MACC1、c-Met在子宫内膜癌的表达和分析

黄小兰，　林　元，　罗湘闽，　李荆霞（.福建医科大学附属第二医院　妇产科，福建　泉州　36000；.福建省妇幼保健院　妇产科，福建　福州　350000）

MACC1、c-Met在子宫内膜癌的表达和分析

黄小兰1，林元2，罗湘闽1，李荆霞1
（1.福建医科大学附属第二医院妇产科，福建泉州362000；2.福建省妇幼保健院妇产科，福建福州350000）

目的：分析MACC1蛋白、c-Met蛋白与子宫内膜癌的关系；联合CA125分析3个因子对子宫内膜癌预后的影响.方法：采用蛋白免疫印迹方法检测MACC1、c-Met在子宫内膜癌组、子宫内膜不典型增生组、正常子宫内膜组组织中的表达变化.结果：ACC1、c-Met在子宫内膜癌组的表达均显著高于其他两组，且两者的蛋白相对表达水平与子宫内膜癌的临床分期、肌层浸润深度和淋巴结转移有关（P均＜0.05）；MACC1蛋白是子宫内膜癌淋巴结转移的危险因素（P＜0.05），CA125是子宫内膜癌分期的危险因子（P＜0.05）.结论：MACC1蛋白、c-Met可能参与了子宫内膜癌的发生和侵袭、转移；MACC1联合CA125对于评估子宫内膜癌的预后更可靠.

子宫内膜癌；结肠癌转移相关基因-1；肝细胞生长因子受体；血清癌抗原125

子宫内膜癌（endometrial carcinoma，EC）是女性生殖系统三大恶性肿瘤之一，近年来发现，其发病率有上升趋势，全世界每年有接近25万的新发病例［1］，在我国，其发病仅次于宫颈癌，居女性生殖系统恶性肿瘤的第二位［2］.手术是治疗子宫内膜癌的最主要手段，但仍有15%～20%的患者在手术治疗后复发，一旦复发，患者的平均生存期仅为半年到一年［3］.结肠癌转移相关因子1是新发现的一个新基因，研究发现其与肝细胞生长因子受体（c-Metpro-toncogene，c-Met）、肝细胞生长因子（hepatocyte growth factor，HGF）的信号转导通路，促进肿瘤细胞的发生、发展和远处转移.癌胚抗原125（cancer anti-gen125，CA125）是目前国内外研究比较成熟的一种肿瘤标志物，广泛应用于妇科、消化系统等肿瘤的检测.

1　资料与方法

1.1资料

（1）研究对象收集2010年1月至2012年12月期间在福建医科大学附属第二医院妇科住院符合纳入标准的患者作为研究对象.子宫内膜癌病例60例、子宫内膜不典型增生病例25例、子宫内膜正常病例25例，所有病例的资料完整，术前均为首发病例、未服用过激素类药物、未经过放射或化学治疗.子宫内膜癌组中患者的年龄为38～70岁，平均年龄（56.16±10.43）岁，子宫内膜癌的病理类型均为内膜样腺癌.

根据（FIGO）2009年的新标准：Ⅰ期32例，Ⅱ期15例，Ⅲ～Ⅳ期子宫内膜癌13例，其中Ⅳ期1例.60例子宫内膜癌患者术后进行严密随访调查，至2014年12月截止，复发10例，其中Ⅰ期1例，Ⅱ期3例，Ⅲ期5例，Ⅳ期1例，未复发病例50例.子宫内膜不典型增生组中患者年龄34～55岁，平均年龄为（45.78±6.42）岁，所有病例排除同时患有良恶性肿瘤.

正常子宫内膜组患者的年龄为38～51岁，平均年龄为（44.67±4.61）岁，其中分泌期12例，增生期13例，且所有病例均排除同时患有妇科良性肿瘤、盆腔炎症、子宫肌腺症.

所有患者均于术前空腹抽取血液，采用化学发光微粒子免疫分析仪测定CA125的水平，以血清CA125＞35 U/mL为阳性值.

（2）主要试剂结肠癌转移相关因子1（metas-tasis-associated in colon cancer 1，MACC1）兔单克隆抗体免疫试剂盒，c-Met兔单克隆抗体免疫试剂盒，均购于福州迈新生物技术有限公司；RIPA裂解液，BCA法蛋白定量试剂盒，均购于北京百泰克生物技术有限公司；辣根过氧化物酶HRP标记羊抗鼠多克隆抗体，辣根过氧化物酶HRP标记羊抗兔多克隆抗体，均购于北京中杉金桥公司；山羊抗兔β-actin单克隆抗体，购于美国Santa公司.

1.2方法

（1）实验步骤及判断标准3组均取蜡块组织约1/3，先进行脱蜡处理，以β-actin为内参.将组织剪碎，按照每20 mg组织加入150 μL裂解液的比例加入裂解液，玻璃匀浆器匀浆，制备蛋白样本.使用25 μL BSA标准溶液，再加入200 μL WR，震荡，盖好后37℃培养箱孵育30 min，冷却至室温后，以空白调零，用570 nm酶标仪读数，以BSA标准液各浓度OA均值绘制标准曲线.加入25 μL样品液，同上方法制备，根据标准曲线拟合方程，计算出待测样品的蛋白含量.蛋白定量后，PBS将各组蛋白样品配成等浓度，处理后分装后保存到－80℃冰箱.

根据SDS-PAGE凝胶配方配制质量分数为12.5%的SDS-PAGE分离胶，待分离胶凝固，配制浓缩胶，待其凝固后，加入样本，进行蛋白质凝胶电泳，电泳条件为恒压120 V，电泳时间1.5～2 h.电泳后，将胶卸下，切除小块左上角做记号，和提前剪好并做好记号的滤纸、PVDF膜放入装有电转液的器皿中，浸泡15 min.

从负极到正极，按“纤维垫－滤纸－凝胶－PVDF膜－滤纸－纤维垫”的顺序把三明治模块装好放入电转槽中.将处理后的冻存的蛋白样品注入转印槽过夜电转，取出PVDF膜，漂洗后，在含体积分数为3%BSA的TTBS封闭液中封闭，弃尽培养皿内的TTBS缓冲液，分别将用TTBS按1∶400稀释的一抗（caspase-3）、按1∶300稀释的一抗（PARP）10 mL加入培养皿中孵育2 h.用TTBS按1∶10 000稀释的二抗10 mL加入培养皿中孵育1 h后摇洗，用镊子夹住PVDF膜一角提起，直至无TTBS液体滴落.取ECL试剂盒的A、B液各1 mL，充分混匀，逐滴滴到PVDF膜的蛋白面，室温孵育1 min，将PVDF膜用保鲜膜包好，放到暗盒中，迅速拿到洗片室处理，关闭暗盒，曝光30 s，取出胶片，放入洗片机曝光1～2张胶片.

（2）定量分析胶片放到透射白光下进行扫描，转换为电脑图像分析.底片通过凝胶灰度分析软件Quantity One 4.6.2进行灰度值定量.

1.3统计分析

统计学分析采用SPSS 17.0软件进行，结果以（平均值±标准差）（Mean±SD）表示，统计方法采用2检验、单因素方差分析（One-Way ANOVA）、Pearson分析、Fisher精确检验、二元logistic回归.

2　结果

2.1不同子宫内膜癌中MACC1、c-Met蛋白相对表达

在子宫内膜癌组中的MACC1、c-Met蛋白相对表达水平显著高于子宫不典型增生组和正常子宫内膜组，差异均有统计学意义（P＜0.05），两两差异均有统计学意义（P＜0.05，表1，图1，图2）.

表1　不同子宫内膜组织中MACC1、c-Met蛋白相对表达水平的比较Table 1　Comparison of expression of MACC1 protein and c-Met protein in different types of endometrial tis-sues

图1　不同组织中　MACC1蛋白表达图Fig.1　The expression of MACC1 protein in different types of endometrial tissues

图2　不同组织中　c-Met蛋白表达图Fig.2　The expression of c-Met protein in different types of en-dometrial tissues

2.2各期子宫内膜癌中MACC1、c-Met蛋白相对表达

子宫内膜癌Ⅲ/Ⅳ期组织中的MACC1、c-Met蛋白相对表达水平显著高于Ⅰ期、Ⅱ期组织，差异有统计学意义（P＜0.05），Ⅰ期、Ⅱ期组织中的 MACC1、 c-Met蛋白相对表达水平差异也有统计学意义（P＜0.05，表2，图3，图4）.

表2　子宫内膜癌不同临床分期组织中　MACC1蛋白相对表达水平的比较Table 2　Comparison of expression of MACC1 protein inendometrial carcinoma with clinical stage

图3　MACC1蛋白在子宫内膜癌不同临床分期组织中的表达图Fig.3　The expression of MACC1 protein in endometrial carci-noma with clinical stage

图4　c-Met蛋白在子宫内膜癌不同分期间的表达图Fig.4　The expression of c-Met protein in endometrial carcino-ma with clinical stage

2.3Pearson法检测结果

Pearson法检验子宫内膜癌组织中的MACC1蛋白与c-Met蛋白相对表达水平的相关性，结果显示：r＝0.89，P＜0.001，MACC1蛋白与c-Met蛋白在子宫内膜癌组织中的相关性呈正相关.

2.4MACC1蛋白、c-Met蛋白相对表达水平与子宫内膜癌临床各项参数间的关系

晚期子宫内膜癌（Ⅲ、Ⅳ期）组织中的MACC1蛋白、c-Met蛋白相对表达水平显著高于早期子宫内膜癌（Ⅰ、Ⅱ期）组织中的蛋白相对表达水平（P＝0.00＜0.05）.在子宫肌层浸润≥1/2的子宫内膜癌组织中 MACC1蛋白、c-Met蛋白相对表达水平明显高于在子宫肌层浸润＜1/2子宫内膜癌组中的水平（P＝0.04＜0.05）.伴有淋巴结转移的子宫内膜癌组织中MACC1蛋白、c-Met蛋白相对表达水平高于无淋巴结转移组（P＜0.05，表3）.

2.5CA125在不同子宫内膜组中表达情况

CA125在子宫内膜癌组、子宫内膜不典型增生、正常子宫内膜组中阳性表达率存在差异（2＝14.245，P＜0.05）.子宫内膜癌组与正常内膜组和不典型增生组差异均有统计学意义（P＜0.01、P＝0.02＜0.05）.子宫内膜不典型增生组与正常内膜组之间，差异无统计学意义（P＝0.22＞0.05，表4）

2.6logistic回归分析结果

对MACC1、c-Met蛋白表达、术前血清CA125水平与子宫内膜癌复发、淋巴结转移、临床分期和组织学分级进行二元logistic回归分析，结果表明MACC1蛋白是子宫内膜癌发生淋巴结转移的危险因素（P＝0.02＜0.05，OR＝12.42），传统临床指标CA125是子宫内膜癌临床分期的危险因素（P＝0.049＜0.05，OR＝4.13）.

表3　MACC1蛋白、c-Met蛋白表达相对水平与子宫内膜癌临床各项参数之间的关系Table 3　the relationship between expression of MACC1 protein，c-Met protein and endometrial carcinoma with clinical pa-rameters　±s）

表3　MACC1蛋白、c-Met蛋白表达相对水平与子宫内膜癌临床各项参数之间的关系Table 3　the relationship between expression of MACC1 protein，c-Met protein and endometrial carcinoma with clinical pa-rameters　±s）

病理参数　n/例　MACC1 珋x±SD　P　c-Met 珋x±SD P年龄/岁　≤50　12　0.43±0.12　0.77　0.43±0.11　0.71 ＞50　48　0.44±0.14　0.45±0.13分期　Ⅰ、Ⅱ　47　0.38±0.07　0　0.39±0.06　0Ⅲ、Ⅳ　13　0.66±0.05　0.65±0.06分级　G1　42　0.46±0.13　0.22　0.45±0.12　0.72 G2－G3　18　0.41±0.15　0.44±0.13肌层＜1/2　10　0.36±0.08　0.04　0.37±0.08　0.03浸润　≥1/2　50　0.46±0.14　0.46±0.13淋巴结转移　有　8　0.54±0.16　0.03　0.56±0.16　0 无52　0.43±0.13　0.43±0.11复发　有　10　0.50±0.15　0.11　0.47±0.16　0.52 无50　0.43±0.13　0.44±0.12

表4　不同子宫内膜组患者血清　CA125水平的比较Table 4　Comparison of expression of serum CA125 were detected in different types of endometrial lesions groups

表5　MACC1蛋白与CA125对预后指标的比较Table 5　five Comparison of MACC1 protein and s erum CA125 evaluated the prognosis of EC

3　讨论

结肠癌转移相关因子1（MACC1）是Stein等［4］于2009年采用全基因组分析正常结肠组织、结肠癌原发灶、转移灶中发现并命名的一个新基因，该基因位于人类7号染色体短臂的21区1带，约76 762 bp.MACC1基因主要由ZU5结构域、SH3结构域、脯氨酸富含模体、DD1区和 DD2区结构片段组成.SH3结构域介导蛋白质之间酪氨酸信号的转导，若富含脯氨酸富含模体的序列或SH3结构域缺失，MACC1从细胞质转移到细胞核的能力就会丧失，并丧失激活c-Met转录的能力，促进细胞增殖、侵袭和肿瘤细胞转移的能力消失［5］.

参与MACC1主要信号传导通路的肝细胞生长因子受体（c-Met），也位于染色体（7q31.2），是肝细胞生长因子（HGF）单一配体激活的原癌基因［6］.MACC1基因在转录水平上调c-Met的表达，细胞核内MACC1编码的蛋白结合c-Met启动子，激活HGF/c-Met信号转导通路，使得c-Met蛋白增加，c-Met是HGF的高亲和力受体，c-Met的上调持续表达可以促进HGF自动分泌，HGF诱导MACC1从细胞质转移到细胞核，驱动MACC1的正反馈循环，导致细胞增长，上皮间质，血管生成，细胞的侵袭和转移.MACC1介导的HGF/c-Met信号转导通路，还可以激活下游靶基因丝裂原活化蛋白激酶（mitogen activated protein kinase），MAPK，MAPK信号通路又可激活MACC1启动子，使得MACC1蛋白表达增加，促进肿瘤细胞的增殖和分裂［7－8］.

虽临床上广泛应用CA125作为子宫内膜癌疗效观察的指标，但CA125监测子宫内膜癌特异性不高，不能单独用于子宫内膜癌预后评估［9］.

MACC1已被证实与部分恶性肿瘤的发生发展密切相关，如在消化系统肿瘤［10－11］、颅内肿瘤［12］中MACC1高表达.在已证实妇科恶性肿瘤中如卵巢癌［14］、子宫颈癌［15］中，MACC1、c-Met及其蛋白均高表达，且MACC1和c-Met的表达成正相关.本次蛋白质免疫印迹半定量检测结果显示：子宫内膜癌组织中MACC1蛋白、c-Met蛋白表达相对水平均明显高于其他两组，3组之间两两比较，均有统计学差异（P＜0.05）.上述研究结果与在卵巢癌［16］、子宫颈癌［15］的研究结果基本一致.子宫内膜癌中MACC1蛋白、c-Met蛋白表达相对水平均呈正相关，与Baldus等［13］的研究中是相一致的.

本研究结果显示，在正常子宫内膜组织中，MACC 1蛋白、c-Met蛋白呈低表达或不表达.不典型增生具有一定的癌变倾向，可认为是一种癌前病变，有研究表明，子宫内膜不典型增生有23%～33%可进展为子宫内膜癌［17］.实验结果显示，MACC1蛋白、c-Met蛋白在子宫正常内膜、不典型增生、子宫内膜癌组的表达是递增的，可见MACC1蛋白、c-Met蛋白的表达随着子宫内膜从正常组织－癌前病变－恶性肿瘤是不断升高的，说明组织的恶性程度越高，两者的阳性表达率越高.提示MACC1蛋白、c-Met蛋白有可能参与子宫内膜癌的发生.子宫内膜癌Ⅲ/Ⅳ期组织中MACC1、c-Met蛋白表达相对水平显著高于Ⅰ、Ⅱ期的表达水平，且差异有统计学意义.MACC1、c-Met蛋白随着组织细胞的生物学改变，即恶性度越高，其表达的水平越高，与Stein等［4］和Sheng等［18］的研究结果相一致，推测两者可能参与了子宫内膜癌的发展、浸润.

本实验结合各项临床参数.结果显示MACC1蛋白、c-Met蛋白与子宫内膜癌的临床分期（Ⅰ－Ⅱ/Ⅲ－Ⅳ）、肌层浸润深度和淋巴结转移有关，而与患者的年龄、组织分级及复发无关.子宫内膜癌的转移途径中，淋巴结转移是最主要的转移途径［2］.Sun等［19］从高表达 MACC1的胃癌患者血液中提取上清液，采用体内体外、间接共培养系统研究，发现MACC1通过加速人类淋巴内皮细胞（human lym-phatic endothelial cells，HLECs）管样形成，提高胃癌细胞增殖和迁移的能力.VEGF-C和血管内皮生长因子（vascular endothlial growth factor，VEGF-D）是淋巴管生成关键调节，MACC1显著上调胃癌细胞中VEGF-C/VEGF-D的表达和肿瘤的种植，而胃癌中淋巴管生成促进肿瘤的淋巴转移.直到加入c-Met的抑制剂后，上述系列反应过程才停止，提示MACC1促进胃癌的种植和淋巴转移.本实验中MACC1与子宫内膜癌的淋巴结转移相关.

有研究提示MACC1蛋白水平是非小细胞癌患者的预后危险因素［20］.Nikolaou等［21］认为术前血清CA125水平和肿瘤组织学类型是评估子宫内膜癌患者的无病生存率和总生存期的两个独立预测因素.本实验采用二元logistic回归对MACC1蛋白、c-Met蛋白和CA125在子宫内膜癌复发、淋巴结转移、临床分期和组织学分级进行单因素分析，结果表明MACC1蛋白与子宫内膜癌的淋巴结转移密切相关，是预测子宫内膜癌预后的危险因素，CA125与子宫内膜癌的临床分期密切相关，是预测子宫内癌临床分期的危险因素.本研究提示MACC1蛋白与CA125对预后的影响可能不同，但却可以同时在观察预后中起到至关重要的作用.对MACC1蛋白表达水平的检测可以弥补CA125对子宫内膜癌预后评估的不足，两者互为补充，可能共同作为提示子宫内膜癌预后的有效指标应用于临床.

MACC1是新近发现的基因，与多种恶性肿瘤的生物学行为密切相关，可作为判断恶性肿瘤患者及其预后的指标，可作为抗肿瘤转移治疗的新靶点.Stein等［22］研究结果表明MACC1蛋白在结肠癌患者血清中的表达水平明显高于正常人群，淋巴结转移患者的血清中MACC1蛋白表达水平明显高于未发生淋巴结转移患者的血清水平.如果能在患者的血清或尿液、粪便中提取MACC1的表达产物，将有利于判断患者的病情和预后，将有助于在临床中广泛推广.

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［责任编辑：朱颖?］

Study of the expressions of MACC1 and c－Met in endometrial carcinoma

HUANG Xiaolan1，LIN Yuan2，LUO Xiangmin1，LI Jinxia1
（1.Department of Gynaecology and Obstetrics，the Second Affiliated Hospital of Fujian Medical University，Quanzhou 362000，China；2.Department of Gynaecology and Obstetrics，the Fujian Province Maternal and Child Care Service Centre，Fuzhou 350000，China）

Aim：This study is to explore the correlation between MACC1 protein，c-Met protein and the development of endometrial carcinoma（EC），and to study the effects of those factors on the prognosis of EC using retrospective analysis.Methods：Tissue samples from EC group，endometrial atypical hyper-plasia group and normal endo-metrium group were collected，the expressions of MACC1 and c-Met in these samples were determined by using western blotting.Results：The protein levels of MACC1 and c-Met in tissues of endometrial cancer were significantly higher than other tissues.The expressions of MACC1 protein and c-Met protein were significantly correlated with the clinical stage，the depth of myo-metrial invasion，and Lymph node metastasis（P＜0.05）.MACC1 was a risk factor for the prognosis of EC（P＜0.05），and CA125 was a risk factor for different stages of EC（P＜0.05）.Conclusion：The re-sults indicated that both of the two proteins may participate in the development，myometrial invasion，and metastasis of endometrial carcinoma.Joint detection for MACC1 protein and serum CA125 may be more accurate to evaluate the prognosis of EC.

endometrial carcinoma；Metastasis-associated in colon cancer-1；c-Metpro-Tonco-gene；serum carbohydrate antigen 125

R711

A

1000－9965（2015）06－0503－06

10.11778/j.jdxb.2015.06.011

2015－06－30

福建省泉州市科技计划基金项目（2013Z90）

黄小兰（1980－），女，主治医师，硕士，Moloile：18965507755；E-mail：putilan＠163.com