磁共振多b值弥散加权成像评价直肠癌淋巴结转移的价值

李健明，刘云霞，张孟超，曲阳春



磁共振多b值弥散加权成像评价直肠癌淋巴结转移的价值

李健明，刘云霞*，张孟超，曲阳春

［摘要］目的 探究磁共振多b值弥散加权成像（diffusion weighted imaging， DWI）在直肠癌淋巴结诊断方面的临床意义。材料与方法 回顾性分析吉林大学中日联谊医院80例经肠镜及术后病理证实为直肠癌患者的DWI图像；DWI多b值扫描，b=0、20、30、50、600、800、1000 s/mm2；通过工作站分析软件后处理，基于多b值生成表观弥散系数（apparent diffusion coefficient， ADC）图。将淋巴结病理结果作为金标准，将患者分为A、B两组（转移/非转移淋巴结组），回顾性分析不同b值下淋巴结检出率；测量大小不同淋巴结，多b值ADC图的淋巴结检出率；测量A、B两组淋巴结多b值ADC值，测量转移淋巴结鉴别诊断敏感性、特异性。结果 （1）随b值增加（0～1000 s/mm2），淋巴结检出率递减；DWI图像淋巴结信噪比递增。（2）直径8 mm以上淋巴结，多b值DWI图像检出率一致，无明显统计学差异。（3）高场强多b值弥散加权成像，A组与B组淋巴结ADC有统计学差异。（4）当ADC值为0.98×10–3mm2/s时，诊断转移淋巴结敏感度为63.7%、特异度为93.2%。结论 高场强多b值弥散加权成像鉴别直肠癌淋巴结性质，具有中等敏感性、高度特异性。

［关键词］直肠肿瘤；淋巴结；磁共振成像；弥散加权成像

作者单位：吉林大学中日联谊医院放射线科，长春 130033

接受日期：2015-12-23

李健明， 刘云霞， 张孟超， 等. 磁共振多b值弥散加权成像评价直肠癌淋巴结转移的价值. 磁共振成像， 2016， 7（2）: 96–101.

*Correspondence to: Liu YX， E-mail: 854732649@qq.com

Received 11 Aug 2015， Accepted 23 Dec 2015

ACKNOWLEDGMENTS This work was part of scientific research project of Health and Family Planning Commission of Jilin Province（No. 2011I109）.

近些年直肠癌发生率及病死率逐年升高，与各类肿瘤疾病相比稳居于高峰。外科手术切除病灶是直肠癌主要的治疗方式，目前术后 5 年生存率不高，主要是由于较高淋巴结转移率，严重影响直肠癌患者术后的生存率。

在淋巴结性质、位置及比邻关系上，磁共振较其他影像技术具有较高优势。近年磁共振成像迅速发展，各类序列不断进步，尤其弥散加权成像（diffusion weighted imaging， DWI）和表观扩散系数（apparent diffusion coefficient， ADC）逐步呈现出崭新面貌，同时提供形态学及功能学诊断。磁共振弥散加权成像是一种快速发展的磁共振功能成像，用于评估组织生理学特点；ADC值是弥散加权成像的定量分析方法，可以反映病变的组织学特点，鉴别病变的良、恶性程度［1］。研究脏器肿瘤及转移灶病理生理学方面，其方法及测定值得深入探讨。本研究以多b值弥散加权成像为基础，探究转移淋巴结的检出率，对临床直肠癌预后具有显著意义。

1　材料与方法

1.1研究对象

本研究选取吉林大学中日联谊医院2013年2月至2015年2月期间经MRI及DWI检查的患者，纳入标准：（1）临床高度怀疑并术后病理证实的直肠癌患者；（2）内镜组织学检查证实为直肠癌，需明确病灶组织间关系；（3）术后病理学证实并无放、化疗的直肠癌患者。排除标准：（1）手术及MRI检查时间间隔超过3周者；（2）DWI及ADC图淋巴结显示不清；（3）DWI图像伪影较重；（4）具有严重全身系统性疾病及MR检查禁忌。经医院伦理委员会同意，被检者均签署知情同意书，回顾性分析80例直肠癌患者的弥散加权成像。

1.2检查方法

检查前一天少进食，检查前12 h患者均空腹状态，必要时进行肠道清理；扫描前患者左侧卧位经肛门注入少量空气（约400 ml）。采用PHILIPS 3.0 T磁共振；所有直肠癌患者均进行常规MRI及 DWI多b值成像扫描，扫描序列范围从腰5椎体下缘至肛缘。（1）常规MRI扫描序列包括：冠/矢/轴状位T2 WI、横断面T1 WI、脂肪抑制T2 WI；（2）DWI功能成像，b=0、20、30、50、600、800、1000 s/mm2。扫描层厚/层间距均为3 mm/0 mm；T1WI/T2WI/脂肪抑制T2WI矩阵=280×280，冠状位T2WI矩阵=300×351；DWI序列；体素大小= 3 mm，NSA=2。

1.3图像分析及数据测量

术中定位并详细测量目标淋巴结的具体位置及比邻关系，术后测量目标淋巴结并送往病理学检查。目标淋巴结ADC值测量，主观标准：目标淋巴结形态：淋巴结呈类圆形；边界模糊；不均匀低信号。客观标准：目标淋巴结ADC值：基于磁共振 T2WI平扫明确目标淋巴结，结合DWI图像对其进行ADC值测量，取感兴趣区域（region of interest， ROI）面积为5～10 mm2，ROI范围尽量覆盖淋巴结，避开边缘组织。DWI图像信噪比（signalto-noise ratio， SNR）测定：SNR淋巴结=S 淋巴结/SD 噪声（S 淋巴结为所测淋巴结的信号强度，SD噪声为相应层面背景噪声信号强度的标准差），计算不同 b 值下的 SNR。

1.4统计学分析

利用SPSS 18.0统计学软件，以P＜0.05 为差异有统计学意义。所得数据结果与诊断医师诊断一致性采取Kappa检验。测量不同b值下淋巴结检出率；测量相应不同b值下大小淋巴结区别；将淋巴结病理结果作为金标准，将患者分为A、B两组（即转移、非转移淋巴结组），测量直肠癌A组转移淋巴结、B组非转移淋巴结ADC值；对数据结果行独立样本t检验，判断二者间有无统计学意义，根据数据绘制非参数法感受性曲线（receiver operating characteristic curve， ROC），判断多b值弥散加权成像对转移淋巴结诊断准确性，确定最佳阈值。

2　结果

在0～1000 s/mm2范围内，b=0 s/mm2时，淋巴结显示数目最多；b=1000 s/mm2时，图像淋巴结信噪比最高。随b值的增加，淋巴结检出率递减，多个b值DWI图像比较，淋巴结SNR递增（不同b值下SNR两两比较P＜0.05），有统计学差异。见图1、2。

b值=0 s/mm2时，各个大小的淋巴结均可以显示，但图像良、恶性淋巴结SNR相对减低；b值= 1000 s/mm2时，直径＜8 mm以下的淋巴结部分未见显示，直径＞8 mm以上的淋巴结均可以清楚显示，图像良、恶性淋巴结SNR最高，经病理活检证实，恶性淋巴结DWI图像呈明显高信号。在0～1000 s/mm2范围内，随b值的增加，小淋巴结（直径＜8 mm）逐渐显示不清，大淋巴结（直径＞8 mm）多个b值DWI图像均可显示，淋巴结检出率无统计学差异（P＞0.05）。见表1。

T2WI平扫确定淋巴结并经术后病理证实，应用多b值DWI图像，计算平均ADC值结果：非转移性淋巴结是（1.06±0.72）×10–3mm2/s，转移性淋巴结是（0.74±0.19）×10–3mm2/s，二者差异有统计学意义（P＜0.05）。见图3、4。

根据数据绘制ROC曲线所测得的ADC值为0.98 × 10–3mm2/s时，是淋巴结转移与否的最佳鉴别点，敏感性是63.7%，特异性是93.2%。

表1　不同b值下淋巴结数目、大小、检出率、SNR比较Tab. 1 The lymph node number， size， detection rate， SNR comparison under different b values

3　讨论

淋巴结转移与否用于判断结直肠癌临床分期，对结直肠癌患者的治疗计划及预后判断至关重要。过去影像学判断良、恶性淋巴结通常以淋巴结大小、形态、分布，淋巴结内有无坏死等作为参考，但这些形态学改变敏感性和准确性不稳定，且缺乏客观定量指标，对于肿大的非转移性淋巴结及小淋巴结的微转移病灶有很大的局限性，而DWI-MRI功能成像的出现，实现了客观定量指标。

当淋巴结发生肿瘤转移，肿瘤细胞侵犯正常组织，恶性病变组织细胞增殖迅速，细胞内结构改变，细胞外间隙缩小，同时由于生物膜结构的阻挡和大分子蛋白的吸附作用限制了水分子的扩散，水分子间运动发生了变化，DWI能直接反映细胞内水分子弥散运动情况，通过水分子运动情况，可靠地判断出淋巴结变化；导致DWI影像上高信号，ADC值降低。ADC值及淋巴结大小在诊断方面的临床应用及价值，在国内外广泛讨论。Seung Ho Kim认为ADC值及淋巴结大小都能鉴别诊断转移淋巴结和非转移淋巴结，并认为ADC值定量价值与淋巴结大小诊断价值相当［2］；多数学者研究证实ADC值定量对小淋巴结定性诊断明显优于大小及形态学诊断。多数学者研究发现DWI扫描序列用于判断淋巴结性质具有重要意义［2-6］。笔者的研究结果与多数学者大相近庭。

b值是DWI最重要的参数，反映扩散梯度场强度和强度持续时间，b值越大，DWI的扩散权重越强，毛细血管内血流的灌注对ADC值的影响越小，对良、恶性病变的差别越敏感，但同时空间分辨率降低、信噪比下降，图像磁敏感伪影越多。小b值容易受微灌注影响，图像偏重于T2WI，良、恶性病变内水分子扩散受限差异减少，诊断特异性减弱，但小b值更易于淋巴结的显示［7-10］。本研究的结果与上述结论相符合，随着b值的递增，淋巴结的显示数目逐渐减少，不利于直径＜8 mm的淋巴结显示。但是b=800、1000 s/mm2时，直径＞8 mm的淋巴结可以清楚显示，良恶性淋巴结在DWI均清楚显示为高信号，随b值增大，良性淋巴结信号减低明显，恶性淋巴结信号衰减不明显，更有利于恶性淋巴结的显示。

学者提出多b值DWI成像技术可提高诊断准确性，通过影响水分子扩散运动及微循环灌注，取值高低、变化对ADC值有直接影响，因此b值取值点越多，ADC值更加准确［7］。国内外已有研究证实表观弥散系数能无创性鉴别淋巴结转移［1-3， 7-8， 11-12］。经临床实践、研究及文献调查，小b值图像的维灌注效应和大b值图像变形、模糊的缺点［13］，难以使ADC图像显示清楚、准确，DWI多b值后处理所得的融合图像，使得图像信噪比更高，更加真实，进一步增加了ADC值的真实性［14-15］和准确性［16］，降低测量误差。过去弥散加权成像发生、发展以来，常以小b值或大b值单独进行研究，面对的问题是无法同时避免小b值和大b值弊端，本研究采取多b值成像这个崭新的尝试，用于直肠癌淋巴结良、恶性鉴别。

许多研究提出DWI-MRI鉴别良、恶性淋巴结，ADC阈值也不相同。Tamer F研究是1.15× 10–3mm2/s时（敏感性96%， 特异性88%）［4］，Yamaguchi K认为阈值是0.852×10–3mm2/s时 （敏感性85%， 特异性81%）［5］，Vag T提出阈值是1.01× 10–3mm2/s时（敏感性69.7%，特异性78.57%）［6］，由此可见，目前对于淋巴结良恶性的鉴别诊断，ADC阈值尚无统一标准。较常规DWI成像方法［4-6］，多b值DWI成像判断肿瘤性质具有较高特异性，并且利用多b值后处理生成的ADC图，其稳定性较好。本次研究应用多b值方法鉴别直肠癌淋巴结良、恶性，计算得出非转移性淋巴结平均ADC值为（1.06±0.72）×10–3mm2/s，转移性淋巴结为（0.74±0.19）×10–3mm2/s，差异存在统计学意义（P＜0.05）。通过ROC曲线计算得出最佳阈值，结果证实ADC阈值取1.21×10–3mm2/s时，是判断淋巴结转移与否的最佳鉴别点，其敏感性为63.7%、特异性为93.2%。鉴别诊断淋巴结性质的生理、病理基础是：恶性淋巴结内含有肿瘤细胞种植，肿瘤细胞快速增殖，细胞密集，核浆比值增加，细胞外容积减少，组织间隙缩窄，水分子弥散运动及幅度减慢，DWI呈异常稍高或高信号。采用ADC值鉴别转移淋巴结与非转移淋巴结，在国外引起高度重视［11］，目前为止，DWI序列已经广泛应用于淋巴结性质鉴别诊断中，特别是颈部淋巴结的研究中［17-20］，多数学者证实ADC值测定在转移性淋巴结中具有重要意义。而笔者此次研究得出，高场强多b值诊断转移、非转移淋巴结的最佳临界点具有较高的特异性和中度敏感性，证明了多b值DWI成像在判断淋巴结转移与否的临床意义、前景［12-13， 20］。

本研究不足之处：样本量相对较少，研究时间窗尚短，今后有待于扩大样本研究；在转移淋巴结定位方面，术后病理结果和MRI定位拟合度欠佳，降低实验准确性。多种指标用于诊断淋巴结转移，依靠淋巴结形态及ADC值作为诊断标准，缺乏诊断敏感性、特异性。对直肠癌等肿瘤性病变淋巴结情况，探讨综合多指标诊断淋巴结转移，势在必行。提高淋巴结显示情况，为临床手术术式选择及预后，有着更加广阔的研究和应用空间。

参考文献［References］

［1］Sun YQ， Tong T. Apparent diffusion coefficient （ADC） value: a potential imaging biomarker that reflects the biological features of rectal cancer. PLoS ONE， 2014， 9（10）: 109371.

［2］Seung HK. Apparent diffusion coefficient for lymph node characterization after chemoradiation therapy for locally advanced rectal cancer. Acta Radiol December， 2015， 56（12）: 1446-1453.

［3］He YF， Du LY， Jin CZ. The value of diffusion-weighted imaging in diagnosing the metastatic lymph nodes of rectal carcinoma. CT Theory and Applications， 2014， 23（2）: 267-273.何云飞， 杜丽云， 靳仓正. 弥散加权成像评价直肠癌淋巴结转移的价值. CT 理论与应用研究， 2014， 23（2）: 267-273.

［4］Tamer F， Taha A. Neck lymph nodes: characterization with diffusion-weighted MRI. Egypt J Radiol， 2012， 43（2）: 173-181.

［5］Yamaguchi K， Schacht D， Nakazono T， et al. Diffusion weighted images of metastatic as compared with nonmetastatic axillary lymph nodes in patients with newly diagnosed breast cancer. J Magn Reson Imaging， 2014， 42（3）: 771-778.

［6］Vag T， Heck MM， Beer AJ， et al. Preoperative lymph node staging in patients with primary prostate cancer: comparison and correlation of quantitative imaging parameters in diffusionweighted imaging and 11C-choline PET/CT. Eur Radiol， 2014，24（8）: 1821-1826.

［7］Kang YJ， Zhang H. The value of magnetic resonance diffusion weighted imaging in rectal cancer diagnosis. Chin J Magn Reson Imaging， 2015， 6（2）: 155-160.康英杰， 张皓. 磁共振弥散加权成像在直肠癌检查中的价值.磁共振成像， 2015， 6（2）: 155-160.

［8］Du XC， Pan WD， Xue HD. Development and application of new MRI technology in rectal cancer. Chin J Magn Reson Imaging，2015， 6（7）: 549-553.都雪朝， 潘卫东， 薛华丹. MRI在直肠癌诊疗中的发展过程与应用. 磁共振成像， 2015， 6（7）: 549-553.

［9］Turgut Seber， Emrah Caglar. Diagnostic value of diffusionweighted magnetic resonance imaging: differentiation of benign and malignant lymph nodes in different regions of the body. Clinical Imaging， 2015， 5（6）: 856-862.

［10］Chen QH， Liu B. The apparent diffusion coefficient measurement in diagnosis of axillary lymph node lesions with multi b values and optimizing b value. Chin J Magn Reson Imaging， 2014， 5（4）: 264-268.陈泉桦， 刘彪. 乳腺MRI多b值下ADC值定量对腋窝淋巴结定性诊断价值及b值优化. 磁共振成像， 2014， 5（4）: 264-268.

［11］Thoeny HC， Froehlich JM， Triantafyllou M， et al. Metastases in normal-sized pelvic lymph nodes:detection with diffusionweighted MR imaging. Radiology， 2014， 273（1）: 125-135.

［12］Kim JH， Beets GL， Kim MJ， et al. High-resolution MR imaging for nodal staging inrectal cancer: are there any criteria in addition to the size. Eur J Radiol， 2004， 52（1）: 78-83.

［13］Low RN， Gurney J. Diffusion-weighted MRI（DWI）in the oncology patient:value of breathhold DWI compared to unenhanced and gadolinium-enhanced MRI. J Magn Reson Imaging， 2007， 25（4）: 848-858.

［14］Mukhedi SK， Chenevert TL， Castillo M， et al. Diffusion-weighted magnetic resonance imaging. J Neurophthalmol， 2002，22（2）: 118-122.

［15］Bammer R. Basic principles of diffusion-weighted imging. Eur J Radiol， 2003， 45（3）: 169-184.

［16］Mürtz P， Flacke S， Träber F， et al. Abdomen:diffusion-weighted MR imagingwithpulse-triggeredsingle-shotsequences. Radiology， 2002， 224（1）: 258-264.

［17］Liu Y， Xia LM， ZOU ML， et al. Diffusion weighted imaging and apparent diffusion coefficient value in differential diagnosis of lymph node lesions. Chin J Med Imaging Technol， 2006，22（5）: 730-732.刘妍， 夏黎明， 邹明丽， 等 磁共振扩散加权成像及ADC测量在淋巴结病变鉴别诊断中的价值. 中国医学影像技术， 2006，22（5）: 730-732.

［18］Razek AA， Soliman NY， Elkhamary S， et al. Role of diffusionweighted MR imaging in cervical lymphadenopath. Euro Radiol， 2006， 16（7）: 1468-1477.

［19］King AD， Ahuja AT， Yeung DK， et al. Malignant cervial lymphadenopathy:diagnostic accuracy of diffusion-weighted MR imaging. Radiology， 2007， 245（3）: 806-813.

［20］Sumi M， van Sakihama N， Sumi T. Discrimination of metastatic cervical lymph nodes with diffusion-weighted MR imaging in patients with head and neck cancer. American Journal of Neuroradiology， 2003， 24（8）: 1627-1634.

Rectal cancer lymph node can be identified by diffusionweighted MRI with multiple b values

LI Jian-ming， LIU Yun-xia*， ZHANG Meng-chao， QU Yang-chun
Department of Radiology， China-Japan Friendship Hospital Affiliated Jilin University，Changchun 130000， China

Key wordsRectal neoplasms； Lymph nodes； Magnetic resonance imaging； Diffusion weighted imaging

AbstractObjective: To prospectively assess the diagnostic performance of diffusion-weighted （DWI） magnetic resonance imaging（MRI） in the detection of rectal cancer metastasis lymph nodes by using multiple b values and T2 weighted Imaging. Materials and Methods: Review of 80 cases of endoscopic and postoperative pathology confirmed DWI images of rectal cancer patients of China-Japan Friendship Hospital Affiliated Jilin University； DWI multi b scan， b values was 0， 20， 30， 50， 600，800， 1000 s/mm2； Through analysis of workstation software， based on b value generated table apparent diffusion coefficient apparent diffusion coefficient （ADC）diagram. According to pathological results， will be divided into group A/B（metastasis lymph nodes and the metastasis lymph node）， retrospective measurement and analysis of different b values metastasis lymph node detection rate； Measuring the size of different lymph nodes， multiple b value of ADC figure that lymph node detection rate；Analysis of more than two sets of lymph node b value of ADC value， the measurement of lymph node metastasis of sensitivity， specificity， ROC curve drawing. Results: （1）With the increase of b value （0—1000 s/mm2）， lymph node detection rate decline；Ratio that image lymph nodes signal-to-noise of DWI can increasing. （2）More than 8 mm diameter lymph nodes， b value of DWI image detection rate is consistent， be more no significant statistical difference. （3）The high field strength more b value， the difference of group A/B lymph node with ADC values was statistically significant. （4）The best cut-off point for diagnosis the nature of lymph node， ADC values is0.98×10–3mm2/s has a moderate sensitivity， high specificity. Conclusion: Identification the nature of lymph node， high field strength b value of DWI imaging can be more effective with high specificity and medium sensitivity.

基金项目：吉林省卫生和计划生育委员会科研项目（编号：2011I109）

通讯作者：刘云霞，E-mail：854732649@qq.com

收稿日期：2015-08-11

中图分类号：R445.2；R735.37

文献标识码：A

DOI:10.12015/issn.1674-8034.2016.02.003