首次临床及CT表现对长期存在≤10 mm纯磨玻璃密度结节进展的预测价值

吴　芳，蔡祖龙，田树平，金　鑫，景　瑞，杨越清，金　梅，赵绍宏

1中国人民解放军总医院放射诊断科，北京 1008532首都医科大学　宣武医院放射诊断科，北京 100053



·论著·

首次临床及CT表现对长期存在≤10 mm纯磨玻璃密度结节进展的预测价值

吴芳1，2，蔡祖龙1，田树平1，金鑫1，景瑞1，杨越清1，金梅1，赵绍宏1

1中国人民解放军总医院放射诊断科，北京 1008532首都医科大学宣武医院放射诊断科，北京 100053

目的探讨≤10 mm纯磨玻璃密度结节(pGGN)进展的危险因素，拟定≤10 mm pGGN进展的风险分层策略，以提出合理的随访计划。方法回顾性分析2008年6月至2015年4月随访时间超过1年的最大径≤10 mm的100例pGGN患者(108个病灶)的临床资料及CT图像。比较进展组(病灶增大或/和出现实性成分)与未进展组患者的临床资料及病灶的CT征象；应用Cox回归分析患者临床资料及CT表现与病变进展的关系；根据Cox回归分析结果及文献报道的对肺腺癌相关因素的界定，计算病变进展的风险指数；应用Logistic回归分析风险指数与病变进展的关系，绘制风险指数的受试者工作特征曲线，求得风险指数的界值，检验风险指数预测病变进展的效度。结果100例(108个病灶)患者中有15例(15个病灶)出现进展，所有病灶平均随访时间为(1016.36±486.00) d；单因素分析显示，进展组与未进展组病变的大小、空气支气管征和血管改变的差异具有统计学意义(P=0.040，P=0.003，P=0.030)；Cox回归模型显示病变的密度(CT值≥-542.5 HU)和空气支气管征为病变进展的危险因素(P=0.003，P=0.021)；预测病变进展的风险指数的界值为4.25(灵敏度为46.7%、特异度为89.2%、符合率为83.3%)。结论对于长期存在≤10 mm的pGGN，病灶密度≥-542.5 HU和空气支气管征的出现可以预测病变的进展；风险指数<4.25提示病变进展的可能性较小，可以适当延长随访时间间隔。

纯磨玻璃密度结节；肺肿瘤；腺癌；随访研究；计算机断层成像

ActaAcadMedSin，2016,38(4)：371-377

文献报道≤10 mm 的纯磨玻璃密度结节(pure ground-glass nodule，pGGN)的检出率越来越高[1]，但目前对于pGGN的处理仍然存在争议，尤其是对于10 mm以下pGGN的切除价值尚有待研究。有研究表明，即使是小于10 mm的pGGN也存在浸润性腺癌的可能[2- 3]，所以目前对于pGGN的自然病程尚不十分清楚，一些倍增时间较长的pGGN由于长期随访而给患者带来过多的辐射危害[4]，或是由于不必要的切除手术影响患者的生活质量，因此，pGGN的最佳随访时间和随访间隔目前尚无定论。此外，以往的一些指南大多只是基于磨玻璃密度结节(ground-glass nodule，GGN)的大小及实性成分的比例[5- 6]，而未将患者与肺癌有关的临床情况及病灶的CT征象全面系统地考虑在内，且针对10 mm以下pGGN的随访研究鲜有报道。本研究回顾性分析随访时间超过1年的≤10 mm pGGN 患者的临床资料及CT征象，旨在发现≤10 mm的pGGN进展的危险因素，并根据首次发现病灶时患者的临床资料及CT征象拟定≤10 mm pGGN进展的风险分层策略，以提出合理的随访计划。

对象和方法

对象选取本院2008年6月至2015年4月100例随访时间超过1年的最大径小于或等于10 mm的pGGN患者(共108个病灶)的临床资料及CT图像。入选标准：(1)首次发现CT图像上表现为最大径≤10 mm的pGGN(肺窗上见病变密度较淡，而纵隔窗上未能发现病变)患者。(2)首次发现到最后一次随访时间间隔≥1年。(3)随访时间内病变未经任何抗癌治疗。排除标准：(1)病灶内含有实性成分(纵隔窗上可见)。(2)病灶在首次发现后1年之内消失。

检查方法采用Philiphs Brilliance 256 iCT，X线球管旋转速度为0.75 s/r，扫描参数：管电压120 kV，管电流自动调整技术(80～200 mA)，螺距0.993，准直0.6 mm×128。常规层厚5 mm扫描，1.5 mm薄层重建。肺窗窗宽 1500，窗位-600，纵隔窗窗宽 400，窗位 40。所有患者均在吸气末闭气后进行扫描。

临床资料的记录及图像分析由1名医师分析临床病例，并记录患者的肺癌相关临床资料，包括性别、年龄、恶性肿瘤史(肺内、肺外)、肺癌家族史及吸烟史。由2名具有10年以上影像诊断工作经验的医师在不知道临床资料的情况下进行阅片、分析及诊断，并记录每位患者首次发现pGGN病变和最后一次随访的胸部CT表现(观察及测量在肺窗上进行)，两人诊断意见不一致时，采用协商的办法解决。所需分析的CT表现包括：GGN多发性、病变的大小(测量pGGN在薄层CT图像上的最大径)、密度(测量感兴趣区面积=10 mm2，分别在病变3个不同位置测量CT值，且避开空泡、支气管影及血管影，最后取平均值)、空泡征、空气支气管征、血管改变(进入或穿过瘤体的血管在瘤体内聚集或增粗)、形状(类圆形、不规则形)、边缘(光滑、分叶、毛刺、分叶+毛刺)及瘤肺界面(清楚/不清楚)。并将病变增大≥2 mm[7]或/和出现实性成分定义为病变进展，根据病灶是否进展将患者或病灶分为进展组和未进展组。

统计学处理采用SPSS 22.0统计软件进行数据分析。定量资料及定性资料两组间比较分别采用t检验和卡方检验；应用Cox回归分析患者临床资料及CT表现与病变进展的关系，计算风险比(hazard ratio，HR)值，并得出病变进展率与随访时间关系图；根据Cox回归分析得到每个危险因素的HR值，将其四舍五入得出的整数作为该因素的分值，且根据以往文献报道的对肺癌相关因素(相关临床资料及CT表现)的界定[7- 12]，确定有相关因素为0.5分，无则为0分，计算每个病灶的总分值，应用Logistic回归分析其与病变进展的关系，计算OR值；绘制风险指数的受试者工作特征曲线，计算曲线下面积并求得界值；检验风险指数预测病变进展的效度。P<0.05为差异具有统计学意义。

结　　果

一般情况108个pGGN中，有15个(13.9%)病灶(15例患者)在随访过程中出现进展，而93个(86.1%)病灶(85例患者)不变。患者男性37例、女性63例，进展组与未进展组性别的差异无统计学意义(P=0.155)。年龄17～85岁，中位数为52岁，平均(55.23±12.11)岁，两组年龄差异无统计学意义(P=0.464)。14例有肺癌切除史，46例有肺外恶性肿瘤史，两组恶性肿瘤史的差异无统计学意义(P=0.645)。6例有肺癌家族史，两组肺癌家族史差异无统计学意义(P=0.291)。14例有吸烟史，两组吸烟史差异无统计学意义(P=0.747)。9例患者为多发GGN，进展组2例、未进展组7例，两组GGN多发性差异无统计学意义(P=0.883)。进展组的随访时间为393～1941 d，中位数为872 d，平均(970.80±425.08)d；未进展组的随访时间为365～2250 d，中位数为875 d，平均(1023.71±496.81) d，两组随访时间差异无统计学意义(P=0.698)。

病变的变化情况15个(13.9%)出现进展的病灶中(15例患者)，有6个(5.6%)病灶在随访过程中仅增大(最大径增大≥2 mm)(图1)；4个(3.7%)病灶在随访过程中仅出现实性成分(图2)；5个(4.6%)病灶既增大又出现实性成分(图3)。增大的病变(11/108)中，增大2.1～39.5 mm，平均(8.5±11.4)mm，平均增长率为(3.5±6.0)mm/年，其中2个病灶的增长率>5 mm/年。80%(12/15)的病灶在3年内出现进展。

pGGN： 纯磨玻璃密度结节

pGGN： pure ground-glass nodule

A. 首次CT图像显示右肺下叶最大径为9.8 mm的pGGN，内见空气支气管征；B. 1.7年后病灶出现进展，最大径为13.4 mm

A. initial thin-section CT scan shows a pGGN located in inferior lobe of right lung with diameter of 9.8 mm，with air bronchogram；B. 1.7 years later，the lesion has progressed，with the longest diameter of 13.4 mm

图 1仅增大而未出现实性成分的pGGN

Fig 1Enlarged pGGN with no change in the solid component

A. 首次CT图像显示右肺上叶最大径为7.0 mm的pGGN，平均CT值为-502 HU；B. 2.3年后病灶出现进展，病灶内部出现实性成分

A. initial thin-section CT scan shows a pGGN located in superior lobe of right lung with diameter of 7.0 mm，with a mean CT value of-502 HU；B. 2.3 years later，the lesion has progressed，with solid component

图 2仅出现实性成分而未增大的pGGN

Fig 2pGGN with change in solid component but no increase in size

A. 首次CT图像显示左肺上叶最大径为9.2 mm的pGGN，平均CT值为-293 HU，内见空泡征；B. 1.8年后病灶出现进展，最大径为48.7 mm，同时病灶变实

A. initial thin-section CT scan shows a pGGN located in superior lobe of left lung with diameter of 9.2 mm，with a mean CT value of-293 HU，with bubble-like sign；B. 1.8 years later，the lesion has progressed，with the longest diameter of 48.7 mm and solid component

图 3增大并出现实性成分的pGGN

Fig 3Progressive pGGN both in size and solid component

首次发现pGGN时CT表现108个病灶中，最大径为3.5～10 mm，平均(6.5±1.6)mm，两组大小差异有统计学意义(P=0.040)。12例(11.1%)有空气支气管征，进展组中有5例(33.3%)、未进展组中有7例(7.5%)，两组空气支气管征差异有统计学意义(P=0.003)。32例(29.6%)有血管改变，进展组中有8例(53.3%)、未进展组中有24例(25.8%)，两组血管改变差异有统计学意义(P=0.030)(图4)。两组病变CT值、空泡征、形状、边缘及边界差异均无统计学意义(P分别为0.143、0.595、0.208、0.204、0.366)(表1)。

A. 首次CT图像显示右肺上叶最大径为6.3 mm的pGGN，内见穿过瘤体的血管在其内增粗；B. 2.6年后病灶出现进展，最大径为12.4 mm，同时病灶变实

A. initial thin-section CT scan shows a pGGN located in superior lobe of right lung with diameter of 6.3 mm，with dilated vessels seen within pGGN；B. 2.6 years later，the lesion has progressed，with the longest diameter of 12.4 mm and solid component

图 4伴有血管改变的pGGN出现进展

Fig 4Progressive pGGN with vessel change

病变进展的危险因素病变进展的Cox回归分析显示，首次发现pGGN时病变密度和空气支气管征为病变进展的危险因素。病变密度的HR值为1.01，95%可信区间为1.00～1.01(P=0.003)。病变空气支气管征的HR值为3.85，95%可信区间为1.23～12.05(P=0.021)。患者性别、年龄、恶性肿瘤史、肺癌家族史、吸烟史、GGN多发性及病变大小、空泡征、血管改变、形状、边缘、瘤肺界面不是病变进展的危险因素(P均>0.05)。病变进展率为40%时，随访天数为2000 d左右，因此当进展率为50%时，随访天数一定大于2000 d(图5)。

表 1　进展组与未进展组首次发现病灶时的CT表现Table 1　CT characteristics in progression group and non-progression group

图 5病变进展率与随访时间关系图

Fig 5Time to progression curve of all lesions

病变进展的风险指数

病变进展相关因素的评分标准： 密度的受试者工作特征曲线显示，曲线下面积为0.674，95%可信区间为0.51～0.84，P=0.031，密度的界值为-542.5 HU，灵敏度为66.7%，特异度为74.2%(图6)，因此，将密度≥-542.5 HU的病灶定为1分，<-542.5 HU的病灶定为0分。有空气支气管征的病灶定为4分，无空气支气管征的病灶定为0分。

病变进展风险指数的确定：将上述确定的相关因素的评分确定为病变进展的风险指数，风险指数为1.0～8.5，中位数为3.0，平均3.31±1.64。通过Logistic回归分析其与病变进展的关系可知分数高的病灶更容易进展，OR值为1.55，95%可信区间为1.16～2.07，P=0.003。风险指数的受试者工作特征曲线下面积为0.716，95%可信区间为0.56～0.87，P=0.007，界值为4.25，灵敏度为46.7%，特异度为89.2%(图7)。

图 6病灶密度的受试者工作特征曲线

Fig 6Receiver operating characteristic curve of lesion density

图 7风险指数的受试者工作特征曲线

Fig 7Receiver operating characteristic curve of risk index

病变进展风险指数的效度：将分值<4.25的病灶诊断为未进展，分值≥4.25的病灶诊断为进展，<4.25的病灶共91例(84.3%)，而≥4.25的病灶共17例(15.7%)，按风险指数进行诊断的灵敏度为46.7%，特异度为89.2%，阳性预测值为41.2%，阴性预测值为91.2%，阳性似然比为4.32，阴性似然比为0.60，符合率为83.3%。

讨　　论

本研究有10.2%(15/108)的病灶出现进展，进展组与未进展组病变的大小、空气支气管征和血管改变的差异均有统计学意义，Cox回归模型显示高CT值和空气支气管征为病变进展的危险因素，本研究提出≤10 mm pGGN进展的风险指数的概念，有望将之用于预测病变的进展情况。

pGGN多表现为惰性的生长过程，本研究显示小于等于10 mm的pGGN在相对较长的随访时间(平均1016.36 d)内仅有10.2%(15/108)的病灶出现进展。以往有学者对175例磨玻璃密度病变进行随访(平均48个月)，发现有26.3%的病变增大[9]，也有对124例pGGN病变随访(平均57个月)，发现有51.6%的病变发生进展[13]，这些研究主要是针对磨玻璃密度病变或30 mm以下pGGN病变，可能比本研究10 mm或以下的pGGN包括更多的浸润性病变，因此进展率相对较大。Hasegawa等[14]指出pGGN的倍增时间是831 d，本研究绝大多数病变也都表现为一个惰性的生长过程，仅2例表现相对快速的生长(增长率>5 mm/年)。病变的最大直径或体积可以用来预测病变的进展，但体积的测量需要特殊的软件，且本研究纳入的是10 mm以下的pGGN，体积相对较小，密度相对较淡，较大的测量误差会影响测量结果准确性，因此本研究未计算pGGN的倍增时间。

本研究将患者的肺癌相关临床资料和病灶的CT征象考虑在内，旨在找出能够预测10 mm及以下pGGN病变进展的危险因素。本研究的单因素分析显示，进展组与未进展组病变的大小差异具有统计学意义，且进展组病变的平均大小大于未进展组，有研究表明较大的GGN与病变的进展有关[9]，但尽管本研究显示进展组与未进展组病变大小的差异有统计学意义，但两组平均大小差异不大，且两组大小有很大重叠，可能因此未能在Cox回归中将其作为危险因素筛出。虽然目前有指南推荐≤5 mm的pGGN无需随访[15]，然而本研究有3例首次发现时≤5 mm的病灶出现了进展，表明有必要对pGGN病灶进行更加系统的评估，而不只是基于病灶的大小。进展组与未进展组空气支气管征差异有统计学意义，进展组空气支气管征的出现率(33.3%)明显高于未进展组(7.5%)，有文献表明空气支气管征的出现强烈提示浸润性腺癌[16]，因此，空气支气管征可能提示病变的浸润性，能够预测病变的进展。进展组中血管改变的出现率(53.3%)高于未进展组(25.8%)，两组血管改变的差异具有统计学意义，血管集束征作为肺癌的一个恶性征象亦可见于部分GGN中，许多文献也表明血管集束征对良恶性磨玻璃密度病变或浸润前和浸润性病变的鉴别有意义[12，17- 18]，由于本研究为10 mm以下pGGN，因此，血管集束征均表现为进入或穿过瘤体的血管在瘤体内聚集或增粗。

本研究Cox回归模型显示，病变高CT值和空气支气管征为病变进展的危险因素。CT值预测病变进展的界值为-542.5 HU，灵敏度为66.7%，特异度为74.2%，有文献报道CT值可以预测pGGN的进展，灵敏度、特异度分别为78.1%和80.0%，界值为-670 HU[1]。肺磨玻璃密度是结合了软组织与空气的密度[19]，而从浸润前到浸润性病变有更多的细胞成分和更少的空气，CT值则会逐渐增加，因此，高CT值病变可能预示其进展的倾向，但对于预测病变进展或浸润性CT值的大小，以往文献报道差异较大[20- 21]。有文献表明空气支气管征的出现提示浸润性腺癌[16]，且本研究得出空气支气管征的HR值(3.85)高于密度(1.01)，因此空气支气管征的出现更能预测病变的进展。以往对GGN随访的研究表明性别、年龄、肺癌病史、吸烟史、病变大小、边缘情况等为病变进展的危险因素[16]，与本研究有所不同，可能是因为以往研究多是针对于低剂量CT筛查出的GGN(包括纯磨玻璃密度结节和混合磨玻璃密度结节)，而本研究的结果只是针对10 mm或以下的pGGN进展的预测。因此，对于10 mm或以下的pGGN，若首次CT扫描发现病变有空气支气管征或/和病灶密度大于-542.5 HU，则预示着病变有可能出现进展。

本研究所有病灶的平均随访时间为(1016.36±486.00) d，进展组为(970.80±425.08) d，未进展组为(1023.71±496.81) d。由Cox回归模型分析发现病变进展率为40%时，随访天数为2000 d左右，因此当进展率为50%时，随访天数一定大于2000 d，提示10 mm或以下的pGGN发展为一个惰性过程，对于未出现以上危险因素的病变随访间隔及时间可以适当延长。本研究显示进展组中80%的病变是在3年内出现进展的，这一结果提示病变在首次发现3年内需密切规律随访，3年后可相应放宽随访间隔，但由于本文为回顾性研究，患者的随访时间间隔不一致，不能计算准确的增长速率，因此，具体的随访间隔的建议尚需前瞻性研究进一步探讨。

本研究针对≤10 mm的 pGGN提出了用于预测其进展的风险指数的概念，并确定了提示病变进展的临界分值(4.25分)。用风险指数预测病变进展的灵敏度及特异度分别为46.7%、89.2%，阳性预测值为41.2%，阴性预测值为91.2%，符合率为83.3%，诊断的灵敏度及阳性预测值不高，但特异度及阴性预测值较高，表明此风险指数对于预测未进展的病变价值较高，排除进展病变的能力较强，因此，对于用此风险指数评估的4.25分以下的病变可以适当延长随访间隔，减少随访次数，但对于4.25分以上的病变仍要密切随访。风险指数概念的提出未见报道，以往研究主要用多因素分析筛查出的高危因素预测病变的进展，而本研究将高、低危因素整合，更加系统全面地评估病变的进展，这是对 pGGN随访管理的一个尝试，但对于高、低危险因素的评分是否合理尚有待研究，对于界值的选择尚有待大数据的进一步核实。

本研究存在一定的局限性：首先，本文为回顾性研究，患者的随访时间间隔不一致，因此很难计算准确的增长速率；其次，本研究纳入的是10 mm或以下的pGGN，进展相对比较缓慢，而观察时间有限，所以有些病变的生长特点未能充分显示；再者，由于本研究病例最后经病理证实的病灶较少，因此，缺乏相应的病理对照。

综上，对于长期存在≤10 mm的pGGN，病灶密度≥-542.5 HU和空气支气管征的出现可以预测病变的进展，且病变在首次发现3年内进展概率比较大，需密切随访；根据风险指数的评估，分值<4.25提示病变进展的可能性较小，可以适当延长随访时间间隔，减少随访次数或避免有创性手术。

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Value of Baseline Clinical and CT Characteristics for Predicting the Progression of Persistent Pure Ground-glass Nodule 10 mm or Less in Diameter

WU Fang1，2，CAI Zu-long1，TIAN Shu-ping1，JIN Xin1，JING Rui1，YANG Yue-qing1，JIN Mei1，ZHAO Shao-hong1

1Department of Radiology，Chinese PLA General Hospital，Beijing 100853，China2Department of Radiology，Xuanwu Hospital，Capital Medical University，Beijing 100053，China

ZHAO Shao-hongTel：010- 66939590，E-mail：zhaoshaohong@aliyun.com

ObjectiveTo explore the risk factors of the progression of persistent pure ground-glass nodule (pGGN) and make the risk stratification for pGGN 10 mm or less in diameter. MethodsFrom June 2008 to April 2015，100 patients (108 lesions) with persistent pGGN≤10 mm in diameter were included in this study. Patients were followed up at least 1 year using thin-section computed tomography (CT). Patients’ baseline clinical data and CT characteristics of pGGN were compared between progression group (size increased or/and solid component appeared) and non-progression group. Cox regression analysis was used to assess the relationship between clinical data，CT characteristics of pGGN，and lesion progression. The risk indices of lesion progression were calculated according to the results of Cox regression analysis and the relative factors of lung adenocarcinoma in previous studies. Logistic regression analysis was used to assess the relationship between risk indices and lesion progression. The optimal cutoff value was decided on receiver operating characteristic curve of risk indices and verified for predicting lesion progression. ResultsFifteen of 108 lesions showed progression. The mean follow-up duration was (1016.36±486.00) days. There were statistically significant differences of lesion size，air bronchogram，and vessel changes between progression group and non-progression group (P=0.040，P=0.003，P=0.030，respectively).Lesion density (CT value≥-542.5 HU) and air bronchogram were the risk factors of lesion progression (P=0.003，P=0.021，respectively). The optimal cutoff value of total risk indices on predicting lesion progression was 4.25，with the sensitivity of 46.7%，specificity of 89.2%，and consistency of 83.3%. ConclusionsCT value ≥-542.5 HU of pGGN and air bronchogram within lesion may predict lesion progression in persistent pGGN 10 mm or less in diameter. A risk index of less than 4.25 often suggests small probability of disease progression and thus a longer follow-up interval is recommended.

pure ground-glass nodule；lung neoplasms；adenocarcinoma；follow-up studies；tomography，X-ray computed

赵绍宏电话：010- 66939590，电子邮件：zhaoshaohong@aliyun.com

R814.4

A

1000- 503X(2016)04- 0371- 07

10.3881/j.issn.1000- 503X.2016.04.001

2015- 07- 20)