植物对二氧化硫胁迫反应与应答机制研究进展

高登涛，李秋利，魏志峰，王志强，贺保国，司 鹏

（1. 中国农业科学院郑州果树研究所，河南 郑州 450009；2. 郑州郑氏化工产品有限公司，河南 郑州 450002）

植物对二氧化硫胁迫反应与应答机制研究进展

高登涛1，李秋利1，魏志峰1，王志强1，贺保国2，司 鹏1

（1. 中国农业科学院郑州果树研究所，河南 郑州 450009；2. 郑州郑氏化工产品有限公司，河南 郑州 450002）

从SO2对植物的胁迫机理和植物对SO2的抗性反应两个方面进行综述。就国内外SO2熏气装置和检测手段进行了简要说明，对SO2的胁迫机理、植物受胁迫后的症状学表现和生理学反应以及植物对SO2应答机制进行了充分论证。详述了SO2对植物伤害的症状学表现及植物受害程度的影响因素，分析了SO2胁迫对植物气孔、光合作用、叶绿素和细胞膜通透性的影响，从离子学说和自由基学说两个方面总结了SO2胁迫植物的机理，并从渗透调节物质和酶保护系统两个方面解释了植物对SO2的应答机制。最后，指出SO2胁迫需要进一步研究的问题和方向，并对利用分子生物学手段研究SO2的前景作了展望。

SO2；抗性；胁迫机理；应答机制；研究进展

硫是植物体内维持生命活动所必需的元素之一，它在土壤中主要以硫酸盐的形式被根系吸收利用，在空气中则以气态SO2进入叶片。SO2和水结合以后生成的亚硫酸是一种较强的抗氧剂，既可与氧结合产生无毒害的硫酸根离子，又可与不饱和醛类生成羰基复合物；此外它也可作为脱色剂使用，将有色有机物的双键部分饱和，使颜色变浅；亦可用于葡萄等水果的防腐保鲜，抑制葡萄贮藏中的病原菌滋生蔓延［1］；且SO2形成的亚硫酸氢钠和亚硫酸钠能防腐保鲜，被广泛用作食品添加剂［2］。

虽然SO2有很多好处，但作为化石燃料燃烧后的主要副产物，它也是一种主要的全球性污染物［3］。大量排放到空气中的SO2与胞内H2O结合后形成的H+、和等对植物细胞具有较强的毒害作用。另一方面，SO2在紫外光作用下可与NOx发生光化学反应生成SO3，遇降水形成酸雨，从而导致土壤和水体的酸化，对植物造成二次伤害［4］。

近年来，人们关于植物对SO2的生物学反应以及植物体内渗透调节物质和抗氧化酶系统的防御清除能力做了大量研究，取得了长足的进展。本文就SO2胁迫的机理和植物对SO2胁迫的响应两个方面的最新研究进展进行综述，以期为今后SO2对植物影响的相关研究提供一些思路。

1 二氧化硫熏气装置和检测方法

1.1 SO2熏气装置

熏气试验最早是为了筛选SO2抗性树种而设计的，近年来也用于研究SO2对植物的胁迫机理。熏气装置共有静态熏气、动态熏气和开顶式熏气3种。最初的熏气方式是静态人工熏气，具体就是在室外用塑料薄膜将实验装置密闭起来或用有机玻璃组成一个密闭小室进行熏气。但由于静态熏气使植物长期暴露于高剂量的SO2下，与常见SO2污染有较大差异，故逐渐被动态人工熏气所取代。动态人工熏气室可使植物暴露的剂量产生动态变化从而模拟大气条件下SO2胁迫的环境，当然该装置也属于密闭空间，不可避免地增加了高剂量SO2对植物的胁迫时间。最新的熏气装置为顶端完全开放的开顶式熏气装置-熏气罩［5］，它可最大程度地模拟田间长时低剂量胁迫的情形，所以目前该方法被广泛采用。总之，SO2熏气装置的发展是由传统的高浓度急性静态熏气逐渐转变为低浓度慢性动态熏气。

1.2 SO2浓度的检测方法

SO2浓度的检测方法有很多［6］，目前常用的有电化学法和吸收光谱法，不过目前国内外应用较多的是吸收光谱法，它又可以分为以下几种：

（1）差分吸收光谱学（DOAS），主要通过计算SO2在紫外和可见光波段的吸收光谱参量值与已知浓度气体的吸收值的比值来估算SO2浓度，其中更具有代表性的是测量监测区域内平均气体的浓度。

（2）关联光谱（COSPEC），根据测量系统两条光路的吸收光谱之间的关联特性，定量分析待测气体的浓度。

（3）激光雷达（LIDAR）吸收光谱技术，该技术主要针对范围广、距离长的工业区SO2排放以及城市上空的气体浓度，其装置有机载、车载、星载等。

（4）可调谐二极管激光吸收光谱学（TDLAS），是一种根据可调谐二极管激光器的输出波长在一定范围内可调谐的特点，以达到同时测量多种痕量气体浓度的一种灵敏度很高的分析方法［7］。

2 二氧化硫对植物的胁迫机理研究

2.1 植物受SO2胁迫后的症状学表现

植物受SO2伤害后的症状主要表现在叶部。SO2通过下表皮的气孔进入叶片，破坏叶片脉间组织，叶片会逐渐出现伤斑，再慢慢变黄直至黄化干枯。受害症状开始只在叶背气孔附近，慢慢的从叶背到叶面，伤斑大小发展也由点到面，严重时叶片萎蔫。受害起始位置多位于脉间，也有从叶缘或先端开始的，一般情况下，嫩叶从边缘开始居多，而单子叶植物常在尖端先开始坏死。刘清丽［8］用不同浓度的SO2处理12种植物48 h后，将植物叶片的伤害症状归纳为4种类型：脉间扩展灰白斑型（白菜、油菜、甘蓝和萝卜）、沿脉扩展黄斑型（西葫芦、南瓜、黄瓜和西瓜）、沿叶尖叶缘扩展卷曲型（小麦和玉米）、混合型（大豆和菜豆），且发现伤斑颜色因植物种类不同、SO2剂量不同而异。此外，伤害症状与植株的叶龄、叶形和发育状况也有关［9］。

SO2不但可以对植株叶片产生危害，而且对果实也有很大影响，SO2在盛花期可以抑制花粉管的正常生长，进而造成有花不育或落花落果，长时间污染能致使许多病原菌不断侵入，诱发更多病虫害，最后造成树势衰退［10］。

2.2 影响植物受害程度的因素

2.2.1 SO2浓度和暴露时间 对同一种植物，在受伤害阈值范围内，受害程度与SO2浓度和暴露时间呈正相关。李利红等［4］研究发现，10 mg/m3SO2暴露拟南芥成熟叶片14 d后少数叶片卷曲，30 mg/m3SO2暴露14 d后40%植株、4%叶片出现黄化坏死斑，90 mg/m3SO2暴露14 d后80%叶片坏死，表明植物的受害程度与SO2浓度呈正相关；30 mg/m3SO2暴露4 d后无可见伤害，5 d后3%植株、1.6%叶片出现大小不等的透明斑，14 d后伤害症状发展为坏死斑，表明SO2暴露对拟南芥成熟叶片的伤害程度与暴露时间也呈正相关，同时说明SO2对拟南芥的生长发育具有双向作用，低浓度SO2对植株的生长发育有一定的促进作用，浓度为10 mg/m3的SO2暴露14 d后拟南芥植株的株高和单株叶片数分别增加11%和10%；而高浓度SO2则会抑制植株的生长发育，30 mg/m3SO2暴露后拟南芥的株高、单株叶片数和单叶面积分别为对照的57%、82%和91%，显示明显的抑制效应。

2.2.2 植物种类、叶龄 SO2对植物的影响与植物种类有关。在相同SO2剂量下，不同植物表现出的危害程度不同，因为不同植物对SO2的敏感度不一样，越敏感的植物抗性越小，越容易表现出受害症状［11］。杨娟［12］调查了10个工业园区的50科90属植物，发现其受害状况与植物的品种、种属有很大关系，不同种属决定了植物的生物学特性。魏爱丽等［13］也发现，即使同一种植物，品种不同，受害差异也很大，有的品种熏气完成后，在原有症状的基础上有加重的趋势，分析原因可能是植物吸收的SO2没有及时排出，或转化成HSO3-等有害物质；有的品种继续观察后症状无变化，这是由于该浓度下植物受伤轻微，没超过伤害阈值；此外还有些品种开始恢复。叶片受害也与叶龄有关，在一定的SO2剂量内，叶片受害先后顺序为成熟叶、老叶、幼叶，即幼叶的抗性最强，成熟叶最敏感，老叶介于二者之间［13］，其原因可能与SO2进入植物的途径有关，即气孔活跃程度越高的叶片越容易受害。另外，植物受害程度还与叶片的成熟度、舒展度有关，完全展开的伤害程度大于未展开的。

此外，SO2对植物的受害症状和程度还与外界条件、与植物所处的不同生理时期、植株的发育情况有关［14］。一般情况下，如果外界气候不适宜、土壤贫瘠或植物处在生长旺盛期，该植物的抵抗能力就弱，受到伤害的程度就比较严重，反之，植物的抗性强，受害轻甚至不受害［15］。

2.3 植物对SO2胁迫的生理学反应

2.3.1 SO2对植物气孔的影响 气孔是外界与植物体内气体进行交换的通道，SO2最起始是通过叶片上的气孔进入植物叶组织，是植物叶片受害的最初途径，所以一切有利于气孔开放的条件，均易使植物受害［16］。气孔同样也是植物抗逆反应的第一道防线，适当的逆境条件会使气孔关闭，植物就可能免受伤害，但当亚硫酸根离子积累到一定浓度时就会影响气孔的正常开启与关闭。

不管是急性或慢性伤害，低浓度SO2可促使植物的气孔关闭，导致气孔开度减小，SO2浓度越高，气孔关闭越快，魏爱丽等用50～400 μmol/L SO2衍生物处理萱草叶表皮后发现保卫细胞气孔开度随处理浓度增大而逐渐减小［17］，李利红等用90 mg/m3SO2处理导致拟南芥叶面气孔开度变小、气孔开放面积指数降低、气孔关闭率提高，其中气孔开度减小32.9%，气孔开放面积指数降低66.2%，气孔关闭率显著增加3.21倍［4］。高浓度SO2会造成气孔保卫细胞的结构性损伤，在气体超过阈值后，气孔的关闭往往变得不可逆转［18］。还有研究指出，SO2对植物叶片气孔反应的影响在短时间内是可逆的，如果作用时间超过临界值继续延长，则气孔反应不可逆，但如果SO2浓度过低，即使SO2处理时间过长，气孔反应也是可逆的［19］。处理浓度是影响气孔舒张的主要因素，处理时间是次要因素［18］。

2.3.2 SO2对植物光合作用的影响 当叶肉组织积累SO2量过高时，会影响到其参与光合作用的海绵细胞和栅栏细胞，植物体的光合作用就会受到干扰［20］。低浓度的SO2可促进植物的光合作用，Katainen等［21］用28.6 μg/m3的SO2熏蒸松树幼苗5～30 d内，净光合速率（Pn）增加，0.1 mmol/L H2SO3处理泥炭藓也可使其光合作用中的Pn增加［22］，NaHSO3对小麦［23］、姜［24］和苹果［25］等的Pn也均有促进作用。而高浓度的SO2则会降低植物叶片的光合作用，SO2浓度越高、处理时间越长，对植物光合作用影响越大，潘文等［26］用2.86、5.72 mg/m3SO2熏蒸红花羊蹄甲、尖叶杜英、芒果、糖胶树、秋枫和樟树72 h后，均使其最大Pn下降20.96%～71.19%，相同浓度处理不同植物，光合作用也均呈下降趋势，但降低程度不同，5.329 mg/m3SO2胁迫园林植物白千层、麻楝和复羽叶栾树等72 h后，其叶片Pn、蒸腾速率和气孔导度等均出现不同程度的下降［27］。廖飞勇等［28］还认为长期SO2处理能够引起光系统Ⅰ（PSⅠ）和光系统Ⅱ（PSⅡ）结构破坏，影响电子传递链的正常传递途径，导致光能转换效率和系统潜在活性下降。

2.3.3 SO2对植物叶绿素的影响 叶绿素的合成与降解受外界环境条件的影响较明显，特别是叶绿素a（Chla）和叶绿素b（Chlb），两者的含量变化在一定程度上可反映植物的生产性能和抵抗逆境胁迫的能力［29］。Chla、Chlb在对光能吸收、传递、调配和转换方面也起着重要作用。SO2进入叶肉细胞后，一部分会转化成亚硫酸盐，它会破坏叶绿体结构，分解叶绿素。叶绿体先逐渐褪色成浅黄褐色，并出现明显的质壁分离现象，之后叶绿体开始逐渐变得模糊，细胞开始皱缩并解离，最后导致叶表面受害组织全部坏死［28］。

王玲等［30］用20、40 mg/m3SO2处理的金叶女贞总叶绿素含量分别增加了35.23%和24.43%，Chla/Chlb值也显著增加，陈屏昭等［29］用5 mmol/L亚硫酸氢盐处理后Chla、Chlb含量均显著升高，说明低浓度的SO2和可使叶片的叶绿素含量升高。

但经高浓度SO2处理的叶片，叶绿素总的含量下降。将3种苗期作物连续暴露于460 μg/m3的SO2熏气中15 d，每天熏气6 h，叶片的总叶绿素含量明显下降［31］。Muneer等［32］研究发现，高浓度范围内的低、中、高剂量的SO2熏气使植物总叶绿素含量分别下降54%、59%和60%，10 mg/m3SO2处理蓖麻10 h，叶绿素含量下降4%，40 mg/m3SO2作用10 h后，叶绿素含量下降近10%，表明SO2浓度越高，叶绿素含量下降越快。

SO2对叶绿素组成比例也有明显影响，Chla/Chlb比值的变化能反映叶片光合活性的强弱［29］，经SO2处理的叶片Chla、Chlb遭分解破坏，两者之间的比例发生变化，低浓度下叶绿素b下降较快、两者比率增大，高浓度下叶绿素a下降得快、两者比率减小。

2.3.4 SO2对植物细胞膜通透性的影响 当植物细胞受到SO2胁迫时，最初受害的部位就是植物细胞的细胞膜，膜通透性变化分为可逆与不可逆两种。前者是一种刺激性伤害，一定时间内可恢复，后者则是致死性伤害。在低浓度时，气体浓度增加对膜透性的影响不大，但当气体浓度增大到一定值时，质膜透性随气体浓度的增加而显著增加［33］。

SO2对植物细胞膜通透性的影响与植物种类有关，对SO2抗性强的植物细胞膜对其不敏感，抗性弱的对其相当敏感，所以植物抗性强弱的一个重要参考指标就是植物细胞膜的通透性［34］。一般情况下，植物幼叶的抗性最强，受SO2影响最小，成熟叶片最敏感，而老叶介于两者之间［16］，在不可见伤害下，随着处理时间呈单向梯度增加，在可见伤害下双向梯度增加。SO2能够引起膜透性的改变是因为脂质和蛋白质组成的细胞膜成分发生了变化。脂质具有通透性，受SO2伤害后，脂质的某些合成途径被抑制，导致固醇类物质和半乳糖甘油二脂合成减少进而引起了膜脂类过氧化［35］。

另外，SO2还能诱导植物的细胞凋亡过程。在模式植物拟南芥［36］、农作物蚕豆［37］以及观赏园林植物萱草［38］中发现，SO2均可诱导保卫细胞存在凋亡过程，付宝春等采用皮条分析法利用0.4～4.0 mmol/L SO2衍生物处理了万寿菊叶片，得出保卫细胞生理活性下降，且存在剂量效应，细胞出现核固缩、核降解、核拉长等典型核凋亡特征［39］，并提出NO、ROS和Ca2+均参与了SO2介导的万寿菊保卫细胞死亡过程。

2.4 SO2胁迫植物的机理

在20世纪七八十年代，很多学者在研究SO2对植物的伤害［40］中提出了一些与SO2伤害机理相关的内容，Unsworth等［3］在书上也介绍了SO2对植物的伤害机制，本文将SO2对植物的伤害原理总结成离子学说和自由基学说。

2.4.1 离子学说 SO2进入植物细胞中与水生成亚硫酸氢根离子（）、亚硫酸离子（）和氢离子（H+），和对植物组织、细胞和生物大分子有毒性作用［41］，其中，在植物组织内直接起毒害作用的主要是，是一种生理学上的SO2，是SO2溶解在组织细胞液中的主要形式［42］。虽对组织伤害较小［43］，但它是一种亲核剂，能够与烯烃类化合物、嘧啶、辅酶等结合，形成不解离的复合化合物，新的复合物又会间接的使植物受伤害还会使蛋白的双硫键断裂，造成膜蛋白结构的破坏，使酶失活，进而干扰生物体内正常代谢［44］。H+能降低胞内pH，从而影响细胞中的酶化学反应，此外pH变化也会影响胞间、胞内的H+梯度传递［45］。SO2在细胞内还有自己的一套解毒机制，在光下叶绿体内会进一步被氧化为相对无毒的硫酸根离子（）而进入硫代谢，事实上的毒性比大约高30倍，氧化为后削弱了、在细胞内的毒性，但当受SO2胁迫严重时，积累过多，超过其被利用的量，也会造成慢性伤害［46］。

2.4.2 自由基学说 SO2以气体方式进入植物细胞内产生、，在被氧化成过程中会产生大量的活性氧（Reactive oxygen species，ROS）和自由基（譬如·、OH·、HSO3·等），从而产生氧化胁迫［47］。植物体内活性氧产量的增加，会导致活性氧参与的代谢系统失去平衡，从而引起细胞膜脂过氧化，膜系统结构和功能的破坏，膜透性改变，内质网扩张，核糖体脱落，线粒体、溶酶体破裂等，并使与脂蛋白结合的酶活性降低等；活性氧还会破坏核酸结构，攻击核酸碱基，导致DNA损伤和基因突变、阻断DNA复制和转录；活性氧也能诱发细胞抗逆基因表达增强，提高植株对逆境的适应性，但胞内活性氧过量时，会导致细胞氧化损伤。自由基能引发亚硫酸氧化，损伤抗氧化系统，使抗氧化酶活性降低，还可使细胞膜磷脂中的饱和脂肪酸含量升高，不饱和脂肪酸含量下降，膜透性增大，线粒体中的呼吸链损伤，电子传递出现短路，ATP生成减少，氧化损伤后可造成碱基片段缺失及突变等，对细胞产生毒害作用［48］。

3 植物对二氧化硫应答机制研究

植物在受到SO2胁迫的时候，自身对胁迫反应会产生一定的抗性，抗性的强弱与本身的遗传特性有关［46］。这种抗性首先源于植物本身对外源污染物就具有一定的吸收净化能力，其吸收净化量包括吸收污染物后向其他器官转移或部分被降解的量，还包括枝条（尤其是嫩枝）的吸收量［49］，其次自身的一些生物酶还能够通过清除氧自由基、活性氧和膜脂过氧化等进行自我修复［50-51］。植物在逆境下得以生存的两种重要机制是渗透调节物质的积累与生物体内自身的保护酶活性的提高［52］。

3.1 渗透调节物质

植物积累的渗透调节物质分为两大类，一类是无机离子，如K+、Ca2+和Mg2+等；另一类是有机溶质，其中起主要作用的渗透调节物质是有机溶质［52］，包括可溶性蛋白、可溶性糖、脯氨酸及氨基酸等。在逆境胁迫下，渗透调节物质可以通过调节细胞体内的渗透势维持膨压，促进植物吸收水分，从而维持细胞正常的生理活动，刘丹等［53］对4种幼树进行研究，发现SO2逆境下植物叶片的可溶性蛋白、可溶性糖、脯氨酸三种渗透调节物质的含量均显著增加，国外学者指出脯氨酸积累可以维持玉米幼根的伸长［54］。渗透调节物质对提高植物抗逆能力有重要作用，梁峥等的研究表明渗透调节物质甜菜碱的积累水平与植物的抗胁迫能力成正比［55］，王娟等［52］提出脯氨酸等渗透调节物质对活性氧有直接的清除作用。一般情况下，植物抗逆性越强渗透调节物质积累越多，逆境下渗透调节物质含量的变化与植物的种类、生育期、所处环境、胁迫程度和胁迫时间等多种因素相关。

3.2 酶保护系统

植物正常生长时，体内活性氧自由基处于动态平衡，当植物遭受SO2胁迫时，活性氧自由基大量产生，超过了自身清除能力，导致膜脂过氧化，从而影响植物正常生长［43］。但是，植物体内的超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）和过氧化氢酶（CAT）是抗氧化系统中重要的酶，其中SOD可将转化为O2和H2O2，CAT催化H2O2转化为O2和H2O，POD可以分解过氧化物，防止膜脂过氧化，保持膜的完整性，3种酶协同清除过多的活性氧、自由基，以维持植物正常的生理活动，避免细胞遭受氧化损伤［46］。

3.2.1 POD POD广泛存在于植物体内，具有双重作用，一方面，在逆境初期，它可以清除植物体内的自由基和过氧化物，为保护酶系统的成员之一；另一方面，在逆境后期，它参与叶绿素的降解和活性氧的产生，并能引发膜脂过氧化，表现为伤害效应［56］。

植物在受到SO2胁迫时，叶片体内的POD活性与SO2浓度间呈正相关［57］，抗性强的植物POD活性上升率明显高于敏感植物，不同叶龄结果也不一样，幼叶促进程度大于老叶［58］。孙建伟［59］观察到50 mg/m3SO2熏气处理2 h后，小麦幼苗叶片细胞中的POD活性升高，当去除SO2气体后POD活性逐渐恢复到原来水平，说明SO2熏气对小麦POD活性有促进作用。刘燕云等［18］报道，将大豆暴露于100～250 mg/m3SO2下30 d后，大豆叶片POD浓度随SO2剂量增加而逐渐增加，且处理时间越长，酶浓度增加的越大，大豆经高浓度处理后，同工酶的种类和数量都有变化，窦宏伟等［60］采用密闭箱静态熏气法研究不同浓度SO2对盆栽实生桑苗POD活性的影响，结果在低浓度SO2胁迫下，桑树叶片中的POD活性逐渐升高，而高浓度处理使POD活性呈现先升后降的趋势，两者比较说明不同植物POD活性对SO2胁迫的结果也不同。刘丹等［53］指出POD可能是抵抗胁迫伤害的关键酶。

3.2.2 SOD SOD是一种与抗衰老和抗胁迫相关的生物酶，在生物体内特异清除超氧阴离子自由基，分为Cu/Zn-SOD、Fe-SOD、Mn-SOD等3种类型，幼叶中以Cu/Zn-SOD为主，Fe-SOD和Mn-SOD在老叶中较为丰富［61］。SOD可催化两个O2-发生歧化反应，转化为O2和H2O2。H2O2可介导植物对各种环境刺激的反应，诱导与逆境适应相关防御酶基因的表达，如谷胱甘肽-S-转移酶（GST）和谷胱甘肽过氧化物酶（GPX）等，H2O2还能通过铁氧还蛋白-硫氧还蛋白系统氧化蛋白的疏基，抑制酶活性。H2O2虽然毒性比低，但在存在条件，它能够通过Haber-weiss反应产生更活跃、毒性更强的·OH，从而导致膜脂过氧化、碱基突变、DNA链的断裂和蛋白质的损伤。·OH还可以攻击蛋白质的氨基酸残基，尤其是His、Met和Cys等，含有这些残基的酶活性常遭到·OH破坏［62］。

当植物叶片出现伤害症状之前，SOD浓度随SO2浓度的增加而上升，当植物叶片已经明显出现伤害症状后，SOD浓度就会随SO2浓度的增加而下降［63］。基础SOD活性高的植物（如高山榕、印度榕），经SO2熏气后SOD浓度增加，且叶片未出现伤害症状；而基础SOD活性低的植物（如黄槿、薄桃等），在相同SO2浓度处理下，SOD浓度随处理时间的延长出现先增加后降低的结果，且植株在SOD含量降低的时候出现了叶片黄化干枯等伤害症状［64］。

4 研究展望

环境污染是当前人类面临的日益严重和亟待解决的公共危机之一，严重威胁人类的生存环境和整个生态系统的稳定。关于SO2的研究，以下几个问题仍有待进一步探究：

4.1 SO2复合污染物在植物中的代谢及对植物的交互影响

目前，从生理学角度研究SO2单一污染物对植物的影响较多，而实际上大气中有多重有害气体同时存在，互相影响，但有关SO2与其他污染气体组成的复合污染物对植物影响的相关研究较为匮乏。例如，在SO2和NO复合污染下，植物对SO2和NO各自的代谢途径是否会因为复合污染发生改变，两者的交互作用对植物是加和、协同还是拮抗作用，这是研究复合污染与植物间相互作用的基础。

因为SO2对环境会造成大气污染，抗性强的树种能够通过自身的生物学特性或调节保护酶体系来阻止SO2的进入甚至消除SO2对植物的破坏，今后可进一步研究选育耐较高浓度的植物抗性树种或品种，提高自身的抗污净化能力，达到净化空气美化环境的目的，应用于大气污染园区的环境绿化和修复治理。

此外，部分对SO2敏感的植物也可以被开发成“污染探针”，采用生物手段来判断环境中污染物的危害程度更具有意义，能对环境污染起到警示的作用。

4.2 分子生物学手段研究二氧化硫胁迫机理

目前已经有学者［65］开始利用分子生物学手段研究SO2对植物的伤害，如同工酶电泳技术、RFLP技术、PCR技术、RAPD技术等。但该方面的研究报道仍很少，我们可以从植物对SO2胁迫机制出发，分析植物保护酶蛋白的晶体结构，比较污染前后酶结构的变化。此外，基因层面的分析也可以用于解释SO2的胁迫机制，如抗SO2污染的基因与不抗SO2的基因之间的差别分析。

进一步研究硫元素在植物体内的转化机理与机制，找出亚硫酸根转变为毒性较小的硫酸根的关键因素，提高转化效率，以促进生长或以其他无毒形式排出体外，降低对自身的危害，净化大气。

［1］吴忠红，马晓芬，张婷，等. SO2保鲜纸对无核白葡萄果实采后品质的影响［J］. 新疆农业科学，2014，51（8）：1512-1518.

［2］Zhang J，Hao X，Li X，et al. Effect of chitosan coating combined with sulfur dioxide fumigation on the storage quality of fresh areca nut［J］. Journal of Food Processing and Preservation，2016，doi：10.1111/jfpp.12974.

［3］Unsworth M H，Ormrod D P. Effects of gaseous air pollution in agriculture and horticulture［M］. Butterworth-Heinemann，2013.

［4］李利红，仪慧兰，王磊，等. 二氧化硫暴露对拟南芥叶片形态和生理生化指标的影响［J］. 农业环境科学学报，2008，27（2）：525-529.

［5］刘新峰，袁惠，杨军，等. SO2熏气实验装置改进研究［J］. 农业环境与发展，2013（1）：44-48.

［6］刘子琪. SO2胁迫下植物叶片含硫量及光谱特征研究［D］. 武汉：华中农业大学，2014.

［7］高星. 吸收光谱法测量SO2和NO气体浓度的研究［D］. 哈尔滨：哈尔滨工业大学，2008.

［8］刘清丽. 植物对SO2的伤害反应及生化抗性研究［D］. 太谷：山西农业大学，2003.

［9］Darrall N M. The effect of air pollutants on physiological processes in plants［J］. Plant，Cell & Environment，1989，12（1）：1-30.

［10］柯展鸿，曾庆婷，何月雯，等. 模拟SO2污染对广东8种常见果树的胁迫效应［J］. 广东农业科学，2013（2）：32-36.

［11］李西，王丽华，刘尉，等. 三种暖季型草坪草对SO2抗性的比较［J］. 生态学报，2014，34（5）：1189-1197.

［12］杨娟. 植物对SO2伤害的反应及生理抗性研究［D］. 临安：浙江林学院，2007.

［13］魏爱丽，聂菁，王云山，等. 不同萱草对SO2的抗性差异研究［J］. 太原师范学院学报（自然科学版），2014，13（3）：93-96.

［14］Sha Chenyan，Wang Tianhui，Lu Jianjian. Relative sensitivity of wetland plants to SO2pollution［J］. Wetlands，2010，30：1023-1030.

［15］Kozioł M J，Whatley F R. Gaseous air pollutants and plant metabolism［M］. Butterworth-Heinemann，2016.

［16］高吉喜. SO2对植物新陈代谢的影响Ⅰ对气孔，膜透性与物质代谢的影响［J］. 环境科学研究，1997，10（2）：36-39.

［17］魏爱丽，韩二琴，张小冰，等，SO2诱导的萱草保卫细胞气孔运动及其信号调节［J］. 环境科学学报，2016，36（2）：740-746.

［18］刘燕云，曹洪法. 五种农作物对SO2的剂量反应及其急性伤害阈值［J］. 中国环境科学，1989，9（3）：183-190.

［19］Majernik O，Mansfield T A. Effects of SO2pollution on stomatal movements in Vicia faba［J］. Journal of Phytopathology，1971，71（2）：123-128.

［20］Liu N，Peng C L，Lin Z F，et al. Changes in photosystem Ⅱ activity and leaf reflectance features of several subtropical woody plants under simulated SO2treatment［J］. Journal of Integrative Plant Biology，2006，48（11）：1274-1286.

［21］Katainen H S，Mäkinen E，Jokinen J，et al. Effects of SO2on the photosynthetic and respiration rates in Scots pine seedlings［J］. Environmental Pollution，1987，46（4）：241-251.

［22］Baxter R，Emes M J，Lee J A. Effects of the bisulphite ion on growth and photosynthesis in Sphagnum cuspidatum Hoffm［J］. New Phytologist，1989，111（3）：457-462.

［23］程建峰，陈根云，沈允钢，等. 低浓度NaHSO3对不同基因型小麦光合性能的影响［J］. 麦类作物学报，2012，32（2）：254-259.

［24］李海东，张永征，徐坤，等. NaHSO3对姜叶片光合作用与活性氧及氮代谢关键酶活性的影响［J］. 园艺学报，2013，40（8）：1494-1500.

［25］李国防，王荣花，王志博，等. NaHSO3对苹果光合作用和叶绿素荧光的影响［J］. 西北农业学报，2015，24（5）：75-80.

［26］潘文，张卫强，甘先华，等. SO2胁迫对园林植物幼苗光合生理特征的影响［J］. 中国水土保持科学，2013（1）：82-87.

［27］张卫强，甘先华，殷祚云，等. 二氧化硫胁迫对园林植物幼苗生理生态特征的影响［J］. 水土保持研究，2012，19（6）：247-253.

［28］廖飞勇，何平. SO2熏气对油桐叶片细胞膜脂组成和叶绿体超微结构的影响［J］. 植物生理学通讯，2004，40（1）：42-44.

［29］陈屏昭，桑正林，何嵋，等. 不同气候下亚硫酸氢盐对红富士苹果叶片光合色素含量和果实生长量的影响［J］. 浙江农业学报，2014，26（1）：77-83.

［30］王玲，邓林颖，李西. SO2胁迫对金色叶植物叶片叶绿素合成代谢的影响［J］. 生态学杂志，2014，33（9）：2382-2387.

［31］Katiyar V，Dubey P S. Amelioration of SO2stress under fertilizer regime in a vegetable crop［J］. International Journal of Environmental Studies，2005，62（1）：95-99.

［32］Muneer S，Kim T H，Choi B C，et al. Effect of CO，NOx and SO2on ROS production，photosynthesis and ascorbate-glutathione pathway to induce Fragaria×annasa as a hyperaccumulator［J］. Redox Biology，2014，2：91-98.

［33］曹洪法，刘厚田，舒俭民，等. 植物对SO2污染的反应［J］. 环境科学，1985，6（6）：59-66.

［34］Beckerson D W，Hofstra G. Effects of sulphur dioxide and ozone，singly or in combination，on membrane permeability［J］. Canadian Journal of Botany，1980，58（4）：451-457.

［35］余叔文，谭常，杨卫东，等. 植物对SO2的反应和抗性研究 Ⅱ质膜透性的变化和SO2伤害［J］. 植物生理学报，1979，5（4）：403-409.

［36］仪慧兰，仪民，吴婷. SO2诱导拟南芥保卫细胞凋亡［J］. 山西大学学报（自然科学版），2009，32（4）：621-626.

［37］景秀清. H2S在SO2诱导蚕豆气孔运动与保卫细胞死亡中的作用［D］. 太原：山西大学，2012.

［38］魏爱丽，辛晓静，王云山，等. SO2诱导的萱草保卫细胞凋亡及其信号调节［J］. 环境科学学报，2014，34（3）：801-806.

［39］付宝春，魏爱丽，翟晓燕，等. NO、ROS对SO2诱导的万寿菊保卫细胞凋亡的调控［J］. 环境科学学报，2015，35（7）：2289-2296.

［40］Saito K. Regulation of sulfate transport and synthesis of sulfur-containing amino acids［J］. Current Opinion in Plant Biology，2000，3（3）：188-195.

［41］Yi H L，Yin J J，Liu X，et al. Sulfur dioxide induced programmed cell death in Vicia guard cells［J］. Ecotoxicology and Environmental Safety，2012，78：281-286.

［42］Pfanz H，Martinoia E，Lange O L，et al. Flux of SO2into leaf cells and cellular acidificationby SO2［J］. Plant Physiology，1987，85（4）：928-933.

［43］余叔文，刘愚，李振国，等. 植物对二氧化硫的反应和抗性研究 Ⅴ 植物对二氧化硫抗性与pH的相关性［J］. 植物生理学报，1980，6（4）：345-351.

［44］Noji M，Saito M，Nakamura M，et al. Cysteine synthase overexpression in tobacco confers tolerance to sulfur-containing environmental pollutants［J］. Plant Physiology，2001，126（3）：973-980.

［45］Leustek T，Saito K. Sulfate transport and assimilation in plants［J］. Plant Physiology，1999，120（3）：637-644.

［46］刘静. SO2衍生物对植物的氧化损伤效应［D］.太原：山西大学，2009.

［47］Xia Z，Sun K，Wang M，et al. Overexpression of a maize sulfite oxidase gene in tobacco enhances tolerance to sulfite stress via sulfite oxidation and CAT-mediated H2O2scavenging［J］. PloS ONE，2012，7（5）：e37383.

［48］张卫强，甘先华，殷祚云，等. SO2胁迫对植物幼苗生理生态特征的影响［J］. 水土保持研究，2012，19（6）：247-253.

［49］孙华. SO2胁迫对园林植物生长和叶片含硫量的影响［J］. 山东农业大学学报（自然科学版），2015（2）：168-172.

［50］孙凌霞，孙萍，蔡仕珍，等. 四种冷季型草坪草对SO2胁迫的生理响应研究［J］. 草业学报，2014，23（4）：237-244.

［51］Lang C，Popko J，Wirtz M，et al. Sulphite oxidase as key enzyme for protecting plants against sulphur dioxide［J］. Plant，Cell & Environment，2007，30（4）：447-455.

［52］王娟，李德全. 逆境条件下植物体内渗透调节物质的积累与活性氧代谢［J］. 植物学通报，2001，18（4）：459-465.

［53］刘丹，陈保军，杨永贵，等. 4种幼树对SO2胁迫的抗性生理响应［J］. 西北植物学报，2013，33（12）：2441-2450.

［54］Voetberg G S，Sharp R E. Growth of the maize primary root at low water potentials III. Role of increased proline deposition in osmotic adjustment［J］. Plant Physiology，1991，96（4）：1125-1130.

［55］梁峥，骆爱玲. 甜菜碱和甜菜碱合成酶［J］. 植物生理学通讯，1995，31（1）：1-8.

［56］尹永强，胡建斌，邓明军. 植物叶片抗氧化系统及其对逆境胁迫的响应研究进展［J］. 中国农学通报，2007，23（1）：105-110.

［57］张军，李素清，狄晓艳，等. 山西工矿区土壤二氧化硫与多环芳烃复合污染对小麦种子萌发和幼苗生长的影响［J］. 生态毒理学报，2012，7（6）：646-656.

［58］Hosseinkhani H S，Askary M，Amini F，et al. Influence of air SO2pollution on antioxidant systems of alfalfa inoculated with rhizobium［J］. Journal of Genetic Resources，2015，1（1）：7-18.

［59］孙建伟. 二氧化硫对小麦细胞保护酶活性的影响［J］. 黑龙江农业科学，2016，39（2）：27-29.

［60］窦宏伟，周菲，谢清忠，等. SO2胁迫对桑树部分生理生化特性的影响［J］. 蚕业科学，2010，36（1）：126-131.

［61］Escuredo P R，Minchin F R，Gogorcena Y，et al. Involvement of activated oxygen in nitrateinduced senescence of pea root nodules［J］. Plant Physiology，1996，110（4）：1187-1195.

［62］Mittler R. Oxidative stress，antioxidants and stress tolerance［J］. Trends in Plant Science，2002，7（9）：405-410.

［63］Chauhan A. Phytotoxic effects of SO2on crop plants-abiotic stress and reducing sugars［J］. The International Journal of Science and Technology，2015，3（7）：25.

［64］邹晓燕，刘厚田，柳若安，等. 植物对SO2的敏感性与超氧化物歧化酶活性的关系［J］. 中国环境科学，1989，9（6）：427-432.

［65］SuYoung L，KyeongSeong C，SoYoung K，et al. Enhanced resistance to sulfur dioxide gas in transgenic petunia by stacking both SOD2and NDPK2genes［J］. Korean Journal of Horticultural Science & Technology，2016，34（1）：154-162.

（责任编辑 杨贤智）

Research progress on damage reaction and response mechanism of plants to sulfur dioxide stress

GAO Deng-tao1，LI Qiu-li1，WEI Zhi-feng1，WANG Zhi-qiang1，HE Bao-guo2，SI Peng1
（1. Zhengzhou Fruit Research Institute，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Zhengzhou 450009，China 2. Zhengzhou Zheng Shi Chemical Co.，Ltd.，Zhengzhou 450002，China）

The views were outlined in terms of the stress mechanism of sulfur dioxide and the resistance response of plants to sulfur dioxide. This literature review puts emphasis on the mechanism of sulfur dioxide stress，symptoms and physiologic responses of plants under stress and the mechanism of plant response to sulfur dioxide. In addition，the development of fumigation device and detection measures of sulfur dioxide were briefly described. Symptoms of plant under sulfur dioxide stress and the influence factors of plant damage degree were explained in detail. The effects of sulfur dioxide stress on plant stomata，photosynthesis，chlorophyll and cell membrane permeability were analyzed. The mechanism of sulfur dioxide stress to plant was summarized from the ion and free radical theory. The response mechanism of plants to sulfur dioxide was explained by osmotic adjustment substance and enzyme protection system. Finally，the problems and directions of sulfur dioxide stress for the further research were pointed out，and also the application of sulfur dioxide by molecular biological measures was prospected to provide the related study with the value ideas and references.

sulfur dioxide；resistance；stress mechanism；response mechanism；research progress

S311

A

1004-874X（2016）11-0027-09

2016-07-27

中国农业科学院科技创新工程专项经费（CAAS-ASTIP-2016-ZFRI）；河南省科技基础与前沿研究计划项目（142300410255）

高登涛（1981-），男，硕士，助理研究员，E-mail: gaodengtao@caas.cn

高登涛，李秋利，魏志峰，等.植物对二氧化硫胁迫反应与应答机制研究进展［J］.广东农业科学，2016，43（11）：27-35.