时段下成鸟的喂食次数，然后计算平均值；7月8日，雏鸟离巢后，通过探头转向、调焦的方式，连续3 d于每天投放饲料后30 min内，实时记录成鸟分别饲喂位于不同位置的3只雏鸟的次数，然后计算每1只雏鸟被获得亲鸟喂食次数的平均值；筑巢、交尾、出雏等行为以鸟舍现场观察并结合视频回放的方式，用行为描述法记录。

2 结果

2.1 筑巢

与野外一致，圈养靛冠噪鹛的繁殖季节从4月上旬可持续到当年的8月。使亲鸟尽早地进入繁殖状态将关系到一整年的繁殖成绩，因此一旦发现营巢迹象，应尽量提供多种且足量的巢材，如干枯的细树枝、藤条、松针、干草、棕榈或椰子的纤维丝等。这些材料的出现，将极大地鼓励筑巢的进程，通常1.5～2 d即可完工。2015年，在6雄1雌聚于一笼的情形下，先后修筑了4个巢，尺寸规格见表1。其中A巢于4月11日率先完工，入夜时会观察到争巢的行为，这样僵持了十几天，随后又有B巢、C巢分别于4月27日和28日完工，此时争巢占区的行为不再发生，并且开始产卵。后来，直至6月4日D巢的出现，则是由于在此前孵化、育雏意外中断所致。

表1 靛冠噪鹛巢的规格(mm)

2.2 交尾与产卵

靛冠噪鹛交尾时间非常短暂，仅1～2 s。2015年6月2日下午，1只雌鸟卧于巢中振翅翘尾，3只雄鸟先后从巢的下方上巢依次与之交尾，交尾结束立即飞走；其中第3只雄鸟在短暂的交尾过程中啄下雌鸟的羽毛，随后飞走；而雌鸟继续卧于巢中，并低头吃下自己身上散落下来的羽毛。

交尾之后的1～2 d即开始产卵，通常每天的早上5：00～6：00产下1枚卵，直至第4天产下第4枚卵。如果第1窝的孵化、育雏进展较早且较顺利，亲鸟可能会继续产下第2窝，甚至第3窝[12，16-17]。2015年，南昌动物园的靛冠噪鹛先后产下3窝11枚卵，因为赤链蛇(Dinodonrufozonatum)入侵以及人为造成的意外，仅有最后1窝的3只雏鸟育成(表2)。需要说明的是产于B巢的第1窝雏鸟，在其刚离巢的第1天即被入侵的赤链蛇捕食；此后，亲鸟并没有放弃B巢，大约1周后继续在这一巢内产下第2窝卵，可是当产下这窝的第2枚卵时，可能是受到动物园附近昼夜施工的干扰，致其亲鸟们弃巢并啄掉了这2枚卵，而雌鸟不得已将这窝的第3枚卵产在了D巢；此后又过了5 d，鸟群重获安全感，雌鸟选择在A巢开始产下第3窝卵，此时才把D巢中仅有的1枚卵啄掉。

表2 靛冠噪鹛产卵、孵化及育雏情况

2.3 孵化与育雏

当巢中产够4枚卵时，亲鸟停止产卵并开始孵化，孵化期一般为12～14 d。2015年的观察发现，在白天多数成鸟都会轮流孵化，孵化期每天的5：00～17：00，平均翻蛋9.83～11.33次/h、凉蛋7.17～8.83次/h、换孵9.14～9.67次/h(表3)。而夜晚仅由1～2只成鸟卧巢，不再换孵。当遇到大雨、狂风等恶劣天气时，可见3～4只成鸟聚在一起护巢，处于巢外围的鸟会奋力往巢中挤，而处于巢中央的鸟则尽力支撑起身体以防止对卵造成重压。

孵化期结束，破壳出雏时间一般也在早上的5：00～6：00，如果在1 d之内出第2只鸟，则可能在下午的时段。成鸟会帮助啄破卵壳，于巢中吃掉卵壳或叼着飞走，而其他的成鸟会上巢围观新生的雏鸟。就成鸟群体而言，其育雏期的表现总体上较孵化期更为积极，2015年所有7只成鸟均参与饲喂雏鸟(图1)，显然，这其中包含未能获得交配机会的成鸟。值得注意的是，成鸟给雏鸟喂食的动作看似“笨拙”而且“粗暴”，将叼着虫的鸟喙重重地伸入雏鸟的喉部(图2)，有时1条虫需要重复喂3～4次才能够被雏鸟吃到。雏鸟离巢前每天的5：00～17：00，成鸟平均喂食频率为20.67～31.83次/h(表3)。此外，成鸟还会用喙为雏鸟清理羽毛和排泄物。通常雏鸟的排泄物看上去呈干燥的白色椭圆状，雏鸟在排泄时会翘起尾部露出泄殖腔，而成鸟会吃下这个白色物或者叼着飞走。

表3 靛冠噪鹛繁殖巢内的孵化和育雏行为频率(次/h)

通常雏鸟2周龄之前都只能待在巢中(图3)，12～14日龄时，才开始尝试着离巢探险。这时，所有的成鸟都会关注每1只雏鸟的举动。由于3只雏鸟的身体和行为发育不会那么同步，它们往往分头行动，这需要成鸟们喂食雏鸟付出更大的精力。每天投放饲料之后的30 min，是成鸟喂食最为活跃的时段，3只雏鸟获得喂食的平均次数无明显差异，分别是38.33次、41.67次、36.67次。到了傍晚，所有成鸟会通过鸣叫和引导飞行的方式，诱导每1只雏鸟回到树上较安全的位置。

2.4 合作与竞争

如前所述，虽为合作繁殖，然而从修筑好第1个巢开始，竞争也随之而来。在回放孵化和育雏时段录像记录其合作行为的同时，顺便也记录了成鸟之间争斗行为的频率。比较2015年的2段孵化、育雏的行为可以发现，雏鸟离巢前的育雏期内，成鸟的争斗行为频率19～20.92次/h，显著高于其孵化期的争斗行为频率7.42～11.75次/h，这大概是因为随着雏鸟出壳后，所有成鸟的抚育本能都被极大地唤起。有趣的是，当雏鸟开始尝试离巢探险，且分处于不同的位置时，成鸟的争斗行为频次骤降为0，并且它们能够比较均衡地照顾好所有3只雏鸟。

3 讨论

总而言之，南昌动物园小群圈养的靛冠噪鹛，雄鸟可能通过筑巢来赢得与雌鸟交尾的机会，而雌鸟并不会只选择1只雄鸟。即便如此，不是所有的雄性个体都有机会交尾，也不是所有的巢都会用于产卵。但是它们之中大部分个体会参与孵化，并且全部的个体都会参与育雏。虽然在繁殖期内伴有竞争，但是从来不会影响合作大势，更不会伤及卵或雏鸟。值得强调的是，从孵化期至育雏期，随着时间的推移，成鸟的抚育欲望在不断高涨；而育雏期成鸟喂食动作之“笨拙”、效率之低下又恰恰突显出合作的意义。

靛冠噪鹛在其自然栖息地营群居生活，尤其当处于繁殖季节，即使是迷途的雏鸟也可能得到其他成鸟的喂养[7]。如果是群养的靛冠噪鹛，雏鸟出壳后，不仅亲鸟也包括非亲成鸟甚至当年早一窝出壳的亚成鸟都会参与喂养，除非那些根本不具备抚育能力的“捣乱分子”[13，17]。然而，在圈养条件下，靛冠噪鹛居高不下的雏鸟死亡率却极大地限制了圈养种群规模的迅速壮大。2013年，全球圈养种群其雏鸟育成之前的平均死亡率仍高达42.19%[10，18]。以雏鸟5日龄以内是死亡最高发时段[12]。一直以来，人们难以断定寄生虫Atoxoplasma感染是否就是致其高死亡率的根源所在[18]，因为在此方面得不到来自于产地婺源或者南昌动物园的佐证；而Tritto也提出，如果排除致病因素，雏鸟的育成率很可能就取决于亲鸟的喂食频率和喂食质量[13]。如此看来，相对于成对饲养，集群饲养可能正是提高其雏鸟育成率的有效方法。

虽然南昌动物园的靛冠噪鹛个体均有环志标识，但无论是在鸟舍现场或是透过监视荧屏，要做到清晰辨认都非易事。因此，本结果仅局限于群体行为的观察。若要具体了解每一个体的繁殖行为，进而确定其在合作繁殖中的角色和贡献，则必须引入或研发新的技术手段。

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Blue-crowned laughingthrush；Captive；Cooperative breeding；Behaivour

Cooperative Breeding Behaviour of Captive Blue-CrownedLaughingthrush (Garrulax courtoisi)

Liu Daoqiang1，2Wu Zhiyong1，3Wang Xiaohong1Huang Hailing1Li Dongtao1

(1.Nanchang Zoo，Nanchang，330025，China；2.College of Animal Science and Technology，Jiangxi Agricultural University，Nanchang，330045，China；3.College of Landscape Art，Jiangxi Agricultural University，Nanchang，330045，China)

Blue-crowned laughingthrush (BCLT，Garrulaxcourtoisi) is an endemic species in China，whose wild population is less than 300 and can only be found in Wuyuan，Jiangxi Province.Of all captive populations，the BCLT in Nanchang Zoo is the only population confirmed from Wuyuan.In 2015，we quantified the cooperative breeding behaviors of 7 adult BCLT in Nanchang Zoo.We found that male birds gain mating opportunities by building nests，and female birds chose more than 1 male to mate.Not all males had opportunities to mate with females，and not all constructed nests were used to lay eggs，but most birds participated in brooding eggs.During the hatching period，the frequency of turning eggs was 9.83-11.33 times/h，the frequency of cooling eggs was 7.17-8.83 times/h，the frequency of replacing brooding adults was 9.14-9.67 times/h.At night，1 or 2 birds brooded without changing.All adult birds participated in brooding.Before the nestlings fledged，adult birds fed nestlings 20.67-31.83 times/h from 5：00 to 17：00.After fledging，3 chicks remained at 3 different locations and were fed by adults 38.33 times，41.67 times，and 36.67 times，respectively，within 30 minutes after food was provided in the enclosure.In breeding season，the adults competed with each other but this only slightly affected cooperation，and did not harm eggs or nestlings.Before fledging，the fighting frequency between adults was 19-20.92 times/h，which was significantly higher than during the hatching period (7.42-11.75 times/h).But，the fighting frequency fell to 0 when chicks were trying to leave the nest.

稿件运行过程

2016-01-17

修回日期：2016-03-17

发表日期：2016-08-10

S814

A

2310-1490(2016)03-228-06

刘道强，男，43岁，硕士，兽医师；主要从事野生动物繁育的研究。Email：liudaoqiang@hotmail.com

图1 成鸟叼着虫排着队准备进巢喂食Fig.1 Adult birds waiting to feed nestlings in turn

图2 成鸟喂雏鸟时把喙伸入其喉部Fig.2 Adult birds feeding nestlings hardly and clumsily

图3 离巢前的雏鸟Fig.3 The nestlings in breeding nest