食用菌与人类健康(一)*
Mary Jo Feeney1, Johanna Dwyer2, Clare M. Hasler-Lewis3, John A. Milner4, Manny Noakes5, Sylvia Rowe6, Mark Wach7, Robert B. Beelman8, Joe Caldwell9, Margherita T. Cantorna10, Lisa A. Castlebury11, Shu-Ting Chang12, Lawrence J. Cheskin13, Roger Clemens14, Greg Drescher15, Victor L. Fulgoni III16, David B. Haytowitz17, Van S. Hubbard18, David Law19, Amy Myrdal Miller20, Bart Minor21, Susan S. Percival22, Gabriela Riscuta23, Barbara Schneeman24, Suzanne Thornsbury25, Cheryl D. Toner26, Catherine E. Woteki27, Dayong Wu28
(1.粮食和农业行业顾问,洛斯拉图斯,加利福尼亚州;2.塔夫茨大学医学院和美国农业部人类老龄化营养研究中心,波士顿,马萨诸塞州;3.罗伯特•蒙达维酒庄葡萄酒和食品科学研究所,加州大学,加利福尼亚州;4.贝茨维尔人类营养研究中心,美国农业部农业研究服务机构,马里兰州;5.澳大利亚联邦科学与工业研究组织,阿德莱德,澳大利亚;6.SR Strategy有限责任公司,华盛顿特区;7.Sylvan股份有限公司,基坦宁,宾夕法尼亚州;8.宾夕法尼亚州立大学食品科学系植物与食用菌产品健康中心,宾夕法尼亚州;9.蒙特利食用菌股份有限公司,沃森维尔,加利福尼亚州;10.宾夕法尼亚州立大学兽医和生物医学科学系,宾夕法尼亚州;11.美国农业部农业研究服务机构系统真菌学和微生物实验室,贝兹维尔,马里兰州;12.香港中文大学,麦凯勒,澳大利亚国会选区;13.约翰霍普金斯大学彭博公共卫生学院约翰霍普金斯体重管理中心,巴尔的摩,马里兰州;14.南加州大学药学院管理科学国际中心,洛杉矶,加利福尼亚州;15.美国烹饪学院,海德帕克,纽约;16.Nutrition Impact有限责任公司,巴特克里,密歇根州;17.美国农业部农业研究服务机构贝茨维尔人类营养研究中心营养数据实验室,贝兹维尔,马里兰州;18.美国国立卫生研究院营养研究分院和国家糖尿病、消化和肾脏疾病研究所,美国健康与人类服务部,贝塞斯达,马里兰州;19.美味蘑菇股份有限公司,塞瓦斯托波,加利福尼亚州;20.美国烹饪学院,圣赫勒拿,加利福尼亚州;21.圣何塞蘑菇理事会,加利福尼亚州;22.佛罗里达大学食品科学与人类营养系,盖恩斯维尔,佛罗里达州;23.美国国家癌症研究所癌症预防部营养科学研究小组,美国国立卫生研究院,罗克维尔,马里兰州;24.加州大学戴维斯分校营养系,戴维斯,加利福尼亚州;25.美国农业部经济研究服务机构市场经济和贸易部,华盛顿特区;26.CDT咨询有限责任公司,赫恩登,弗吉尼亚州;27.美国农业部研究、教育和经济机构,华盛顿特区;28.美国农业部让梅耶人类老龄化营养研究中心营养免疫学实验室和塔夫茨大学弗里德曼营养科学与政策学院,波士顿,马萨诸塞州)
2013年9月9~10日,美国蘑菇理事会在华盛顿召开食用菌与健康峰会。会议指出,将食用菌定位为健康食品和养生保健品的研究主要集中于最近的几十年。中国是最早栽培食用菌的国家,目前仍然和美国、意大利、荷兰、波兰一样,是全球食用菌生产大国之一。虽然在饮食上,食用菌被认为是一种蔬菜,但它是一种真菌,区别在于食用菌中含量极低的维生素B12的存在形式与肉类的相同,麦角固醇能通过紫外光照转换为维生素D2和共轭亚油酸。食用菌是麦角硫因(存在于自然界的一种稀有氨基酸,在机体内具有重要的生理活性)的罕见来源,同时含有硒、纤维素及其他维生素和矿物质。一些临床前和临床试验,研究了食用菌对认知能力、体重管理、口腔健康和患癌几率的影响。初步证据表明,食用菌可能通过与肠道菌群的互动,提供良好的免疫和炎症反应,增强适应性免疫的发展和改进免疫细胞功能。除了直接提供营养和健康福祉之外,美国食物摄入量调查数据的分析表明,食用菌还与更高的膳食质量有关。早期的感官研究表明,食用菌与肉类和低钠菜肴混合很受欢迎,在不影响口味的情况下可能有助于减少红色肉类(牛、羊肉等)和盐的摄入。食用菌特定的健康效应研究进展表明,需要通过有效的沟通交流,实现利用食用菌来提高整体饮食质量的目标。
食用菌;人类健康;峰会;美国蘑菇理事会;饮食质量
人类的健康问题,如癌症、糖尿病、心血管疾病等,显然受到饮食摄入量和其他生活方式的影响。科学合理促进饮食结构变化是实施养生保健和降低疾病风险的全球性战略的必要条件。食用菌虽然一直被认为是促进健康的食品,但将其定位为健康食品和养生保健品的研究主要集中于最近的几十年。
因此,蘑菇理事会在华盛顿召开的食用菌与健康峰会的主要内容,是探讨相关科技的发展。本文是根据此次专家团队在峰会上的发言整理而成的(演讲文稿已发表在蘑菇理事会网站上[1])。探讨的内容主要集中于栽培食用菌作为人类食物的消费方面,具体有:(1)历史和生物学背景;(2)市场动态;(3)独特的营养和生物活性成分;(4)食用菌对人体健康的影响的证据及相关的生物标记;(5)潜在的药用机理;(6)消费者的消费趋势;(7)切实转化为对人体有益的营养成分、健康因子和感官体验的方法。
食用菌在饮食和健康方面的作用在人类历史上早有记录。古希腊、埃及、罗马、中国和墨西哥文明将食用菌作为一种珍贵的美味佳肴和药物。在饮食上,食用菌虽然被认为是一种蔬菜,但实际上它是一种真菌。在过去真菌虽被当成是植物,但与植物的区别在于它们的细胞壁含有的是几丁质而非纤维素,且没有叶绿体[2,3]。
真菌是真核生物的一个庞大而多样化的群体,包括酵母、霉菌和食用菌。其大多数始于微观状态的细丝,这种可丝状延伸的结构称为菌丝。真菌生活在土壤中的无机物或死亡的动、植物或其他真菌上,也可生长于空气或水中。其中有一些很微小的,但也有许多生长为大型的子实体[4]。
食用菌包括常见的各种菇类,以及马勃、玉米黑粉病菌、胶状真菌和盘菌等。其中,由人工栽培的食用菌类有20~30种,用于商业化交易的野生菌类约15种,更多的是非商业性的野生菌类[5~7]。双孢蘑菇(),包括白色蘑菇、克里米尼蘑菇和褐色蘑菇是最常见的菌类烹饪食材,其次为商业栽培的香菇(),草菇(),平菇()和金针菇()[8]。
在人类文化中,采摘蘑菇是一项重要的传统活动,也是一个可观的收入来源。据估计,美国在太平洋西北部,从森林中收获野生菌的年产值有时候相当于这片森林的木材的产值[9]。然而,在美国大多数可食的食用菌是人工栽培并在商店销售的双孢蘑菇。美国农业部(USDA)推广服务机构试图与小农户们共同努力,在北卡罗来纳州[10,11]和纽约[12]建立新的蘑菇产业。森林农业耕作方式可能有助于分散经营,以促进蘑菇农场的健康发展和福祉,并有助于维护环境卫生[11,12]。
全球食用菌的产量从1970年的不到100万吨发展到2011年的770万吨,1980—2011年间的增长率在500%以上[13](图1)。年增长率也在不断提高,从1980—1995年间的年平均增长率的5%上升到1996年之后的近7%。2011年,中国、意大利、美国、荷兰、波兰被列为世界五大食用菌生产国。自2009年以来,各国的食用菌产量占世界总产量的比例,中国为65%,欧盟为24%,美国为5%,日本、印度尼西亚、加拿大各占1%。
美国蘑菇农场的面积虽小,但却是世界农业经济的一个重要组成部分。宾西法尼亚州是美国历史上最大的蘑菇生产地。种植者和宾夕法尼亚州立大学的研究人员之间的合作,促进了当地蘑菇生产和加工企业的发展[14]。值得一提的是,在美国农业部国家粮食和农业研究所的支助下,北卡罗莱纳农工州立大学开展了香菇的室内育种和种质筛选研究[10]。
图1 1980—2011年间世界食用菌产量增长情况
(数据来源参考文献[19])
在2012—2013年的生长季节,美国蘑菇销售额达到11亿美元,相对加工产品而言,新鲜蘑菇增加较多[14]。2011年,蘑菇的现金收入在蔬菜中排名第五[15]。出口在美国蘑菇市场的占比一直较小,新鲜和加工的蘑菇产品每年用于出口的比率不到5%。
种植食用菌除了可获得经济价值之外,还具有生态价值。食用菌种植可利用农业和森林废弃物,且对水和土地的需求量相对较小。2011年的世界数据表明,每公顷耕地的食用菌产量可达370吨,水稻产量为44吨,芦笋为56吨[13]。此外,菌渣(即堆肥)可以作为土壤改良剂(用于作物生产),或进一步处理后用作生物燃料。
我们需要获取更多关于食用菌的市场信息,如鲜菇市场、加工品市场,以及具有增长潜力的特色菌类市场。可以通过对消费需求模式复杂性,包括人口特性的变化、健康饮食的变化,以及价格波动和采购模式之间的关系等方面的研究分析,测知能否满足当前和未来的消费需求。
美国农业部发布的国家营养标准参考数据库中有22个食用菌记录,包括白色双孢蘑菇、克里米尼蘑菇、香菇、金针菇、灰树花、平菇、褐色双孢蘑菇、羊肚菌和鸡油菌的鲜品和加工产品,以及褐色双孢蘑菇经紫外线处理提高了钙化醇(维生素D2)的内容[16,17]。白色双孢蘑菇、金针菇、灰树花和平菇的平均营养价值列于表1,并采用方差分析法分析了各平均营养价值之间的差异(表1)。
表1 每100克新鲜蘑菇食用部分的平均养分含量① 营养白色双孢蘑菇②金针菇③灰树花④平菇⑤ 水分/g92.2±0.5a87.8±0.5b90.5a90.2±0.5a 能量/kcal24292931 蛋白质/g3.00±0.222.66±0.251.942.75±0.24 脂肪/g0.34±0.060.28±0.080.200.33±0.04 灰分/g0.79a0.91±0.08b0.52a0.77±0.02a 碳水化合物(差异)/g3.698.426.815.95 膳食纤维/g1.45±0.462.80±0.212.702.10 麦角固醇/mg59±437±95969 β-葡聚糖/g0.21±0.04a0.62b0.29a0.79±0.06b 钙/mg4±1a0a1b1b 铜/mg0.30±0.01a0.11±0.02a0.25b0.12a 铁/mg0.22±0.05a1.15±0.09b0.30a0.91b 镁/mg10±0a16b10a15b 锰/mg0.05±0.01a0.08b0.06b0.01c 磷/mg94±81057498b 钾/mg358±16a359±20a204b324a 钠/mg15±43±016 核黄素/mg0.220.20±0.020.240.33 烟酸/mg2.80±0.94a7.03±0.86b6.58b5.87±0.97 泛酸/mg1.361.350.271.30 维生素B6/mg0.05±0.010.10±0.020.050.10 叶酸/μg19a52±2b29a6c
注:①除非另有说明,数值以平均值±标准误表示。当n<3时无差异。数据来源参考文献[6],但β-葡聚糖数据除外(该数据未发表,由美国农业部农业研究服务机构的贝茨维尔人类营养研究中心营养数据实验室的D.B. Haytowitz在2013年9月9日食用菌与健康峰会上提供)。相同字母表示差异性不显著(P≥0.05)。利用方差分析将没有标准误(n<3)的数值与其他数值进行分类。②除烟酸n=4,叶酸n=2,核黄素和泛酸n=1外,其他n=3。③除烟酸和维生素B6n=4,镁和磷n=2,泛酸n=1外,其他n=3。④除泛酸n=1外,其他n=2。⑤除维生素B6和叶酸n=2,核黄素和泛酸n=1外,其他n=3。
在美国消费最多的菌类为白色双孢蘑菇,其含水量为92%[16]。每100克鲜菇中含有3.0±0.22克蛋白质(表1)。有关食用菌蛋白质消化率校正氨基酸记分(PDCAAS)的数据十分有限,PDCAAS是一种基于人类的氨基酸需求和消化率校正的评估蛋白质质量的方法。一项研究发现,食用菌蛋白质的PDCAAS为0.66,假设消化率为70%[18],那么该数据表明,这是一个中等品质的蛋白质。进一步研究食用菌蛋白质的质量是十分必要的。
白色双孢蘑菇碳水化合物中含有1.5克甘露醇[19],1.45±0.46克膳食纤维[16](表1),以及0.21±0.04克β-葡聚糖(该数据由美国农业部农业研究服务机构的贝茨维尔人类营养研究中心营养数据实验室的D.B. Haytowitz在2013年9月9日食用菌与健康峰会上提供,尚未正式发表)。β-葡聚糖是食用菌中重要的生物活性化合物[20],其在平菇和金针菇中的含量远远高于白色双孢蘑菇和灰树花。食用菌中含有少量的脂肪,以亚油酸为主,包括共轭亚油酸,其通常存在于动物性食品中[21]。白色双孢蘑菇中还含有几种微量元素,如核黄素、烟酸、泛酸、铜、磷、硒等[16]。
我们发现,食用菌中的维生素B12,其存在的形式与牛肉、动物肝脏及鱼类是一样的,具有很高的生物利用度[22]。新鲜的白色双孢蘑菇中所含的这种营养素的量低于其每日推荐摄入量(2.4毫克/天)的2%。但是,如此低含量的高度可利用形式的维生素B12对于素食主义者来说可能是非常重要的。
食用菌是麦角固醇的自然来源,麦角固醇经过紫外光的照射可转化为钙化醇(维生素D2)。在大鼠中添加富钙化醇的蘑菇粉,可有效增加体内25-羟基维生素D(25(OH)D)的浓度和提高骨骼矿物化,从而证明了其高度的生物有效性[23]。虽然简单的阳光照射可以增加蘑菇切片中的维生素D2含量,但是照射时间的长短、位置和其他因素等都会影响其积累的速度。因此,更多的控制方法用于商业化蘑菇生产,以使3盎司(85克)新鲜蘑菇中的维生素D含量能百分之百满足人体每日所需摄入量(400国际单位)。41%~78%的美国人达不到足够的摄入量[24],富钙化醇蘑菇有望提供一种安全有效的方式来增加25(OH)D的浓度。需要更多的研究来确定它是对充满朝气的年轻人群更有效还是对体质欠佳的老年人群更为有效,进而有效评估其对健康的影响程度。
食用菌中的含硒量因不同类型和地域的土壤硒含量不同而有差异[25]。可以通过调控食用菌的栽培基质来提高硒含量[26]。硒是谷胱甘肽过氧化物酶的辅助因子,是一种破坏脂氢过氧化物和内源性过氧化氢所必需的酶。它有助于预防氧自由基诱导的脂质过氧化,对维持精子活力必不可少。边际性硒缺乏症(世界各地均有发生但很少见于美国)可能导致免疫功能低下,某些癌症和病毒性疾病发生,生育能力下降[27,28]。
麦角硫因(L–Ergothioneine)是一种独特的人体自身无法合成的含硫氨基酸。它只能从某些食物中获得,特别是真菌、动物的肾脏和肝脏、黑色和红色的豆类、麦麸和一些细菌。食用菌是麦角硫因的主要来源,每克干重含量从0.4到2.0毫克不等[29]。杏鲍菇、灰树花、平菇和香菇中的麦角硫因含量较高[30]。
一项随机对照试验[31]显示出麦角硫因的生物利用度,相对于对照处理,2小时后16克蘑菇粉(相当于2人份新鲜蘑菇)处理组的红细胞麦角硫因含量有显著增加,但1小时,4小时和6小时后的增加不显著。虽然相较于对照,8克和16克蘑菇粉剂量处理组的餐后血脂反应都有钝化,但对一些脂类、血糖和炎症反应生物标记没有影响。由于麦角硫因主要存在于人体的红细胞中[31],麦角硫因输送物在动物体内可见于胎肝、骨髓、肾、小肠、小脑和肺部,在这些部位可储存30天[32,33]。因此它可能被证明是研究蘑菇摄入依从性的一个有用的生物标志物。
然而,麦角硫因不仅是一个依从性标记物,而且是一种稳定的抗氧化剂,在生理酸碱度下它不会自氧化,不会促进过氧化氢和Fe2+离子结合生成羟基自由基[34],并可能随着谷胱甘肽的耗尽而成为细胞中最后一个抗氧化因子[35]。它在哺乳动物中有自己独特的运输系统[36],这对保持长期的人体健康十分有利[34]。有人建议,应该将麦角硫因作为一类维生素,因其具有保护线粒体免受氧化的独特作用[35]。此外,在分类理论中,麦角硫因可作为一种长寿维生素[37],该理论认为,若体内的营养物质供应不足,则营养物质会全部消耗用于短期生存,从而增加了对长期疾病的易感性[38]。(待续)
Mushroom and human health(1)
The Mushroom Council convened the Mushrooms and Health Summit in Washington, DC, on 9-10 September 2013. The proceedings are synthesized in this article. Although mushrooms have long been regarded as health-promoting foods, research specific to their role in a healthful diet and in health promotion has advanced in the past decade. The earliest mushroom cultivation was documented in China, which remains among the top global mushroom producers, along with the United States, Italy, The Netherlands, and Poland. Although considered a vegetable in dietary advice, mushrooms are fungi, set apart by vitamin B-12 in very low quantity but in the same form found in meat, ergosterol converted with UV light to vitamin D2, and conjugated linoleic acid. Mushrooms are a rare source of ergothioneine as well asselenium, fiber, and several other vitamins and minerals. Some preclinical and clinical studies suggest impacts of mushrooms on cognition, weight management, oral health, and cancer risk. Preliminary evidence suggests that mushrooms may support healthy immune and inflammatory responses through interaction with the gut microbiota, enhancing development of adaptive immunity, and improved immune cell functionality. In addition to imparting direct nutritional and health benefits, analysis of U.S. food intake survey data reveals that mushrooms are associated with higher dietary quality. Also, early sensory research suggests that mushrooms blended with meats and lower sodium dishes are well liked and may help to reduce intakes of red meat and salt without compromising taste. As research progresses on the specific health effects of mushrooms, there is a need for effective communication efforts to leverage mushrooms to improve overall dietary quality.
mushrooms; Mushrooms and Health Summit; U.S. Mushroom Council; dietary quality
S646
A
2095-0934(2015)02-82-05
*本文原文为英文,原标题为“Mushroom and health summit proceedings”,由2013年9月9~10日蘑菇理事会在华盛顿召开的食用菌与健康峰会供稿,2014年5月发表在美国《营养》杂志增刊上。本文所述观点系作者持有,不一定代表美国政府、美国农业部农业研究服务、经济研究服务或卫生和人类服务部门。本文稿系张树庭教授推荐,中文由本刊编辑部编辑郑玲翻译。