湘中丘陵区土壤微生物指标对土地利用方式的响应

李 斌 ，辜 翔 ，方 晰 ，3，李 毅 ，孙伟军 ，李胜蓝

（1.中南林业科技大学 生命科学与技术学院，湖南 长沙 410004；2.国家林业局，北京 100714；3.南方林业生态应用技术国家工程实验室，湖南 长沙 410004；4.湖南农业大学 资源环境学院，湖南 长沙 410128）

湘中丘陵区土壤微生物指标对土地利用方式的响应

李 斌1，2，辜 翔1，方 晰1，3，李 毅4，孙伟军1，李胜蓝1

（1.中南林业科技大学 生命科学与技术学院，湖南 长沙 410004；2.国家林业局，北京 100714；3.南方林业生态应用技术国家工程实验室，湖南 长沙 410004；4.湖南农业大学 资源环境学院，湖南 长沙 410128）

为了探明土地利用方式对土壤微生物性质的影响，研究了湘中丘陵区6种土地利用方式（石栎+青冈常绿阔叶次生林、杉木人工林、毛竹林、苗圃、农用旱地、水田）土壤微生物指标（微生物生物量碳Cmic、氮Nmic含量、微生物熵、微生物生物量碳氮比、土壤基础呼吸强度、土壤微生物代谢熵）。结果表明，土地利用方式明显影响了土壤Cmic、Nmic含量，6种土地利用方式各土层Cmic、Nmic含量的变化趋势基本一致，与青冈+石栎常绿阔叶林相比，毛竹林、水田土壤Cmic、Nmic含量显著提高，而杉木人工林、苗圃、农用旱地却显著下降；6种土地利用方式各土层微生物熵的变化不一致，毛竹林、苗圃、农用旱地、水田土壤微生物熵普遍高于青冈+石栎常绿阔叶林，而杉木人工林最低；水田土壤Cmic/Nmic最高（9.35以上），青冈+石栎常绿阔叶林最低；青冈+石栎常绿阔叶林土壤基础呼吸强度、代谢熵最高，水田土壤基础呼吸强度较高，代谢熵最低，表明湘中丘陵区土壤微生物生物量主要受土壤有机碳源的制约，青冈+石栎常绿阔叶林土壤具有较多活性微生物种群，有机碳利用率较低，有利于土壤有机碳的积累，水田有机碳利用率较高。

土地利用方式；土壤微生物性质；土壤微生物指标； 湘中丘陵区

土壤微生物是生态系统的重要组成部分，不仅是土壤有机质及养分转化、循环的调节者，也是土壤有效养分库和有机碳库的组成部分，其生物质量称为微生物生物量，尽管其中的土壤微生物生物量碳（Cmic）仅占土壤总有机碳的1%～5%[1]，土壤微生物生物量氮（Nmic）仅为土壤全氮的2%～6%[2]，但直接参与土壤养分（C、N、P、S等）循环、能量流动以及有机物质转化等各个生态过程，对土壤养分转化及其有效供应起着极其的重要作用[3]，因此土壤微生物生物量的大小及其变化是土壤肥力高低及其演变的重要依据[4-5]。此外，土壤微生物生物量对环境变化敏感[6]，被认为是土壤生态系统变化的预警及敏感指标[6-8]，能较早预警土壤质量和生态系统功能的变化[9]。Geissen等[10]认为，在区分不同土地利用方式间的差异时，土壤微生物指标比其理化性质更适合。在自然条件基本相同情况下，土地利用方式是影响土壤微生物生物量的重要因子[11-12]。不同土地利用方式土壤微生物指标差异显著，灌丛土壤微生物生物量碳含量、微生物呼吸最高，次生林也高于耕作土壤，马尾松林土壤微生物活动显著弱于其他样地[13-14]。近20多年来，工农业迅速发展、人口快速增长，湘中丘陵区生态系统组成发生了显著的变化，但至今有关湘中丘陵区土地利用方式对土壤微生物学性质影响的研究报道尚较缺乏。为此，本研究以湖南省长沙县路口镇大山冲6种土地利用方式（水田、农用旱地、苗圃、毛竹Phyllostachys heterocycla林、杉木Cunninghamia lanceolata人工林、自然更新的石栎Lithocarpus glaber+青冈Cyclobalanopsis glauca常绿阔叶次生林）为对象，研究土地利用方式对土壤微生物学特性的影响，为进一步探讨土地利用方式对土壤肥力和有机碳库动态的影响机制奠定基础。

1 研究地概况

研究地设在长沙县路口镇大山冲林场（28°23′～ 28°24′N，113°17′～ 113°19′E），为幕阜山脉西缘的湘中丘陵区，属于大陆型亚热带季风湿润气候，年平均气温16.6～17.6 ℃，7月份最高气温40 ℃，1月份最低气温-11 ℃，年降水量为1 412～1 559 mm之间，相对湿度较大。海拔高度在55～350 m之间，为典型低山丘陵地貌，以板岩和页岩发育而成的红壤为主，属湘中湘东山丘盆地栲林Castanopsis fargesii、马尾松Pinus massonana林，黄山松Pinus taiwanensisHayata林、毛竹林、油茶Camellia oleifera林及农田植被区——幕阜、连云山山地丘陵植被小区。公园及附近有杉木人工林、马尾松人工林为主的人工林群落、由不同演替阶段树种组成的次生林、毛竹林、苗圃、农用旱地、水田等土地利用方式。

2 研究方法

2.1 样地设置

在长沙县路口镇大山冲林场选择6种土地利用方式（石栎+青冈常绿阔叶次生林、杉木人工林、毛竹林、苗圃、农用旱地、水田，分别记为No.1、No.2、No.3、No.4、No.5和No.6，下同），分别设置1个1 hm2的固定样地，各样地的基本特征见文献[15]。

2.2 土壤样品采集

于2012年9月下旬采样土壤样品进行测定分析。各土地利用方式土壤分析样品的采集和处理见文献[15]。

2.3 分析方法

土壤自然含水率、pH值、全N、水解N、有机碳、微生物生物量碳（Cmic）、氮（Nmic）的测定见文献[15]，土壤微生物基础呼吸强度用室内培养碱液吸收法[16]。

2.4 数据统计分析

土壤微生物熵是土壤Cmic含量占土壤总有机碳（TTOC）含量的百分比例[14]，计算公式如下：

用单因素方差分析（One-way ANOVA）比较不同土地利用方式土壤Cmic、Nmic含量、土壤微生物熵、土壤微生物基础呼吸强度及其代谢熵的差异，计算平均值和标准差，用Tukey–Kramer多重检验法检验不同土地利用方式之间、土层之间的差异显著性（p＜0.05），用Excel软件作图。

3 结果与分析

3.1 不同土地利用方式下土壤微生物生物量碳、氮含量

从图1可以看出，0～15 cm土层微生物生物量碳（Cmic）含量在 0.19～ 1.25 mg·g-1之间，平均含量为0.53 mg·g-1，15～30 cm土层在0.12～1.11 mg·g-1之间，平均含量为 0.44 mg·g-1，各土地利用方式0～15 cm土层Cmic平均含量均高于15～30 cm土层。6种土地利用方式两土层Cmic平均含量表现出基本一致的变化趋势：水田＞毛竹林＞石栎+青冈常绿阔叶次生林＞杉木人工林＞农用旱地＞苗圃。与石栎+青冈常绿阔叶次生林相比，毛竹林、水田Cmic含量分别增加了31.2%和96.7%以上，杉木人工林、苗圃、农用旱地分别降低了32.3%～40.9%，53.8%～58.7%，38.4%～51.3%，且水田各土层Cmic含量与其它5种土地利用方式间的差异极显著（P＜0.01），毛竹林、石栎+青冈常绿阔叶林各土层与杉木人工林、农用旱地、苗圃间的差异也均极显著（P＜0.01），杉木人工林各土层与苗圃、农用旱地间的差异均显著（P＜0.05），而毛竹林与青冈+石栎常绿阔叶林差异不显著（P＞0.05），表明土地利用方式明显地影响土壤Cmic含量。

图1 不同土地利用方式下土壤微生物生物量碳、氮含量Fig.1 Contents of soil microbial biomass carbon (Cmic) and soil microbial biomass nitrogen (Nmic) in six land-use types

如图1所示，无论在垂直分布还是在水平分布上，6种土地利用方式土壤微生物生物量氮（Nmic）含量的变化趋势与Cmic含量的变化趋势基本一致，0～15 cm土层Nmic含量在0.02～0.19 mg·g-1之间，平均含量为0.08 mg·g-1，15～30 cm土层在0.02～0.14 mg·g-1之间，平均含量为 0.06 mg·g-1。与石栎+青冈常绿阔叶次生林相比，毛竹林、水田Nmic含量分别增加了13.6%～33.6%和16.7%～58.6%，而杉木人工林、苗圃、农用旱地分别降低了33.6%～48.5%，61.2%～62.5%，39.6%～57.2%，水田、毛竹林、石栎+青冈常绿阔叶林与杉木人工林、农用旱地、苗圃间的差异极显著（P＜0.01），但杉木人工林、农用旱地、苗圃之间，毛竹林、石栎+青冈常绿阔叶林、水田之间的差异均不显著（P＞0.05），表明土地利用方式对土壤Nmic含量影响显著。

3.2 土壤微生物熵

由表2可知，6种土地利用方式土壤微生物熵在1.68%～9.05%之间，除水田外，大多处于1.68%～3.47%之间。石栎+青冈常绿阔叶次生林、杉木人工林、水田表现为15～30 cm土层高于0～15 cm土层，而毛竹林、苗圃、农用旱地则为15～30 cm土层低于0～15 cm土层。水平分布上，不同土层变化趋势不一致，0～15 cm土层从高至低依次为：水田＞毛竹林＞苗圃＞农用旱地＞石栎+青冈常绿阔叶次生林＞杉木人工林，而15～30 cm土层为：水田＞毛竹林＞农用旱地＞石栎+青冈常绿阔叶次生林＞苗圃＞杉木人工林。水田各土层微生物熵与其它5种利用方式各土层的差异极显著（P＜0.01），0～15 cm土层，毛竹林、苗圃、农用旱地与石栎+青冈常绿阔叶次生林、杉木人工林差异显著（P＜0.05），15～30 cm土层，毛竹林与石栎+青冈常绿阔叶次生林、杉木人工林、苗圃差异显著（P＜0.05）。

表2 不同土地利用方式土壤微生物熵†Table 2 Ratio of soil microbial biomass carbon (Cmic) to soil organic carbon (TTOC) in different land-use types (%)

3.3 土壤微生物生物量碳、氮比

由表3可知，6种土地利用方式土壤微生物生物量碳、氮比（Cmic/Nmic）在5.67～9.51之间。除石栎+青冈常绿阔叶次生林、苗圃外，其它4种利用方式均表现为0～15 cm土层高于15～30 cm土层。水平分布上，各土层Cmic/Nmic均以水田最高（9.35以上），其次苗圃、杉木人工林、毛竹林和农用旱地，为6.42～6.94之间，而石栎+青冈常绿阔叶次生林最低（6.30以下）。水田各土层Cmic/Nmic与其它5种利用方式的差异极显著（P＜0.01），杉木人工林、毛竹林、苗圃、农用旱地与石栎+青冈常绿阔叶次生林之间的差异在0～15 cm土层达到显著水平（P＜0.05），但在15～30 cm土层差异不显著（P＞0.05）。

表3 不同土地利用方式下土壤微生物生物量碳氮比Table 3 Ratio of soil microbial biomass carbon (Cmic) to microbial biomass nitrogen (Nmic) in different land-use types

3.4 土壤微生物基础呼吸强度

如图2所示，6种土地利用方式土壤微生物呼吸强度在0.51～1.69 mg·kg-1h-1之间。除农用旱地外，其它5种土地利用方式均为0～15 cm土层高于15～30 cm土层。在水平分布上，各土层均表现出基本一致的变化趋势：石栎+青冈常绿阔叶次生林最高，依次为毛竹林、水田、杉木人工林、农用旱地（除15～30 cm土层外）、苗圃。石栎+青冈常绿阔叶次生林与毛竹林差异不显著（P＞0.05），但两者各土层均显著（P＜0.05）或极显著（P＜0.01）高于其它4种土地利用方式（除水田15～30 cm土层外），杉木人工林、苗圃、农用旱地（除15～30 cm土层外）两两间的差异均不显著（P＞0.05），但三者（除农用旱地15～30 cm土层外）各土层均显著（P＜0.05）或极显著（P＜0.01）低于水田。

3.5 土壤微生物代谢熵

土壤微生物代谢熵（也称为呼吸熵）即土壤微生物基础呼吸强度与土壤Cmic的比率，用qCO2表示，反映微生物活动的强弱[13]。从表4以看出，6种土地利用方式土壤微生物呼吸熵在之间，其中，石栎+青冈常绿阔叶次生林最高，0～15 cm土层平均为 3.08 mg·gCmic-1h-1，依次为农用旱地（2.55 mg·gCmic-1h-1），苗圃（2.53 mg·gCmic-1h-1），杉木人工林（2.30 mg·gCmic-1h-1），毛竹林（1.83 mg·gCmic-1h-1），水田（0.94 mg·gCmic-1h-1），且石栎+青冈常绿阔叶次生林与农用旱地、苗圃的差异不显著（P＞0.05），但三者与杉木人工林、毛竹林、水田差异极显著（P＜0.01），杉木人工林与毛竹林之间差异不显著（P＞0.05），但两者与水田差异极显著（P＜0.01）。

图2 不同土地利用方式下土壤基础呼吸强度Fig.2 Soil basic respiration in different land-use types

表4 不同土地利用方式下土壤微生物呼吸熵Table 4 Soil metabolic quotient in different land-use types mg·gC-1h-1mic

4 结论与讨论

土壤微生物生物量的空间差异是环境条件、植物生长、土地利用方式等因素综合作用的结果。其中，土地利用是人类影响土壤质量最重要、最直接的活动，通过干扰和调整土壤生物地球循环进程，以改变土壤肥力和土壤生物学特性。研究表明，清除地表凋落物后，土壤微生物生物量显著下降[17]，且当土壤C/N等于或小于20，微生物生物量的高低主要受土壤有机碳源的制约[18]，良好的土壤结构能显著提高土壤微生物活性，但剧烈改变土壤理化状况的农作措施（如土壤翻耕等）常常导致土壤微生物组成改变和微生物生物量下降[9-10]。本研究中，土壤Cmic、Nmic含量随土地利用方式不同而分异明显，6种土地利用方式土壤C/N均小于20（见表5），表明湘中丘陵区土壤微生物生物量主要受土壤有机碳源的制约。石栎+青冈常绿阔叶次生林由多种树种组成[15]，每年凋落物量较多，且分解周转快，土壤碳源丰富，且人为干扰少，表土层保持较高的含水率（见表5），有利于土壤微生物生长发育。而杉木人工林、毛竹林不仅树种单一，虽每年凋落物量也有较多，但凋落物以杉木针叶或毛竹叶为主，难以分解，周转缓慢[19]，土壤碳源补给少，且人为干扰较多（如每年秋冬季砍杂、修枝、清理林下枯死木等），表土层保水能力明显低于石栎+青冈常绿阔叶次生林（见表5），不利于土壤微生物的生长发育。但由于毛竹林每年秋冬季进行人工垦翻和施加农家肥，昱年林下草本植物多，到8、9月份草本植物大量枯死，有助于维持较高土壤微生物生物量。苗圃、农用旱地不仅进入土壤的新鲜有机质一般少于林地，且土壤翻耕等剧烈改变土壤理化状况的农作措施常常加速有机碳的分解，导致土壤微生物区系的改变和微生物量下降[20]，同时苗圃、农用旱地干湿交替明显，会显著降低土壤微生物量[21]。由于水田表层土壤的秸杆和有机肥的投入量较高，且水田很少发生干湿交替，淹水状况有利于维持较高的土壤微生物量。表明不同土地利用方式造成地上植被及人为干扰活动的差异，植物残体、根系及其分泌物在土壤中积累不同，土壤微生物所获得的C源量和质不同，导致不同土地利用方式土壤Cmic、Nmic差异显著。

表5 不同土地利用方式下土壤理化性质Table 5 The physical and chemical properties of soils in six land-use types

土壤微生物熵可反映输入到土壤中的有机质向微生物生物量碳转化的效率、土壤碳损失和土壤矿物对有机质的固定[22]。在不同土地利用方式下，土壤有机碳、微生物生物量受到的影响程度“不同”，土壤微生物熵也不同，土壤微生物熵一般介于1%～5%之间[1]。本研究中，水田、毛竹林土壤（0～30 cm）微生物熵平均值分别为9.03%、3.34%，显著高于其它4种利用方式（1.68%～2.84%之间），此外，尽管苗圃、农用旱地土壤中微生物生物量碳含量较低，但由于其土壤有机碳含量也较低，苗圃、农用旱地土壤微生物熵也较高于石栎+青冈常绿阔叶次生林、杉木人工林，表明有长期耕作和施肥等管理措施的水田、毛竹林、苗圃、农用旱地显著提高了土壤微生物的活性，加速了微生物对土壤有机碳的分解，降低了土壤有机碳贮量，减弱了土壤的碳汇功能。不施有机肥的土壤微生物熵为2.0%～2.5%，低于这一比例范围，土壤有机质含量趋于下降，反之则趋于升高[23]。本研究中，石栎+青冈常绿阔叶次生林、杉木人工林土壤均没有施用有机肥，石栎+青冈常绿阔叶次生林土壤微生物熵为2.07%～2.24%之间，而杉木人工林为1.68%～1.85%之间，表明石栎+青冈常绿阔叶次生林土壤有机质含量趋于升高，而杉木人工林则趋于下降。

研究表明，真菌的碳氮比为4～15，细菌的碳氮比为3～5[24]，真菌通常更能够忍受苛刻的土壤环境条件，某些真菌对土壤碳源的利用更为有效[25]。因此土壤Cmic/Nmic既可以反映土壤胁迫状况，也可以反映土壤中真菌和细菌的结构比例，即Cmic/Nmic越高，则真菌比例越高，特别是在针叶林[26]。本研究中，水田土壤Cmic/Nmic最高（9.35以上），且与其它5种土地利用方式土壤Cmic/Nmic差异显著，可能是由于水田土壤有机碳含量较低，且容重较大（见表5），表层土壤秸杆归还量大，常处于淹水状态，土壤通气条件下降，细菌数量减少，真菌数量增加，土壤Cmic/Nmic增大，而杉木人工林属于典型的针叶林，毛竹林凋落物也类似于针叶林凋落物难以分解[18]，苗圃、农用旱地土壤容重较大，土壤养分含量较低（见表5），细菌数量下降，因此土壤Cmic/Nmic均高于石栎+青冈常绿阔叶次生林。表明土地利用方式改变了土壤理化性质，进而改变了土壤环境条件，从而影响土壤微生物群落的组成和活性。

土壤微生物呼吸是土壤微生物分解有机质底物获得能量的同时向大气中释放CO2，因此它与土壤微生物量呈正相关，是土壤微生物活性的总指标[9]，随着土壤碳、氮输入量增加，土壤微生物呼吸增强[27]。本研究中，尽管水田、毛竹林土壤Cmic、Nmic显著高于石栎+青冈常绿阔叶次生林，但石栎+青冈常绿阔叶次生林土壤微生物呼吸强度最高，表明石栎+青冈常绿阔叶次生林土壤微生物活性最强，可能是由于石栎+青冈常绿阔叶次生林每年凋落物较多，且易于分解，土壤碳、氮输入量明显高于其它5种土地利用方式（见表5）。

土壤微生物呼吸熵可作为生态系统演替或酸胁迫土壤中的生态物理指标[9]，是判断土壤微生物碳利用率的一个重要指标，土壤熟化程度越高，土壤呼吸熵逐渐下降[28]。但研究发现，从草丛到次生林依次减小，但到成熟林阶段突然增大，在植被演替的初级阶段土壤微生物呼吸熵与土壤熟化成度呈负相关，次生林碳利用率最高，成熟林碳利用率最低[29]。本研究中，石栎+青冈常绿阔叶次生林土壤Cmic、Nmic低于毛竹林、水田，而其土壤中微生物呼吸强度最高，因此其土壤呼吸熵最高，且与杉木人工林、毛竹林、水田的差异显著。可能是由于在适宜的土壤环境条件下，土壤微生物呼吸主要是由底物的可给性而不是微生物生物量的大小决定[30-31]。此外，在通常情况下，土壤微生物只有小部分（约15%）具有活性，绝大部分处于休眠或不能存活的状态[32]。表明石栎+青冈常绿阔叶次生林土壤具有较多活性微生物种群，土壤呼吸强度较大，依赖于有机质的微生物总量较低，有机碳利用率较低。

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Responses of soil microbial indicators to land-use types in hilly area,central Hunan province

LI Bin1,2, GU Xiang1, FANG Xi1,3, LI Yi4, SUN Wei-jun1, LI Sheng-lan1
(1. School of Life Science and Technology, Central South University of Forestry and Technology, Changsha 410004, Hunan, China; 2.State Forestry Administration, Beijing 100714, China; 3.State Key Laboratory of Ecological Applied technology in Forest Area of South China, Changsha 410004, Hunan, China; 4. College of Resource and Environment, Hunan Agricultural University, Changsha 410128,Hunan, China)

To explore the inf l uences of land-use types on soil microbial indicators, the soil microbial biomass carbon (Cmic), soil microbial biomass nitrogen (Nmic), ratios ofCmicto soil organic carbon (TTOC) andCmictoNmic, soil basic respiration (RSR) and ratio ofRSRtoCmic(qCO2) were investigated in six different land use patterns (paddy fi eld, slope farmland, nursery,Phyllostachys edulisstand,Cunninghamia lanceolataplantation,Lithocarpus glaber+Cyclobalanopsis glaucasecondary forest) in hilly areas of central Hunan Province, China. The results show that the effects of land use patterns on the contents ofCmicandNmicwere signif i cant, both of their variation trends in all soil layers were similar, and compared with (L. glaber+C. glaucasecondary forest, the content ofCmicandNmicsignif i cantly increased in bothPhyllostachys edulisstand and paddy fi eld, while the content ofCmicandNmicsignif i cantly decreased inC. lanceolataplantation, nursery,slope farmland; The variation trends ofCmic/TTOChad differences in different soil layers among six different land use patterns, theCmic/TTOCwas higher inPhyllostachys edulisstand, nursery, slope farmland, paddy fi eld more than that inL. glaber+C. glaucasecondary forest,however that inC. lanceolataplantation was the lowest; TheCmic/Nmicwas highest in paddy fi eld (more than 9.35), however that inL. glaber+C. glaucasecondary forest was the lowest, both the SR and theqCO2were highest inL. glaber+C. glaucasecondary forest, the SR was higher but theqCO2was lower in paddy fi eld, which indicated soil microbial biomass was mainly controlled by soil organic carbon source in hilly areas of central Hunan Province, there was more active microbial populations and lower organic carbon utilization rate inL. glaber+C. glaucasecondary forest, but higher organic carbon utilization rate in paddy fi eld.

land use types; soil microbial properties; soil microbial indicators; central hilly area of Hunan Province

S714.5

A

1673-923X(2015)04-0072-06

10.14067/j.cnki.1673-923x.2015.04.013

2014-12-18

国家林业局林业科技成果推广计划项目（[2012]61号）；国家林业局林业软科学研究项目（2014-R11）资助

李 斌，博士研究生 通讯作者：方 晰，教授，博士生导师；E-mail：fangxizhang @sina.com

李 斌,辜 翔,方 晰,等. 湘中丘陵区土壤微生物指标对土地利用方式的响应[J].中南林业科技大学学报, 2015, 35(4):72-77, 88.

[本文编校：文凤鸣]