模拟大气氮沉降对不同树种土壤微生物生物量的影响

郭萍萍，郑丽丽，黄幸然，吴旺旺，卓振华，易志刚

福建农林大学资源与环境学院，福建 福州 350002

模拟大气氮沉降对不同树种土壤微生物生物量的影响

郭萍萍，郑丽丽，黄幸然，吴旺旺，卓振华，易志刚*

福建农林大学资源与环境学院，福建 福州 350002

土壤微生物是土壤生态系统的重要组成成分，又是土壤肥力的重要评价指标之一，在生态系统物质循环和能量流动中起着重要作用。氮沉降影响土壤微生物生长和繁殖，使其结构和功能发生改变，从而影响土壤物质循环和能量流动。通过室内模拟自然氮沉降，运用磷脂脂肪酸技术，研究氮沉降对不同树种（荷木Schima superba、马尾松Pinus massoniana、马占相思Acacia mangium、海南红豆Ormosia pinnata）土壤微生物的影响。结果表明：自然氮沉降条件下，细菌是土壤微生物的主要类群，占土壤微生物总量的 40%以上。采样时间和树种均对总土壤微生物生物量、细菌生物量有显著影响。同一树种10月土壤微生物生物量（总土壤微生物、细菌、真菌、放线菌）高于4月。4月土壤微生物生物量马占相思最高（总土壤微生物生物量76.78 nmol·g-1、细菌生物量33.94 nmol·g-1、真菌生物量6.91 nmol·g-1、放线菌生物量8.38 nmol·g-1），荷木最低（总土壤微生物生物量57.89 nmol·g-1、细菌生物量24.79 nmol·g-1、真菌生物量4.16 nmol·g-1、放线菌生物量5.57 nmol·g-1）；10月海南红豆最高（总土壤微生物生物量92.67 nmol·g-1、细菌生物量38.85 nmol·g-1、真菌生物量8.09 nmol·g-1、放线菌生物量9.27 nmol·g-1），荷木最低（总土壤微生物生物量71.10 nmol·g-1、细菌生物量30.79 nmol·g-1、真菌生物量4.90 nmol·g-1、放线菌生物量 7.04 nmol·g-1）。采样时间和树种的交互作用对放线菌生物量有显著影响。总土壤微生物生物量与铵态氮显著正相关，而真菌生物量与土壤有机质显著正相关。结果对全球变化条件下生态系统健康管理具有重要意义。

氮沉降；土壤微生物生物量；磷脂脂肪酸；树种

随工农业迅速发展，化石燃料燃烧、氮肥生产和使用等人类活动干扰，大气中含氮化合物含量迅速增加，并不断向陆地和水生生态系统沉降，从而改变生态系统的氮循环。氮沉降过量加速NH4+的硝化和NO3-的淋失（Hagedorn等，2001），导致土壤酸化，影响植物生长（Magill等，2004）和凋落物分解（DeForest等，2004），改变生态系统的功能，从而影响生态系统稳定性（Galloway和Cowling，2002）。

土壤微生物是土壤物质循环和能量流动的主要参与者，能够迅速对土壤生态系统的微小变化做出反应。大气氮沉降直接或间接影响土壤微生物的生长繁殖和活动能力，改变土壤微生物群落结构及功能，进而对土壤中物质转化及营养物质有效性产生影响。研究表明，施氮后真菌数量明显降低，细菌生物量呈下降趋势，外生菌根多样性随氮水平增加明显减少（Demoling等，2008）。另有研究表明，施氮促进或者并不影响微生物生长（Jung等，2012）。

目前关于氮沉降对土壤微生物影响的研究主要集中在欧洲和北美森林，而对不同树种土壤微生物影响的室内模拟研究相对较少。研究不同树种土壤微生物对氮沉降的响应，可为森林生态系统物质循环研究提供理论依据，并为森林生态系统经营管理提供参考。

1 实验方案与方法

1.1 实验设计

研究选取的荷木（Schima superba）、马尾松（Pinus massoniana）、马占相思（Acacia mangium）、海南红豆（Ormosia pinnata）均为南亚热带常见树种，分布广泛。其中马尾松为针叶树种，荷木、马占相思和海南红豆为阔叶树种，马占相思、海南红豆为豆科固氮树种。参考以往类似研究（Mo等，2006；Liu等，2011），2012年3月将此4个树种幼苗各6棵移至温室盆栽，2个月缓苗后进行模拟自然氮沉降处理。广州 2006年大气氮沉降量为 56 kg·hm-2·a-1（以氮量计）（Liu等，2008），年降雨量约为1700 mm，其中80%分布在湿季（4─9月）。本研究模拟本地自然氮沉降水平和降水格局，每月初喷施NH4NO31次，每个处理6个重复。

1.2 样品采集

于2013年4和10月进行采样。采样前移除地表凋落物，以幼苗为圆心，在幼苗周围约10 cm半径处用土钻采集0～20 cm土壤样品3个，2个重复处理共6个样品混合为1个待分析样品。采土后迅速挑出细根和碎石，过筛，分成2份，1份自然风干用于理化性质分析，1份用于PLFAs分析，1周内分析完成。

1.3 样品分析与数据统计

（1）土壤微生物量测定

采用修正的Bligh-Dyer方法提取土壤中的磷脂脂肪酸（PLFAs）（Bligh和Dyer，1959），用GC-MS进行定性分析（Sun等，2011），酯化C19∶0为内标定量计算。细菌、真菌和放线菌的分类参照已有文献报道（Sundh等，1997；Hamman等，2007）。真菌与细菌的比值（F/B）作为真菌与细菌多样性变化比值，总磷脂脂肪酸量（TotPLFAs）、细菌PLFAs和真菌 PLFAs分别表示总土壤微生物生物量、细菌生物量和真菌生物量。

（2）土壤理化性质测定

采用常规方法分析（鲍士旦，2010）。

（3）统计分析

数据用SPSS 20.0进行单因素方差分析和多因素方差分析，采用Duncan多重检验法分析不同树种之间土壤微生物量差异，皮尔森相关系数检验土壤微生物生物量与理化因子之间相关性，Canoco 4.5进行PLFAs主成分分析。

2 实验结果

2.1 土壤理化性质

4个树种4月土壤水分含量为11.19%～24.7%，其中马占相思含水量最低（11.19%），荷木最高（24.70%）；10月含水率为16.26%～16.77%。土壤pH值4月4.67～5.00，10月3.91～4.21。不同树种土壤有机质变化不同，除荷木外其余3个树种土壤有机质含量均是10月高于4月，土壤NH4+含量除马尾松外其余树种均是10月高于4月。NO3-含量10月份高于4月，但荷木土壤NO3-含量10月低于4月。土壤全磷、全氮不同树种间变化不大（表1）。

表1 不同树种土壤理化性质Table 1 Soil properties of different tree species

2.2 土壤微生物

PLFAs是土壤微生物细胞膜的重要组成成分，PLFAs含量与微生物生物量呈正相关，因此，PLFAs含量能够对微生物生物量做出准确的衡量（姚槐应和黄昌勇，2006）。

2.2.1 土壤微生物磷脂脂肪酸总量

4个树种TotPLFAs均是10月高于4月，且海南红豆TotPLFAs 10月（92.67 nmol·g-1）显著高于4月（60.22 nmol·g-1）(P<0.01)。4月，土壤TotPLFAs马占相思（76.78 nmol·g-1）>马尾松（63.43 nmol·g-1）>海南红豆（60.22 nmol·g-1）>荷木（57.89 nmol·g-1），马占相思土壤TotPLFAs显著高于荷木和海南红豆（P<0.05）。10月，土壤TotPLFAs为海南红豆（92.67 nmol·g-1）>马占相思（87.85 nmol·g-1）>马尾松（77.66 nmol·g-1）>荷木（71.10 nmol·g-1），荷木土壤TotPLFAs显著低于海南红豆（P<0.05）（图1）。

以树种和采样时间为因子，对土壤微生物群落进行双因素方差分析，结果显示树种（P=0.015）和采样时间（P=0.000）对TotPLFAs有显著影响，但树种与季节的交互作用对其没有显著影响（表2）。

2.2.2 不同类群土壤微生物

各类群生物量占总土壤微生物生物量的比例在不同采样时间和树种之间有差异，其中细菌占优势，为42.6%～50.3%，真菌占6.8%～9.0%，放线菌占 9.6%～11.5%。说明尽管不同树种不同采样时间土壤中各微生物类群的含量不同，但细菌仍占微生物总量的绝对优势（图2）。

图1 不同树种土壤PLFAs总量(n=3)Fig. 1 Total PLFAs of different tree species soil (n=3)

图2 不同类群土壤微生物的PLFAs含量以及真菌/细菌(n=3)Fig. 2 The PLFAs concentration of soil microbial groups and the ratio of fungi to bacteria (n=3)

表2 树种与采样时间对土壤微生物的影响Table 2 Effects of tree species and sampling times on soil microbes

同一树种不同采样时间比较发现，4个树种细菌、真菌（除马尾松外）、放线菌PLFAs 10月均高于 4月，且海南红豆细菌（P<0.01）、真菌（P<0.05），马尾松细菌（P<0.01）、放线菌PLFAs（P<0.01）均为10月显著高于4月（图2A-C）。海南红豆F/B 10月（0.20）高于4月（0.17），其他3个树种均低于4月，且马尾松差异显著（P<0.01）。这是由于马尾松土壤细菌PLFAs在10月显著增加，真菌PLFAs无明显变化引起的。

同一采样时间不同树种比较发现，4月细菌、真菌和放线菌 PLFAs均是马占相思最高（细菌PLFAs 33.94 nmol·g-1、真菌PLFAs 6.91 nmol·g-1、放线菌PLFAs 8.38 nmol·g-1）荷木最低（细菌PLFAs 24.79 nmol·g-1、真菌PLFAs 4.16 nmol·g-1、放线菌PLFAs 5.57 nmol·g-1），且两者差异显著（P<0.05），海南红豆与马尾松差异不显著。细菌PLFAs马占相思（33.94 nmol·g-1）也显著高于马尾松（26.04 nmol·g-1），放线菌PLFAs显著高于其他3个树种（P<0.05）（图2A-C）。F/B的比值马尾松较高（0.21），但树种间无显著差异（图2D）。

10月细菌、真菌和放线菌PLFAs海南红豆（细菌PLFAs 38.85 nmol·g-1、真菌PLFAs 8.09 nmol·g-1、放线菌 PLFAs 9.27 nmol·g-1）和马占相思（细菌PLFAs 38.22 nmol·g-1、真菌PLFAs 7.22 nmol·g-1、放线菌PLFAs 9.42 nmol·g-1）最高，马尾松次之（细菌PLFAs 36.09 nmol·g-1、真菌PLFAs 5.31 nmol·g-1、放线菌PLFAs 8.91 nmol·g-1），荷木最低（细菌PLFAs 30.79 nmol·g-1、真菌PLFAs 4.90 nmol·g-1、放线菌PLFAs 7.04 nmol·g-1）。细菌PLFAs海南红豆显著高于荷木（P<0.05），真菌PLFAs马占相思、海南红豆显著高于荷木和马尾松（P<0.05），放线菌PLFAs表现为海南红豆、马占相思显著高于荷木（P<0.05）（图2A-C）。F/B比值为马占相思>海南红豆>荷木>马尾松，且马尾松显著低于海南红豆和马占相思（P<0.05）（图2D）

多因素方差分析表明，采样时间和树种均对细菌 PLFAs有显著影响（P<0.05），且采样时间对F/B有显著性影响（P=0.040）。采样时间与树种的交互作用对放线菌PLFAs（P=0.011）、F/B（P=0.040）有显著性影响（表2）。

2.2.3 土壤微生物群落主成分分析

为进一步揭示不同树种不同采样时间土壤微生物群落组成差异，以25种PLFAs含量为依据进行主成分分析得到2个主成分，第一主成分可以解释变量的 71.5%，第二主成分可以解释变量的15.8%。不同采样时间土壤微生物群落差异海南红豆在第一主成分上最大，马尾松、荷木在第二主成分上变化较大，马占相思土壤微生物群落变化较小（图3）。

图3 不同树种土壤微生物群落的主成分分析Fig. 3 Principal components analysis (PCA) of soil microbial communities of different tree species

3 分析讨论

3.1 理化性质对土壤微生物的影响

土壤微生物群落与土壤理化性质相关性分析显示，土壤微生物生物量与铵态氮含量呈显著正相关（表 3），Wu等（2011）在桉树种植园也发现NH4+-N与土壤微生物群落显著相关。说明在一定程度上，铵态氮影响微生物的生长繁殖。

表3 不同树种土壤微生物与土壤理化性质的相关性分析Table 3 Correlation analysis of soil microbe and soil property of different tree species

土壤真菌与土壤有机质显著正相关（P<0.05）（表 3）。土壤真菌属于异养型微生物，利用土壤有机质作为碳源。Smolander等（1994）发现，挪威云杉林施氮后，土壤有机质增加，pH值下降，土壤真菌分泌物含量增加，从而引起真菌生物量增加或者群落发生改变，与本研究结果一致。

3.2 采样时间对土壤微生物的影响

采样时间导致土壤微生物生物量差异主要由温度和水分等气候因素以及物候因素引起。广州 4月为旱季末雨季初，土壤温度逐渐升高，降水量逐渐增多，刺激土壤微生物生长，微生物生物量增高。另一方面，降水与温湿度增加，植物生长加快，植物光合产物及根际分泌物增加，凋落物分解速率增加，微生物可利用底物增加，从而导致微生物加速增长（Bottner，1985）。但此时植物生长仍相对较缓慢，微生物可利用底物相对较少，微生物生物量相对较低。经过 7─9月高温高湿环境，植物生长旺盛，大量脱落物和分泌物等富集在土壤中，土壤中微生物可利用底物大量积累，促进微生物大量生长繁殖，导致10月土壤微生物生物量大于4月，尤其是对于固氮树种海南红豆和马占相思。此外，连续施氮后土壤中氮素不断累积，土壤微生物获得丰富营养物质，增殖加快，群落多样性增加。这与Cleveland等（2003）、Devi与Yadava（2006）研究得到的6─10月热带雨林土壤微生物量较大的结果相一致。

本研究不同采样时间土壤细菌（P<0.01）和F/B（P<0.05）差异显著，但真菌无显著变化，对海南红豆和马尾松影响尤为明显（图 2）。说明气候和物候的变化能同时影响海南红豆土壤细菌和真菌，而马尾松土壤细菌比真菌对气候和物候的响应更快（表2）。

3.3 树种对土壤微生物的影响

研究表明，不同植物土壤微生物群落多样性不同，微生物群落组成受植物种类影响（Waid，1999；Grayston和Prescott，2005；张于光等，2005）。张于光等发现土壤固氮微生物群落随植被类型发生变化（张于光等，2005），生态系统较单一时，树种是造成土壤微生物群落差异的重要因素（Grayston和Prescott，2005）。大部分土壤微生物属于异养型微生物，其营养物质及能量来源于植被的凋落物、根系分泌物和脱落物（Waid，1999；Hooper等，2000）。不同的植物凋落物、根系分泌物和脱落物的物理化学性质不一样，对土壤微生物具有选择性刺激作用，影响微生物群落结构和功能。同时释放的根系分泌物能够改变根系环境，影响土壤微生物多样性。此外，本研究模拟氮沉降，不同树种对于氮增加的响应不同，从而引起植物根系生理生化反应不同，植物和微生物之间的协同作用（Hansen，1999）和正负反馈效应（Wardle等，2004）使有利于自身生长的微生物具有一定优势。研究表明豆科植物可显著增加可培养微生物数量、微生物生物量和群落代谢多样性（Han等，2007），这可在一定程度上解释海南红豆和马占相思土壤微生物生物量高于其他树种，尤其是在生长较为旺盛的季节。本研究采用室内盆栽，凋落物较少，因此树种间土壤微生物差异可能主要是氮沉降下不同树种产生的根系分泌物和脱落物不同引起的。

树种与采样时间的交互作用对放线菌生物量有显著影响，可能是由于不同树种在不同时间释放的根系分泌物种类和数量差别较大，而放线菌能够利用土壤中的无机氮、碳水化合物以及脂类、单宁等难分解物质，其生长繁殖与土壤腐殖质的含量密切相关（冯健和张健，2005）。

4 结论

模拟自然氮沉降下，土壤细菌是土壤微生物的优势类群，土壤NH4+对土壤微生物生物量有显著影响，真菌生物量主要受土壤有机质影响。采样时间和树种对土壤微生物有一定的影响，植物生长旺盛、温湿度较高的季节土壤微生物生长繁殖较快，可能主要是由于受根际分泌物和脱落物的影响；固氮的豆科树种（海南红豆和马占相思）土壤微生物生物量高于其他树种，而马尾松主要是通过土壤细菌的变化而改变土壤微生物多样性。不同树种间土壤微生物的差异可能是由于根际分泌物的差异而产生的，这可为森林培育选种提供实际参考，也为野外开展不同类型森林生态系统物质循环及其他土壤生态过程研究提供理论依据。

致谢：本研究得到了华南植物所刘菊秀研究员实验数据共享，以及周丽霞副研究员在PLFAs测定方面的悉心指导，特此致谢！

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Effects of Simulated Atmospheric Nitrogen Deposition on Soil Microbial Biomass of Different Tree Species

GUO Pingping, ZHENG Lili, HUANG Xingran, WU Wangwang, ZHUO Zhenhua, YI Zhigang*
College of Resources and Environment, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, China

Soil microbes are important components of soil ecosystem, and they are also one important index for soil fertility, and they can play great roles in material circulation and energy flow in ecosystem. Nitrogen deposition can influence the growth and proliferation of microorganisms, which can change the community structure and function, and then affect the material circulation and energy flow of soil ecosystem. Nitrogen deposition was simulated in laboratory, and the effects of nitrogen deposition on the soil microbes were examined with phospholipid fatty acids technique with different tree species, namely Schima superba, Ormosia pinnata, Pinus massoniana and Acacia mangium. The results showed that bacteria, over 40% of soil microbial biomass, was the main component of soil microbial biomass at current nitrogen deposition. Both sampling times (P<0.01) and tree species (P<0.05) had significant effects on the total soil microbial biomass and bacteria biomass. Soil microbial biomass (the total soil microorganisms, bacteria, fungi and actinomycetes) in October were higher than those in April for the same tree species, with the highest for Acacia mangium (total soil microbial biomass was 76.78 nmol·g-1, bacteria biomass was 33.94 nmol·g-1, fungi biomass was 6.91 nmol·g-1, actinomycetes biomass was 8.38 nmol·g-1) and the lowest for Schima superba (total soil microbial biomass was 57.89 nmol·g-1, bacteria biomass was 24.79 nmol·g-1, fungi biomass was 4.16 nmol·g-1, actinomycetes biomass was 5.57 nmol·g-1) in April, and the highest for Ormosia pinnata (total soil microbial biomass was 92.67 nmol·g-1, bacteria biomass was 38.85 nmol·g-1, fungi biomass was 8.09 nmol·g-1, actinomycetes biomass was 9.27 nmol·g-1) and the lowest for Schima superba (total soil microbial biomass was 71.10 nmol·g-1, bacteria biomass was 30.79 nmol·g-1, fungi biomass was 4.90 nmol·g-1, actinomycetes biomass was 7.04 nmol·g-1) in October. Actinomycete was effected significantly by the interaction of tree species and sampling times (P<0.05). The result also indicated that the total microbial biomass had significantly positive correlation with ammonium nitrogen (P<0.05), however, fungi biomass showed significantly positive correlation with soil organic matter (P<0.01). The results have significant roles on management on the health of ecosystem under global change.

nitrogen deposition; soil microbial biomass; phospholipid fatty acids (PLFAs); tree species

10.16258/j.cnki.1674-5906.2015.05.008

X171.5

A

1674-5906（2015）05-0772-06

郭萍萍，郑丽丽，黄幸然，吴旺旺，卓振华，易志刚. 模拟大气氮沉降对不同树种土壤微生物生物量的影响[J]. 生态环境学报, 2015, 24(5): 772-777.

GUO Pingping, ZHENG Lili, HUANG Xingran, WU Wangwang, ZHUO Zhenhua, YI Zhigang. Effects of Simulated Atmospheric Nitrogen Deposition on Soil Microbial Biomass of Different Tree Species [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2015, 24(5): 772-777.

国家自然科学基金项目（41473083；41173090）

郭萍萍（1989年生），女，硕士研究生，研究方向为环境生态学。E-mail: pp_guo0719@163.com *通信作者：易志刚（1973年生），男，副教授，博士。E-mail: zgyi@fafu.edu.cn

2015-02-26